1
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e58133, enero-diciembre 2024 (Publicado Ago. 22, 2024)
Análisis multi-temporal de la biodiversidad aviar
en el Centro Universitario Regional del Norte (Tolima, Colombia)
Valentina Ramos-Mosquera1*; https://orcid.org/0009-0001-5693-6663
Edwin López-Delgado2; https://orcid.org/0000-0002-4010-1880
Sergio Losada-Prado3; https://orcid.org/0000-0001-6916-3893
Miguel Moreno-Palacios1; https://orcid.org/0000-0002-8466-7675
1. Grupo de Investigación Naturatu, Facultad de Ciencias Naturales y Matemáticas, Universidad de Ibagué, Ibagué,
Tolima, Colombia; valentina.ramosm27@gmail.com (*Correspondencia), miguel.moreno@unibague.edu.co
2. Grupo de estudios en Biodiversidad (GEBIO), Facultad de Ciencias, Universidad Industrial de Santander,
Bucaramanga, Santander, Colombia; eolopezd@gmail.com
3. Grupo de Investigación en Zoología (GIZ), Facultad de Ciencias, Universidad del Tolima, Ibagué, Tolima, Colombia;
slosada@ut.edu.co
Recibido 27-XII-2023. Corregido 24-V-2024. Aceptado 14-VIII-2024.
ABSTRACT
Multi-temporal analysis of avian biodiversity at the
Centro Universitario Regional del Norte (Tolima, Colombia)
Introduction: More and more studies include functional diversity to understand biodiversity patterns. However,
in Tolima department, little research has been conducted on this aspect in bird communities, creating a knowl-
edge gap to this important facet of biodiversity.
Objective: To determine changes or patterns in the taxonomic and functional diversity of bird communities at
the Centro Universitario Regional del Norte (CURDN) for eight years.
Methods: The data were organized to identify changes in the bird community over time and during different
climatic periods (high and low precipitation). Several indices of taxonomic and functional diversity (alpha and
beta) were used. Non-Metric Multidimensional Scaling (NMDS) and Non-Parametric Analysis of Similarity
(ANOSIM) were applied to evaluate the impact of climatic periods and temporal variation.
Results: During the sampling, 2 691 individuals were recorded. We found that there was no difference in the
taxonomic and functional alpha diversity. However, the results of these two facets of biodiversity revealed oppos-
ing patterns that are structuring bird communities. The partitioning analysis of taxonomic beta diversity revealed
a process of species turnover, while functional beta diversity revealed functional nestedness.
Conclusions: Functional diversity suggested that anthropogenic activities in the CURDN act as filters that struc-
ture bird communities. These findings highlight the importance of considering these two facets of biodiversity to
determine changes or patterns in bird communities over a long period.
Key words: biological diversity; fragmentation; functional redundancy; functional traits; resilience; temporal
dynamics.
https://doi.org/10.15517/rev.biol.trop..v72i1.58133
BIOLOGÍA DE VERTEBRADOS
2Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e58133, enero-diciembre 2024 (Publicado Ago. 22, 2024)
INTRODUCCIÓN
El interés por comprender la diversidad
de rasgos funcionales ha incrementado consi-
derablemente en los últimos años; siendo una
herramienta clave para el desarrollo de estudios
ecológicos, biogeográficos y de conservación
(Magneville et al., 2022). La diversidad funcio-
nal (DF) se define como la variedad de rasgos
funcionales presentes en una comunidad, los
cuales están directamente relacionados con una
función ecológica (Maire et al., 2015; Magne-
ville et al., 2022). Se considera que un atributo
funcional es un rasgo o propiedad medible
que define el rol y función de una especie
dentro del ecosistema (Lueder et al., 2022). A
diferencia de la diversidad taxonómica que se
basa únicamente en la abundancia relativa de
las especies, la diversidad funcional posibilita
la comprensión de los procesos que ocurren
en una comunidad y son determinantes de su
estabilidad y dinámica (Bagousse-Pinguet et
al., 2019). Por lo tanto, la diversidad funcional
es una faceta que provee información sobre las
estrategias de vida de los organismos, dado que
incluye algunos componentes fenotípicos de los
organismos (Salgado-Negret, 2015).
Las aves son un grupo de vertebrados muy
diverso con una amplia variedad de caracteres
funcionales (Rengel et al., 2013), lo que les
permite contribuir a la integridad y dinámica
de los ecosistemas (Morante-Filho & Faria,
2020). Entre las funciones que desempeñan se
resalta la dispersión de semillas, polinización
y control biológico de plagas (Whelan et al.,
2008). Asimismo, se han establecido como
un grupo bastante sensible a los cambios del
entorno, por lo que pueden indicar fácilmente
el estado biológico de un lugar (Maruri et al.,
2013). Para Colombia se estiman 1 966 especies
de aves (Echeverry-Galvis et al., 2022), entre las
cuales, cerca de 800 especies están registradas
en el departamento de Tolima, como resultado
de la gran diversidad de suelos y climas que
comprende esta región (Orozco et al., 2021).
El Tolima se ubica en la región del Alto
Magdalena, entre las cordilleras Central y
Oriental de los Andes (García-Herrera et al.,
2019). Presenta una superficie de 23 582 km2;
representado el 2.1 % del territorio nacional
(García-Herrera et al., 2019). Cuenta con una
temperatura promedio de 24 °C (Gobernación
del Tolima, 2020) y 12 zonas de vida, que se
RESUMEN
Introducción: Cada vez son más los estudios que incluyen la diversidad funcional para comprender los patrones
de la biodiversidad. Sin embargo, en el departamento del Tolima, se ha investigado poco este aspecto en las comu-
nidades de aves, lo que crea un vacío de conocimiento acerca de esta faceta de la diversidad biológica.
Objetivo: Determinar cambios o patrones en la diversidad taxonómica y funcional de la avifauna del Centro
Universitario Regional del Norte del Tolima (CURDN) durante un periodo de ocho años.
Métodos: Los datos fueron organizados de manera que permitieran determinar cambios en la comunidad de aves
a lo largo del tiempo y en diferentes épocas climáticas (alta y baja precipitación). Se emplearon diferentes índices
de diversidad taxonómica y funcional (alfa y beta). Para evaluar el efecto de las temporadas climáticas y estable-
cer diferencias entre los años, se utilizó el Escalamiento Multidimensional No Métrico (NMDS) y el Análisis de
Similitud no paramétrico (ANOSIM).
Resultados: Durante el periodo de estudio, se registraron 2 691 individuos. No se encontraron diferencias en la
diversidad alfa, tanto taxonómica como funcional. Sin embargo, los resultados de estas dos facetas de la biodiver-
sidad revelaron patrones opuestos que están estructurando la comunidad de aves. El análisis de partición de la
diversidad taxonómica beta reveló un proceso de recambio de especies, mientras que la diversidad beta funcional
determinó un anidamiento funcional.
Conclusión: La diversidad funcional señaló la posibilidad de que las actividades antropogénicas llevadas a cabo
en el CURDN actúan como filtros que estructuran la comunidad de aves. Estos hallazgos resaltan la importancia
de considerar estas dos facetas de la biodiversidad para determinar cambios o patrones de las comunidades de
aves durante un amplio periodo de estudio.
