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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e58835, enero-diciembre 2024 (Publicado Set. 18, 2024)
Patrones geoespaciales de la morbilidad por covid-19
en Costa Rica: marzo 2020 a mayo 2022
Horacio Alejandro Chamizo-Garcia1*; https://orcid.org/0000-0001-7442-0671
Juan José Romero-Zúñiga2; https://orcid.org/0000-0002-5252-1604
Suyén Alonso Ubieta3; https://orcid.org/0000-0002-0563-6759
Lilliam Quirós-Arias4; https://orcid.org/0000-0001-9627-6316
1. Escuela de Tecnologías en Salud, Facultad de Medicina, Universidad de Costa Rica, San Pedro, Costa Rica; horacio.
chamizo@ucr.ac.cr (*Correspondencia)
2. Escuela de Medicina Veterinaria, Universidad Nacional de Costa Rica, Heredia, Costa Rica;
juan.romero.zuniga@una.cr
3. Centro Internacional de Política Económica para el Desarrollo Sostenible, Universidad Nacional de Costa Rica,
Heredia, Costa Rica; salonso@una.cr
4. Escuela de Ciencias Geográficas, Facultad de Ciencias de la Tierra y el Mar, Universidad Nacional de Costa Rica,
Heredia, Costa Rica; lilliam.quiros.arias@una.cr
Recibido 16-II-2024. Corregido 04-VIII-2024. Aceptado 06-IX-2024.
ABSTRACT
Geospatial patterns of morbidity due to covid-19 in Costa Rica: March 2020 to May 2022
Introduction: The COVID-19 epidemic has manifested geographically as clusters of high morbidity (hot zones)
and as cold spots of low incidence, which have been explained based on social variables.
Objective: To characterize morbidity patterns due to COVID-19 in Costa Rica from March 2020 to May 2022
and to explain them through social determinants of health in the geographical context.
Methods: An ecological study at the district level was designed with data on vaccination against COVID-19,
weekly reports on speed of advance of the epidemic, development level, and other demographic data. Thematic
maps were constructed, and spatial morbidity patterns were identified and characterized, which were explained
using linear and geographically weighted regression models.
Results: In the Greater Metropolitan Area and surrounding area, clusters of hot spots were identified, and cold
spots flanked these high-incidence areas. The linear regression model, built from the variables: average number
of vaccines per person, speed in weekly case reporting, social development in its economic, educational, and
health dimensions, as well as the proportion of overcrowded homes and people born in the outside, explained
more than 70 % of the spatial variations of the incidence of cases (crude and standardized by age and sex). The
geographically weighted model corrected autocorrelation problems, improving the explanatory capacity to 82 %.
Conclusions: morbidity during the COVID-19 epidemic until May 2020 was configured spatially through well-
established clusters of hot and cold spots. This structure could be explained from the social determinants of
health, proving that effects on morbidity are generated, differentiated territorially