Palabras clave: rasgos funcionales; redundancia funcional; fragmentación; resiliencia; diversidad biológica;
dinámica temporal.
3
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e58133, enero-diciembre 2024 (Publicado Ago. 22, 2024)
distribuyen entre los 300 y 5 000 m.s.n.m.,
otorgándole una gran diversidad de ecosiste-
mas terrestres y acuáticos (García-Herrera et
al., 2019). Sin embargo, en el departamento, el
Bosque Seco Tropical (bs-T) representa una de
las zonas más degradadas y menos conocidas,
lo que resalta la importancia de estudiar su
biodiversidad para la formulación de planes de
manejo y estrategias de conservación (Losada-
Prado & Molina-Martínez, 2011).
En la actualidad, estudiar la influencia de
los factores ambientales sobre la diversidad
taxonómica y funcional de aves representa
gran relevancia en investigaciones ecológicas
(Chapman et al., 2018). Su estudio ha sido
esencial para predecir posibles respuestas y
cambios en la estructura y composición de las
comunidades debido a variaciones climáticas
(Vaccaro & Bellocq, 2019) o a la alteración del
hábitat por intervención antrópica (Jiguet et
al., 2007). Estas investigaciones han permitido
tomar decisiones adecuadas sobre el manejo
de los ecosistemas y a proponer estrategias
eficaces de conservación (Bruno et al., 2016),
que conduzcan a proteger la gran diversidad de
aves que constituyen el sostén de una variedad
de servicios ecosistémicos de los que depende la
sociedad humana (Andrade, 2011).
Por otra parte, son muy reducidos los
estudios de diversidad funcional en aves en el
Valle Alto del Magdalena, lo que representa
un campo de investigación poco explorado
(Castillo-Téllez & Díaz-Varón, 2019). Para el
municipio de Armero, en el Centro Univer-
sitario Regional del Norte (CURDN) de la
Universidad del Tolima; localizado en la zona
de vida de bs-T, se han identificado alrededor
de 108 especies de aves (Losada-Prado & Moli-
na-Martínez, 2011). Aunque se han realizado
investigaciones que se han centrado en aspectos
como la estimación de la densidad poblacio-
nal de especies de aves de la familia Vireoni-
dae (Pacheco-Vargas & Losada-Prado, 2015) y
Thamnophilidae (Gaitán, 2013), así como los
ciclos reproductivos y de muda de especies de
la familia Thraupidae (Moreno-Palacios et al.,
2013), aún no se han llevado a cabo estudios de
diversidad funcional de la comunidad de aves.
Por esta razón, resulta relevante fomentar el
desarrollo de proyectos que aporten a los vacíos
de información. En este contexto, el presente
estudio tiene como objetivo determinar cam-
bios o patrones en la diversidad taxonómica y
funcional de la avifauna del CURDN durante
un periodo de ocho años, con el fin de com-
prender la dinámica de la comunidad de aves
en una escala multi-temporal.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio: El estudio se llevó a cabo
en el Centro Universitario Regional del Norte
(CURDN) de la Universidad del Tolima bajo
el Programa de Monitoreo de Aves en Bosque
Seco, dirigido por Sergio Losada Prado y el
Grupo de Investigación en Zoología de esta
misma institución. La localidad corresponde a
la zona de vida de bosque seco tropical (bs-T)
(Holdridge, 1978), ubicado en el municipio de
Armero-Guayabal al Noroeste del departamen-
to del Tolima (4°45’25.9” N & 74°52’20.8” W)
(Fig. 1).
El área de estudio presenta una tempera-
tura promedio de 28 °C (Sánchez-Guzmán et
al., 2018), con una humedad relativa que oscila
entre el 55 y el 83 % (Esquivel et al., 2016).
Además, cuenta con un régimen pluviométrico
bimodal; siendo marzo-mayo y septiembre-
noviembre el periodo de lluvias y de diciembre-
febrero y junio-agosto el periodo de sequía. El
área de estudio abarca una extensión aproxima-
da de 10 ha (Sánchez-Guzmán et al., 2018), que
incluye fragmentos de bosque, zonas de cultivo
y áreas con vegetación en proceso de regenera-
ción (Vega, 2017).
Recolección de datos: Los datos utilizados
en esta investigación fueron proporcionados
por el Programa de Monitoreo de Aves en
Bosque Seco de la Universidad del Tolima. La
fase de campo se llevó a cabo durante los meses
de marzo a abril y de septiembre a octubre,
entre los años 2010 y 2017. Para la recolección
de datos se utilizaron seis redes de niebla (12
x 2.5 m, 36 mm de ojo de malla) durante dos
días consecutivos en horarios de 06:00-11:00
4Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e58133, enero-diciembre 2024 (Publicado Ago. 22, 2024)
y de 15:00-17:30, con un esfuerzo de muestreo
de 150 horas/red. Los individuos capturados
fueron anillados, medidos y posteriormente
liberados. La información registrada para cada
uno de ellos correspondió a la identificación
de la especie, determinación del sexo y la edad;
siguiendo el sistema de clasificación tradicional
(juvenil/inmaduro/adulto). Se registraron 14
rasgos morfológicos para cada individuo, los
cuales están relacionados con la adquisición
de recursos, reproducción, movilidad e inter-
cambio de energía en el ecosistema (Salgado-
Negret, 2015). Los datos pluviométricos se
obtuvieron a partir de la base de datos del Ins-
tituto de Hidrología, Meteorología y Estudios
Ambientales (IDEAM).
Análisis de datos: Se recolectó un total
de 2 691 registros de aves. Los análisis se rea-
lizaron excluyendo las recapturas para evitar
un reconteo de individuos. Estos datos fueron
organizados de manera que permitieran deter-
minar cambios en la comunidad de aves a lo
largo de los años y en diferentes épocas climá-
ticas (alta y baja precipitación). Para evaluar
la diversidad taxonómica alfa a lo largo de los
años se usaron los índices de Shannon-Wiener
(H), dominancia de Simpson (D), riqueza espe-
cífica (S) y equidad de Pielou (J’), a través de
la librería ‘vegan’ en el programa de R (R Core
Team, 2021). A partir de los anteriores índices,
se realizó el test de Kruskal-Wallis y de Dunn,
con el fin de determinar si existían diferencias
Fig. 1. Localización del Centro Universitario Regional del Norte (CURDN) de la Universidad del Tolima, Armero-Guayabal,
zona de vida bosque seco tropical (bs-T). Bpd: bosque protector potencialmente productor, Bpt: bosque protector, Cat:
cultivos anuales o transitorios, Csp: cultivos semipermanentes y permanentes, Par: pastos arbolados, Pm: pastos manejados,
Pn: pastos naturales, Prs: pastos con rastrojos, Ra: rastrojo. / Fig. 1. Location of the Centro Universitario Regional del Norte
(CURDN) of Tolima University, Armero-Guayabal, tropical dry forest. Bpd: protective forest potentially productive, Bpt:
protective forest, Cat: annual or transitory crops, Csp: semi-permanent and permanent crops, Par: managed pastures, Pm:
pasture management, Pn: natural pastures, Prs: pastures with shrubs, Ra: shrubs.
5
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e58133, enero-diciembre 2024 (Publicado Ago. 22, 2024)
estadísticamente significativas entre los resul-
tados obtenidos en los diferentes años evalua-
dos (Dinno, 2015; Kruskal & Wallis, 1952).
Para representar los resultados gráficamente se
emplearon las librerías ‘ggplot2’, ‘ggpubr’ y ‘FSA’.
Para evaluar cambios en la composición
de la comunidad entre los años, se utilizaron
las librerías ‘ade4’ y ‘adespatial’ para calcular
el índice de similitud de Jaccard; cuyos datos
están basados en la presencia/ausencia de las
especies y Bray-Curtis; en relación a la abun-
dancia de las especies (Morelli & Verdi, 2014).
La diversidad beta taxonómica se descompuso
en recambio y anidamiento, siguiendo lo pro-
puesto por Baselga (2010).
Para los análisis de diversidad funcional se
utilizaron siete variables cuantitativas (MST1)
relacionadas con la alimentación, movilidad,
reproducción e intercambio de materia y ener-
gía. Estas variables se consideraron característi-
cas funcionalmente relevantes, que inciden en el
crecimiento y supervivencia de los individuos de
una comunidad, así como en el funcionamiento
del ecosistema (Rincón-Parra et al., 2022).
La diversidad funcional (DF) se calculó
por medio de las librerías ‘FD’ y ‘vegan’, junto
con las funciones ‘quality_funct_space.R’, ‘plot_
funct_space.R’ y ‘multidimFD.R’. Los datos se
estandarizaron bajo el método ‘standardize’, con
el fin de dar el mismo peso a todos los rasgos
(Laliberte & Legendre, 2010). Para obtener las
coordenadas del espacio multidimensional de
los rasgos de las especies, se realizó el Análisis
de Coordenadas Principales (PCoA) a partir de
la matriz de distancia funcional (López-Del-
gado, 2019). Se analizaron los cuatro primeros
componentes y se empleó la distancia ‘euclidia-
na’, debido a que solo se manejaron variables
continuas (Maire et al., 2015).
Se estimaron seis índices complementarios
para describir cuantitativamente la diversidad
alfa funcional entre los años evaluados: rique-
za funcional (FRic), especialización funcional
(FSpe), originalidad funcional (FOri), diver-
gencia funcional (FDiv), equitatividad funcio-
nal (FEve) y dispersión funcional (FDis). FRic
es el espacio multidimensional ocupado por
todas las especies, indicando la combinación
de diferentes rasgos (Leitão et al., 2016). FSpe
representa aquel rasgo distintivo sobre los
demás atributos funcionales de las especies en
el ensamblaje (Leitão et al., 2016). FOri refleja
el aislamiento de una especie en el espacio fun-
cional por la presencia de un nuevo rasgo que
sobresale dentro de la comunidad (Mouchet
et al., 2010). FDiv representa la proporción
de la abundancia total de especies con valores
de rasgos extremos (Legras et al., 2020). FEve
es la distribución equitativa de la abundancia
de las especies dentro del espacio funcional
(Villéger et al., 2010). FDis se estima a partir de
la distancia de las especies al centroide ponde-
rado de los rasgos funcionales de la comunidad
(Valdivia et al., 2017).
Utilizando los índices mencionados, se
empleó nuevamente el test de Kruskal-Wallis
para detectar diferencias estadísticamente sig-
nificativas entre los rasgos promediados de
las especies en los años evaluados (Kruskal &
Wallis, 1952). También, se calculó la redundan-
cia funcional (FRed) siguiendo el método pro-
puesto por Pillar et al. (2013). FRed se define
como el grado en que una comunidad biológica
está compuesta por especies con rasgos funcio-
nales similares. Valores cercanos a cero indican
que las especies son funcionalmente diferentes.
De lo contrario, si la redundancia es cercana
a 1 las especies son funcionalmente idénticas
(Maure et al., 2018). Para ello, se estimó el índi-
ce de Gini-Simpson menos la entropía cuadrá-
tica de Rao, utilizando las librerías ‘FD’ y ‘vegan’.
Para la estimación de la diversidad beta
funcional, se usó la función ‘multidimFbetaD.R’
de la librería ‘betapart’. Se descompuso en
recambio y anidamiento (Baselga, 2010), con
la finalidad de identificar la variación de la
composición funcional (Feizabadi et al., 2021)
y comprender de manera detallada los procesos
y patrones que ocurren dentro de la comunidad
a lo largo del tiempo (Wang et al., 2021).
Para tener una visión acerca del efecto
de las temporadas de alta y baja precipitación
sobre la composición de la comunidad y para
establecer diferencias entre los años y épocas
climáticas, se utilizó el Escalamiento Multi-
dimensional No Métrico (NMDS) (Pepple et
6Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e58133, enero-diciembre 2024 (Publicado Ago. 22, 2024)
al., 2015). Adicionalmente, para determinar
diferencias estadísticamente significativas entre
los grupos (años y épocas) teniendo en cuenta
la estructura de la comunidad (Somerfield
et al., 2021), se utilizó el Análisis de Simili-
tud no paramétrico (ANOSIM) (Chapman &
Underwood, 1999). Estos dos análisis se reali-
zaron usando la distancia de Bray-Curtis, con
la ayuda de la librería ‘vegan’. Finalmente, para
identificar aquellas especies que contribuyen de
forma significativa a la diversidad taxonómica
beta y denotan una alta disimilitud en la com-
posición de la comunidad, se realizó un análisis
de contribuciones locales a la diversidad beta
(LCBD) (Hill et al., 2021), usando las librerías
‘vegan’, ‘ S o D A’ , ‘adegraphics’, ‘ade4’ y la función
‘lcbd.com.R’ en el programa R 4.0.
RESULTADOS
Se registró un total de 2 691 individuos,
distribuidos en 127 especies, 31 familias y 12
órdenes, siendo la especie Volatinia jacarina
(n = 194), Columbina talpacoti (n = 140) y
Sporophila minuta (n = 124) las más abun-
dantes. La familia con mayor número de espe-
cies raras o poco frecuentes fue Tyrannidae
con nueve especies (MST2). Entre las especies
registradas, se encontraron trece migratorias y
cuatro endémicas.
Con relación a la diversidad taxonómica
alfa, no se obtuvieron diferencias estadística-
mente significativas, pero se observó un incre-
mento en la riqueza de especies para el 2013 y
una disminución en el 2010 y 2017 (Fig. 2).
El valor de la diversidad beta taxonómica
total fue bajo (0.224, 0.230). Según la abun-
dancia de especies, la comunidad de aves está
dominada por el recambio de especies, que
representó el 62 % de la diversidad beta total.
Cuando se consideró la presencia-ausencia, el
porcentaje de diversidad beta fue mayor y se
debe igualmente a procesos de recambio de
especies, representando el 80 % (Tabla 1). Los
resultados del LCBD para la diversidad beta
indicaron que las especies Catharus ustulatus y
Sporophila funerea influyeron significativamen-
te en el cambio de la composición de la comu-
nidad a lo largo de los años evaluados (MST3).
Por otro lado, se observaron similitudes
y diferencias en la composición de especies
entre los años evaluados, diferenciando el 2010
y 2017. Los demás años presentaron composi-
ciones similares (Fig. 3). Además, se encontró
que la composición de aves difiere significati-
vamente entre los años (ANOSIM: R = 0.16,
Fig. 2. Comparación de los índices de diversidad alfa taxonómica de la comunidad de aves en Armero-Guayabal. Índices de
Shannon-Wiener (H), equidad de Pielou (J’), dominancia de Simpson (D) y riqueza de especies (S). / Fig. 2. Comparison
of taxonomic alpha diversity indices for bird community in Armero-Guayabal. Shannon-Wiener index (H), Pielou’s
evennessindex (J’), Simpson’s dominance index (D) and species richness (S).
7
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e58133, enero-diciembre 2024 (Publicado Ago. 22, 2024)
P = 0.006). En relación al efecto de las épocas
de alta y baja precipitación sobre la comuni-
dad taxonómica de aves no hubo diferencias
estadísticamente significativas (ANOSIM: R =
0.005, P = 0.501).
Con relación a la diversidad funcional alfa
no se obtuvieron diferencias estadísticamente
significativas a lo largo del tiempo de estudio
(Tabla 2). En cuanto a la redundancia funcio-
nal (FRed), se observaron valores bajos (0.013,
Tabla 1
Porcentaje de recambio y anidamiento de la diversidad beta taxonómica y funcional para la comunidad de aves en
Armero-Guayabal. / Table 1. Contributions ofturnoverand nestedness in taxonomic andfunctional beta diversity for bird
community in Armero-Guayabal.
Diversidad Diversidad β total Recambio Anidamiento Porcentaje de recambio Porcentaje de anidamiento
DBJ 0.22474087 0.13977601 0.08496485 0.62194302 0.37805698
DBB 0.23073297 0.18610293 0.04463004 0.80657278 0.19342722
DBF 0.78385714 0.26582857 0.51785714 0.33912885 0.66065245
DBJ: diversidad beta taxonómica según el coeficiente de Jaccard, DBB: diversidad beta taxonómica según el coeficiente
de Bray-Curtis, DBF: diversidad beta funcional. / DBJ: taxonomic beta diversity according to Jaccard’s coefficient, DBB:
taxonomic beta diversity according to Bray-Curtis coefficient, DBF: functional beta diversity.
Fig. 3. Escalamiento multidimensional no métrico (NMDS) de la composición de la comunidad de aves en Armero-
Guayabal, durante un periodo de ocho años. / Fig. 3. Non-metric multidimensional scaling (NMDS) of bird community
composition in Armero-Guayabal, over a period of eight years.
8Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e58133, enero-diciembre 2024 (Publicado Ago. 22, 2024)
0.111), que no fueron significativamente dife-
rentes entre los años evaluados (P = 0.34).
La diversidad beta funcional total fue alta
(78 %). El anidamiento fue el proceso que
aportó en mayor medida a la estructura de la
diversidad funcional (66 %) en comparación
con el recambio (33 %) (Tabla 1).
DISCUSIÓN
En el presente estudio, se destaca la impor-
tancia de analizar la diversidad taxonómica y
funcional de comunidades de aves a lo largo de
un amplio período de estudio. Las investigacio-
nes que abarcan múltiples años son una herra-
mienta eficaz para identificar los cambios en la
estructura y dinámica de las comunidades en
respuesta a influencias ambientales o antrópi-
cas (Buckley et al., 2021). Estas investigaciones
son especialmente relevantes en el monitoreo y
conservación de la biodiversidad en áreas poco
estudiadas (Leyequién, 2006), como el bosque
seco tropical (Bs-T) que representa uno de los
ecosistemas más amenazados y menos com-
prendidos (Losada-Prado & Molina-Martínez,
2011). Además, es importante destacar que
esta investigación representa el primer estudio
a largo plazo sobre la diversidad funcional de
aves en el Valle del Magdalena.
Los resultados obtenidos de los índices
de diversidad alfa taxonómica no evidencia-
ron diferencias estadísticamente significativas
durante los años evaluados; indicando que
la estructura de la comunidad es constante a
través del tiempo. No obstante, se observa-
ron algunas variaciones en estos índices que
podrían atribuirse posiblemente a los fenóme-
nos climáticos de La Niña y El Niño ocurridos
durante el periodo de estudio. Específicamente
en Sudamérica, ocurrieron estos dos fenóme-
nos climáticos; La Niña entre los años 2010 y
2013, y El Niño entre el 2014 y 2017. Inves-
tigaciones anteriores han documentado que
los fenómenos climáticos mencionados pue-
den tener efectos significativos en la dinámica
poblacional y la estructura comunitaria de las
aves (Barrantes & Sandoval, 2019; Wingfield et
al., 2018). En este estudio, se registró la mayor
diversidad de especies en el 2014, coincidiendo
con la transición de La Niña a El Niño.
En este contexto, la variación en la diver-
sidad de aves observada en este estudio podría
ser posiblemente consecuencia de cambios en
la disponibilidad de recursos, inducidos por los
eventos de El Niño y La Niña. Estos fenómenos
alteran los patrones de precipitación y la inten-
sidad de la radiación, afectando directamente
las fases fenológicas de las plantas (Barrantes
& Sandoval, 2019). Se ha encontrado que las
condiciones más húmedas y templadas, carac-
terísticas de la temporada de El Niño, pueden
incrementar la productividad de la vegetación
y los recursos alimenticios disponibles para
las aves (Duursma et al., 2018). Por ejemplo,
estudios han demostrado que la floración y
fructificación de las especies de plantas del
sotobosque están relacionadas con aumentos
en la temperatura y radiación (Kimura et al.,
2009). Este incremento en la floración y fruc-
tificación de las plantas posiblemente amplía la
variedad de recursos alimenticios disponibles,
promoviendo así una mayor diversidad de
especies de aves.
Por otro lado, se encontró que la diversi-
dad beta taxonómica presentó un valor bajo,
lo que indica una similitud en las especies
presentes en la comunidad a lo largo de los
Tabla 2
Índices de diversidad alfa funcional de la comunidad de
aves en Armero-Guayabal. / Table 2. Functional alpha
diversity indices for bird community in Armero-Guayabal.
Índice x2P-value
FRic 11.211 0.129
FDiv 4.12 0.765
FEve 9.699 0.206
FDis 2.737 0.908
FSpe 4.123 0.765
FOri 3.472 0.838
FRic: riqueza funcional, FDiv: divergencia funcional, FEve:
equitatividad funcional, FDis: dispersión funcional, FSpe:
especialización funcional, FOri: originalidad funcional.
/ FRic: functional richness, FDiv: functional divergence,
FEve: functional evenness, FDis: functional dispersion,
FSpe: functional specialization, FOri: functional originality.
9
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e58133, enero-diciembre 2024 (Publicado Ago. 22, 2024)
años. Sin embargo, es importante destacar que
la comunidad de aves está dominada por el
recambio de especies. Esto implica que, aunque
las especies de la comunidad son similares, se
producen variaciones sutiles en las especies
que se establecen entre los años. Estas varia-
ciones pueden estar influenciadas por factores
ambientales, cambios en la disponibilidad de
recursos, intensificación del uso del suelo, pro-
cesos aleatorios y otras dinámicas ecológicas
(Renner & Bates, 2020).
Además, se encontró que el cambio en la
composición de la comunidad también está
influenciado por procesos migratorios. Por
ejemplo, se identificó que especies migrato-
rias como Catharus ustulatus, desempeñan un
papel importante en este proceso. Esta especie,
conocida como zorzalito de swainson, realiza
migraciones latitudinales (Bégin-Marchand et
al., 2021) entre los meses de marzo-abril y
octubre-diciembre (Naranjo et al., 2012), lo
que significa que solo está presente en cier-
tas temporadas del año. Su presencia durante
estas migraciones estacionales puede tener un
impacto significativo en la composición de la
comunidad de aves. También, se encontró que,
la mayoría de las especies que influyen en el
cambio de la composición de la comunidad son
tráupidos granívoros pertenecientes al género
Sporophila (Tobias et al., 2022).
La elevada diversidad beta funcional a lo
largo de los años refleja que existe una amplia
variedad de especies con diferentes rasgos fun-
cionales. Esta diversidad de rasgos tiene un
impacto significativo en la redundancia funcio-
nal de la comunidad, lo cual implica que dife-
rentes especies desempeñan roles funcionales
únicos y no hay una completa superposición
de funciones entre ellas (Maure et al., 2018).
En relación a lo anterior, se encontró que los
valores de redundancia funcional fueron bajos
(es decir, cercanos a cero), lo que sugiere que la
comunidad de aves es funcionalmente diversa
y diferente a través del tiempo (Maure et al.,
2018). De esta manera, la redundancia se desta-
ca como un aspecto importante de la diversidad
funcional que requiere ser evaluado para deter-
minar la vulnerabilidad del sistema (Krause et
al., 2016). De hecho, se ha encontrado que una
baja redundancia funcional suele estar asociada
con una capacidad reducida de la comunidad
para resistir desequilibrios causados por per-
turbaciones en su entorno (Biggs et al., 2020).
Los bajos niveles de esta medida funcional
aumentan la probabilidad de que extincio-
nes locales puedan afectar las funciones del
ecosistema (Pillar et al., 2013). Además, su
evaluación en paisajes fragmentados puede
determinar los efectos del cambio en el uso
del suelo sobre la biodiversidad (Flynn et al.,
2009). Estos resultados coinciden con los de
Maure et al. (2018), quienes hallaron una baja
redundancia funcional en comunidades de aves
asociadas a bosques ribereños intervenidos por
el hombre, lo que ha impactado negativamente
en la estructura y funcionalidad del ecosistema.
En contraste, una alta redundancia desempeña
un papel fundamental en la preservación de la
integridad ecosistémica (Wohl et al., 2004), al
promover la coexistencia de diversos nichos
dentro del ensamblaje (Pigot et al., 2016). Esta
alta redundancia funcional fue identificada por
Oliveira & Dos Anjos (2022), al monitorear
durante 10 años las comunidades de aves en el
área protegida del Bosque Atlántico, ubicado en
el sur de Brasil.
Por otra parte, se identificó que la diversi-
dad beta funcional sigue un patrón de anida-
miento funcional, lo cual sugiere que a lo largo
del tiempo se pueden observar subconjuntos de
especies con rasgos funcionales que represen-
tan una pequeña porción del espacio funcional
ocupado en otros años. Los resultados de la pre-
sente investigación coinciden con los de Yang
et al. (2022), quienes observaron un patrón de
anidamiento funcional al estudiar las comuni-
dades de aves en humedales del norte de China
a lo largo de un período de 25 años. Este patrón
sugiere una disminución en la variedad de
funciones desempeñadas por las aves en estas
comunidades, lo cual está asociado a cambios
en su composición funcional.
Estudios anteriores han señalado que el
anidamiento funcional puede ser resultado de
la pérdida de hábitats y la fragmentación del
paisaje, lo que resulta en la reducción de rasgos
10 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e58133, enero-diciembre 2024 (Publicado Ago. 22, 2024)
específicos de las especies según la zona en
la que se encuentran (Matthews et al., 2015;
Yang et al., 2022). La disminución de la diver-
sidad funcional tiene impactos negativos en el
funcionamiento de los ecosistemas, al limitar
la capacidad de las especies para desempe-
ñar funciones clave. Además, esta disminución
incrementa la vulnerabilidad de los ecosistemas
frente a perturbaciones y dificulta su capa-
cidad de adaptación y resiliencia (Oliveira &
Dos Anjos, 2022).
Diversos estudios (Aldana, 2008; Reina &
Giraldo, 2010) han documentado las activida-
des de ganadería y pastoreo llevadas a cabo en
el CURDN, lo que conduce a la degradación
de la vegetación y el deterioro de los suelos.
Asimismo, se cuenta con un bajo porcentaje
de parches de bosques, que están siendo cons-
tantemente intervenidos. Esto representa un
potencial peligro para muchas especies de aves
especialistas asociadas al interior de bosque
(Carrara et al., 2015). En consecuencia, estas
perturbaciones representan un riesgo para la
comunidad de aves, debido a la baja redundan-
cia funcional encontrada.
Los resultados del análisis de la diversidad
taxonómica alfa indicaron que la comunidad
de aves en el CURDN se mantiene estable a lo
largo del tiempo. De otro lado, se observó una
baja diversidad taxonómica beta que se atribuye
a un proceso de recambio de especies, indican-
do que son pocas las variaciones que ocurren
en la composición de la comunidad durante un
periodo de ocho años. Sin embargo, la diver-
sidad funcional reveló hallazgos interesantes
en comparación con el análisis taxonómico. Se
identificó una alta diversidad funcional beta,
lo que refleja una baja redundancia en los
atributos de las especies. El análisis de par-
tición de la diversidad beta funcional reveló
un patrón de anidamiento funcional, lo que
sugiere una pérdida o disminución gradual de
rasgos específicos de las especies a medida que
transcurren los años. Estos resultados sugieren
que alteraciones antropogénicas a escala local
podrían estar deteriorando las condiciones del
hábitat para ciertas especies de aves. Esto resalta
la importancia de considerar tanto la diversidad
taxonómica como funcional al analizar la diná-
mica de las comunidades de aves en un análisis
multitemporal, puesto que ambos aspectos pro-
porcionan perspectivas complementarias sobre
la dinámica de la comunidad.
Declaración de ética: los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
su autoría; que no hay conflicto de interés de
ningún tipo; y que han cumplido con todos
los requisitos y procedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos de
la revista.
Ver material suplementario a44v72n1-MS1
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos a los investigadores y asis-
tentes de campo del área de ornitología del
Grupo de Investigación en Zoología (GIZ) de
la Universidad del Tolima quienes han partici-
pado en el Programa de Monitoreo de Aves en
Bosque Seco y han apoyado en diferentes fases
de campo.
REFERENCIAS
Aldana, J. (2008). Selección fenotípica de árboles de meli-
na (Gmelina arborea L. Roxb) en el Centro Uni-
versitario Regional del Norte (CURDN) municipio
de Armero Guayabal (Tolima). [Tesis de pregrado,
Universidad del Tolima]. http://repository.ut.edu.co/
handle/001/3103
Andrade, G. (2011). Estado del Conocimiento de la
Biodiversidad en Colombia y sus Amenazas.
Consideraciones Para Fortalecer La Interacción Cien-
cia-Política. Revista de la Academia Colombiana de
Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, 35(137), 491–
507. http://www.scielo.org.co/scielo.php?script=sci_
arttext&pid=S0370-39082011000400008&lng=es&nr
m=iso&tlng=es
Bagousse-Pinguet, Y., Soliveres, S., Gross, N., Torices, R.,
Berdugo, M., & Maestre, F. (2019). Phylogenetic,
functional, and taxonomic richness have both positive
and negative effects on ecosystem multifunctionality.
Proceedings of the National Academy of Sciences of the
11
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e58133, enero-diciembre 2024 (Publicado Ago. 22, 2024)
United States of America, 116(17), 8419–8424. https://
doi.org/10.1073/pnas.181572711
Barrantes, G., & Sandoval, L. (2019). Effect of El Niño
and La Niña on abundance of frugivorous and nec-
tarivorous terrestrial birds in three tropical forests.
Revista de Biología Tropical, 67(2), 282–297. https://
doi.org/10.15517/rbt.v67i2supl.37252
Baselga, A. (2010). Partitioning the turnover and nes-
tedness components of beta diversity. Global Eco-
logy and Biogeography, 19(1), 134–143. https://doi.
org/10.1111/J.1466-8238.2009.00490.X
Bégin-Marchand, C., Desrochers, A., Taylor, P. D., Trem-
blay, J., Berrigan, L., Frei, B., Morales, A., & Mitchell,
G. (2021). Spatial structure in migration routes main-
tained despite regional convergence among eastern
populations of Swainson’s Thrushes. Movement Ecolo-
gy, 9, 23. https://doi.org/10.1186/s40462-021-00263-9
Biggs, C. R., Yeager, L. A., Bolser, D. G., Bonsell, C., Dichie-
ra, A. M., Hou, Z., Keyser, S. R., Khursigara, A. J., Lu,
K., Muth, A. F., Negrete, B., & Erisman, B. E. (2020).
Does functional redundancy affect ecological stability
and resilience? A review and meta-analysis. Ecosphe-
re, 11(7), e03184. https://doi.org/10.1002/ecs2.3184
Bruno, D., Gutiérrez-Cánovas, C., Sánchez-Fernández, D.,
Velasco, J., & Nilsson, C. (2016). Impacts of environ-
mental filters on functional redundancy in riparian
vegetation. Journal of Applied Ecology, 53(3), 846–855.
https://doi.org/10.1111/1365-2664.12619
Buckley, H. L., Day, N. J., Case, B. S., & Lear, G. (2021).
Measuring change in biological communities: mul-
tivariate analysis approaches for temporal datasets
with low sample size. PeerJ, 9, e11096. https://doi.
org/10.7717/peerj.11096.
Carrara, E., Arroyo-Rodríguez, V., Vega-Rivera, J., Schon-
dube, J., de Freitas, S., & Fahrig, L. (2015). Impact of
landscape composition and configuration on forest
specialist and generalist bird species in the fragmen-
ted Lacandona rainforest, Mexico. Biological Con-
servation, 184, 117–126. https://doi.org/10.1016/j.
biocon.2015.01.014
Castillo-Téllez, J. F., & Díaz-Varón, M. (2019). Diversi-
dad funcional del ensamblaje de aves y su relación
con variables del paisaje de seis reservas naturales
en Ibagué-Tolima (Tesis de Pregrado), Universidad
de Ibagué, Tolima, Colombia. https://hdl.handle.
net/20.500.12313/1977
Chapman, M. G., & Underwood, A. J. (1999). Ecological
patterns in multivariate assemblages: Information and
interpretation of negative values in ANOSIM tests.
Marine Ecology Progress Series, 180, 257–265. https://
doi.org/10.3354/meps180257
Chapman, P. M., Tobias, J. A., Edwards, D. P., & Davies, R.
G. (2018). Contrasting impacts of land-use change
on phylogenetic and functional diversity of tropical
forest birds. Journal of Applied Ecology, 55(4), 1604–
1614. https://doi.org/10.1111/1365-2664.13073
Claramunt, S., Derryberry, E., Remsen, J., & Brumfield, R.
(2012). High dispersal ability inhibits speciation in a
continental radiation of passerine birds. Proc. R. Soc.
B, 279(1733), 1567–1574. https://doi.org/10.1098/
rspb.2011.1922
Clark, C. (2010). The evolution of tail shape in humming-
birds. Auk, 127(1), 44–56. https://doi.org/10.1525/
auk.2009.09073
Dinno, A. (2015). Nonparametric pairwise multiple
comparisons in independent groups using Dunn’s
test. Stata Journal, 15(1), 292–300. https://doi.
org/10.1177/1536867x1501500117
Duursma, D. E., Gallagher, R. V., & Griffith, S. C. (2018).
Effects of El Niño Southern Oscillation on avian bre-
eding phenology. Diversity and Distributions, 24(8),
1061–1071. https://doi.org/10.1111/ddi.12750
Echeverry-Galvis, M. A., Acevedo-Charry, O., Avendaño, J.
E., Gómez, C., Stiles, F. G., Estela F. A & Cuervo., A.
M. (2022). Lista oficial de las aves de Colombia 2022:
Adiciones, cambios taxonómicos y actualizaciones de
estado. Ornitología Colombiana, 22, 25–51.
Esquivel, H. E., Tinoco, F., & Torres, A. (2016). La sucesión
vegetal en los lodos fluvio volcánicos de Armero-
Tolima, Colombia 30 años después de la erupción del
Volcán Arenas del Nevado del Ruiz. Caldasia, 38(1),
101–116. https://doi.org/10-15446
Feizabadi, M. F., Tahmasebi, P., Broujeni, E. A., Ebrahimi,
A., & Omidipour, R. (2021). Functional diversity,
functional composition and functional β diversity
drive aboveground biomass across different bioclima-
tic rangelands. Basic and Applied Ecology, 52, 68–81.
https://doi.org/10.1016/J.BAAE.2021.01.007
Flynn, D. F. B., Gogol-Prokurat, M., Nogeire, T., Molinari,
N., Richers, B. T., Lin, B. B., Simpson, N., Mayfield, M.
M., & DeClerck, F. (2009) Loss of functional diversity
under land use intensification across multiple taxa.
Ecology Letters, 12, 22–33.
Gaitán, C. (2013). Temporada reproductiva y densidad
poblacional en tres especies de aves de la familia Tham-
nophilidae del bosque seco tropical en el departamento
del Tolima (Tesis de Pregrado). Universidad del Toli-
ma, Colombia https://repository.ut.edu.co/entities/
publication/89caf585-c0cb-4e1a-a8a8-7083bccd7f28
García-Herrera, L. V., Ramírez-Fráncel, L. A., & Reino-
so-Flórez, G. (2019). Mamíferos del departamento
del Tolima: distribución y estado de conservación.
Revista U.D.C.A Actualidad & Divulgación Científi-
ca, 22(2), e1100. https://doi.org/10.31910/rudca.v22.
n2.2019.1100
Gobernación del Tolima. (2020). Plan de desarrollo “El
Tolima nos une” 2020-2023. 1–479. http://www.
12 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e58133, enero-diciembre 2024 (Publicado Ago. 22, 2024)
ortega-tolima.gov.co/Transparencia/PlaneacionGes-
tionyControl/Plan de Desarrollo 2016-2019.pdf
Gómez-Ortiz, Y., & Moreno, C. E. (2017). La diversidad
funcional en comunidades animales: una revisión
que hace énfasis en los vertebrados. Animal Biodi-
versity and Conservation, 40(2), 165–174. https://doi.
org/10.32800/abc.2017.40.0165
Hill, M., White, J., Biggs, J., Briers, R., Gledhill, D., Ledger,
M., Thornhill, I., Wood, P., & Hassall, C. (2021).
Local contributions to beta diversity in urban pond
networks: Implications for biodiversity conservation
and management. Diversity and Distributions, 27,
887–900. https://doi.org/10.1111/ddi.13239
Holdridge, L. (1978). Ecología basada en zonas de vida.
San José, Costa Rica: Instituto Interamericano de
Cooperación para la Agricultura. https://repositorio.
iica.int/handle/11324/7936
Jiguet, F., Gadot, A. S., Julliard, R., Newson, S. E., & Cou-
vet, D. (2007). Climate envelope, life history traits
and the resilience of birds facing global change.
Global Change Biology, 13(8), 1672–1684. https://doi.
org/10.1111/j.1365-2486.2007.01386.x
Kimura, K., Yumoto, T., Kikuzawa, K., & Kitayama, K.
(2009). Flowering and fruiting seasonality of eight
species of Medinilla (Melastomataceae) in a tropical
montane forest of Mount Kinabalu, Borneo. Tropics,
18(1), 35–44. https://doi.org/10.3759/tropics.18.35
Krause, S., Danziger, M., & Zlatić, V. (2016). Hidden
connectivity in networks with vulnerable classes of
nodes. Physical Review X, 6(4), 041022. https://doi.
org/10.1103/PhysRevX.6.041022
Kruskal, W. H., & Wallis, W. A. (1952). Use of ranks in
one-criterion variance analysis. Journal of the Ame-
rican Statistical Association, 47(260), 621. https://doi.
org/10.2307/2280779
Laliberte, E., & Legendre, P. (2010). A distance-based
framework for measuring functional diversity from
multiple traits. Ecology, 91(1), 299–305. https://doi.
org/10.1890/08-2244.1
Legras, G., Loiseau, N., Gaertner, J. C., Poggiale, J. C., &
Gaertner-Mazouni, N. (2020). Assessing functional
diversity: the influence of the number of the functio-
nal traits. Theoretical Ecology, 13(1), 117–126. https://
doi.org/10.1007/s12080-019-00433-x
Leitão, R. P., Zuanon, J., Villéger, S., Williams, S. E., Bara-
loto, C., Fortune, C., Mendonça, F. P., & Mouillot, D.
(2016). Rare species contribute disproportionately to
the functional structure of species assemblages. Proce-
edings of the Royal Society B: Biological Sciences, 283,
20160084. https://doi.org/10.1098/rspb.2016.0084
Leyequién, E. (2006). Birds, Traditional Coffee Plantations
and Spatial Complexity: The Diversity Puzzle (Tesis
Doctoral). Universidad de Wageningen, Países Bajos.
https://edepot.wur.nl/193313
López-Delgado, E. O. (2019). Community assembly rules of
fish assemblages along a large tropical river catchment:
A view from different perspectives (Tesis Doctoral).
Texas A&M University, USA. https://oaktrust.library.
tamu.edu/handle/1969.1/185076
Losada-Prado, S., & Molina-Martínez, Y. G. (2011). Avi-
fauna del bosque seco tropical en el Departamento
del Tolima (Colombia): Análisis de la comunidad.
Caldasia, 33(1), 271–294.
Lueder, S., Narasimhan, K., Olivo, J., Cabrera, D., Jurado, J.
G., Greenstein, L., & Karubian, J. (2022). Functional
traits, species diversity and species composition of a
neotropical palm community vary in relation to forest
age. Frontiers in Ecology and Evolution, 10, 678125.
https://doi.org/10.3389/fevo.2022.678125
Magneville, C., Loiseau, N., Albouy, C., Casajus, N., Cla-
verie, T., Escalas, A., Leprieur, F., Maire, E., Mouillot,
D., & Villéger, S. (2022). mFD: an R package to
compute and illustrate the multiple facets of functio-
nal diversity. Ecography, 2022(1), e05904. https://doi.
org/10.1111/ecog.05904
Maire, E., Grenouillet, G., Brosse, S., & Villéger, S. (2015).
How many dimensions are needed to accurately
assess functional diversity? A pragmatic approach
for assessing the quality of functional spaces. Global
Ecology and Biogeography, 24(6), 728–740. https://doi.
org/10.1111/geb.12299
Maruri, B., García, A., & Pineda, R. (2013). Las aves del
Jardín Botánico Regional de Cadereyta: Una presencia
interpretada. Consejo de Ciencia y Tecnología del
Estado de Queretaro
Matthews, T. J., Sheard, C., Cottee-Jones, H. E. W., Bregman,
T. P., Tobias, J. A., & Whittaker, R. J. (2015). Ecological
traits reveal functional nestedness of bird communi-
ties in habitat islands: A global survey. Oikos, 124(7),
817–826. https://doi.org/10.1111/oik.02370
Maure, L. A., Rodrigues, R. C., Alcântara, Â. V., Adorno,
B. F. C. B., Santos, D. L., Abreu, E. L., Tanaka, R.
M., Gonçalves, R. M., & Hasui, E. (2018). Functio-
nal redundancy in bird community decreases with
riparian forest width reduction. Ecology and Evo-
lution, 8(21), 10395–10408. https://doi.org/10.1002/
ece3.4448
Morante-Filho, J., & Faria, D. (2020). An appraisal of bird-
mediated ecological functions in a changing world. Tro-
pical Conservation Science, 10(1), 1940082917703339.
https://doi.org/10.1177/1940082917703339
Morelli, E., & Verdi, A. (2014). Diversidad de macroin-
vertebrados acuáticos en cursos de agua dulce con
vegetación ribereña nativa de Uruguay. Revista Mexi-
cana de Biodiversidad, 85(4), 1160–1170. https://doi.
org/10.7550/RMB.45419
13
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e58133, enero-diciembre 2024 (Publicado Ago. 22, 2024)
Moreno-Palacios, M., Losada-Prado, S., & Echeverry-Gal-
vis, M. Á. (2013). Ciclos de reproducción y muda del
volatinero negro (Volatinia jacarina) y el semillero
gris (Sporophila intermedia) en un matorral secun-
dario al norte del Tolima, Colombia. Ornitologia
Neotropical, 24(4), 421–431.
Mouchet, M. A., Villéger, S., Mason, N. W. H., & Mouil-
lot, D. (2010). Functional diversity measures: an
overview of their redundancy and their ability to
discriminate community assembly rules. Bri-
tish Ecological Society, 24, 867–876. https://doi.
org/10.1111/j.1365-2435.2010.01695.x
Naranjo, L., Amaya, J., Eusse, D., & Cifuentes-Sarmiento,
Y. (2012). Guía de las especies migratorias de la bio-
diversidad en Colombia. Aves (Vol. 1). Ministerio de
Ambiente y Desarrollo Sostenible.
Oliveira, H. S., & Dos Anjos, L. (2022). Silent changes
in functionally stable bird communities of a large
protected tropical forest monitored over 10 years.
Biological Conservation, 265, 109407. https://doi.
org/10.1016/j.biocon.2021.109407
Orozco, R., Ramos, E., & Mora, E. (2021). Tolima, tierra de
encanto. Estado de Gobernación del Tolima.
Pacheco-Vargas, G., & Losada-Prado, S. (2015). Efecto del
ruido del tráfico vehicular en cantos de Hylophilus
flavipes y Cyclarhis gujanensis. Ciencia en Desarrollo,
6(2), 177–183.
Pepple, L., Gates, R., Funk, T., & Kent, A. (2015, July).
Microbial community analysis on liquid swine manure
for foaming and non-foaming deep-pits [Conference].
International Conference on Agricultural Enginee-
ring. https://doi.org/55177511
Pigot, A. L., Trisos, C. H., & Tobias, J. A. (2016). Functional
traits reveal the expansion and packing of ecological
niche space underlying an elevational diversity gra-
dient in passerine birds. Proceeding of the Royal Socie-
ty, 283(1822), 20152013. https://doi.org/10.1098/
rspb.2015.2013.
Pillar, V. D., Blanco, C. C., Müller, S. C., Sosinski, E.
E., Joner, F., & Duarte, L. D. (2013). Functional
redundancy and stability in plant communities. Jour-
nal of Vegetation Science, 24, 963–974. https://doi.
org/10.1111/jvs.12047
R Core Team (2021). R: A language and environment for sta-
tistical computing. R Foundation for Statistical Com-
puting, Vienna, Austria. https://www.R-project.org/
Reina, A., & Giraldo, J. (2010). Identificación y carac-
terización bromatológica de las especies vegetales
seleccionadas por bovinos romosinuanos en el Centro
Universitario Regional del Norte, CURDN (Tesis de
Pregrado). Universidad del Tolima, Colombia. http://
repository.ut.edu.co/handle/001/3093
Rengel, J., Enríquez, P., González, M., Macías, C., Castille-
jos, E., González, P., Martínez, J., & Vidal, R. (2013).
La biodiversidad en Chiapas: Estudio de Estado.
CONABIO. https://doi.org/10.13140/2.1.2834.6888
Renner, S. C., & Bates, P. J. J. (2020). Historic changes in
species composition for a globally unique bird com-
munity. Scientific Reports, 10(1), 10739. https://doi.
org/10.1038/s41598-020-67400-z
Richardson, F. (1942). Adaptive modifications for tree-
trunk foraging in birds. Publications in Zoology, 46(4),
317–368.
Rincón-Parra, V., Echeverry-Galvis, M., & Álvarez, S.
(2022). Functional responses of bird assemblages
to land-use change in the Colombian llanos region.
Frontiers in Environmental Science, 9, 689745. https://
doi.org/10.3389/fenvs.2021.689745
Salgado-Negret, B. (2015). La ecología funcional como
aproximación al estudio, manejo y conservación de la
biodiversidad: protocolos y aplicaciones. Instituto de
Investigación de Recursos Biológicos Alexander Von
Humboldt.
Sánchez-Guzmán, J. N., Losada-Prado, S., & Moreno-
Palacios, M. (2018). Análisis de la condición corporal
de aves Passeriformes en zonas secas del norte del
Alto Valle del Magdalena, Colombia. Caldasia, 40(1),
1–17. https://doi.org/10.15446/caldasia.v40n1.60284
Somerfield, P., Clarke, R., & Gorley, R. (2021). Analysis
of similarities (ANOSIM) for 3-way designs. Aus-
tral Ecology, 46(6), 927–941. https://doi.org/10.1111/
AEC.13083
Tobias, J. A., Sheard, C., Pigot, A. L., Devenish, A. J. M.,
Yang, J., Sayol, F., Neate-Clegg, M. H. C., Aliora-
vainen, N., Weeks, T. L., Barber, R. A., Walkden, P.
A., MacGregor, H. E. A., Jones, S. E. I., Vincent, C.,
Phillips, A. G., Marples, N. M., Montaño-Centellas,
F. A., Leandro-Silva, V., Claramunt, S., … Schleuning,
M. (2022). AVONET: morphological, ecological and
geographical data for all birds. Ecology Letters, 25(3),
581–597. https://doi.org/10.1111/ele.13898
Vaccaro, A. S., & Bellocq, M. (2019). Diversidad taxonó-
mica y funcional de aves: Diferencias entre hábi-
tats antrópicos en un bosque subtropical. Ecología
Austral, 29(3), 391–404. https://doi.org/10.25260/
ea.19.29.3.0.873
Valdivia, N., Segovia-Rivera, V., Fica, E., Bonta, C. C.,
Aguilera, M. A., & Broitman, B. R. (2017). Context-
dependent functional dispersion across similar ranges
of trait space covered by intertidal rocky shore com-
munities. Ecology and Evolution, 7(6), 1882–1891.
https://doi.org/10.1002/ECE3.2762
Vega, N. (2017). Identificación de los eventos de muda y
reproducción en aves passeriformes y su relación con
las épocas climáticas, en el bosque seco tropical del
norte del Tolima (Tesis de Pregrado). Universidad
14 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e58133, enero-diciembre 2024 (Publicado Ago. 22, 2024)
del Tolima, Colombia. https://core.ac.uk/download/
pdf/159771894.pdf
Villéger, S., Miranda, J. R., Hernández, D. F., & Mouillot,
D. (2010). Contrasting changes in taxonomie vs.
functional diversity of tropical fish communities after
habitat degradation. Ecological Applications, 20(6),
1512–1522. https://doi.org/10.1890/09-1310.1
Wang, H., Fu, H., Wen, Z., Yuan, C., Zhang, X., Ni, L., &
Cao, T. (2021). Seasonal patterns of taxonomic and
functional beta diversity in submerged macrophytes
at a fine scale. Ecology and Evolution, 11(12), 9827–
9836. https://doi.org/10.1002/ece3.7811
Whelan, C. J., Wenny, D. G., & Marquis, R. J. (2008).
Ecosystem services provided by birds. Annals of
the New York Academy of Sciences, 1134(1), 25–60.
https://doi.org/10.1196/annals.1439.003
Wingfield, J. C., Hau, M., Boersma, P. D., Romero, L. M.,
Hillgarth, N., Ramenofsky, M., Wrege, P., Schei-
bling, R., Kelley, P. J., Walker, B., & Wikelski, M.
(2018). Effects of El Niño and La Niña Southern
Oscillation events on the adrenocortical responses to
stress in birds of the Galapagos Islands. General and
Comparative Endocrinology, 259, 20–33. https://doi.
org/10.1016/j.ygcen.2017.10.015
Wohl, D., Arora, S., & Gladstone, J.R. (2004). Functio-
nal redundancy supports biodiversity and ecosystem
function in a closed and constant environment. Ecolo-
gy, 85(6), 1534–1540. https://doi.org/10.1890/03-3050
Yang, F., Liu, Z., Yang, G., & Feng, G. (2022). Dominated
taxonomic and phylogenetic turnover but functional
nestedness of wetland bird beta diversity in North
China. Land, 11(7), 1090. https://doi.org/ 10.3390/
land11071090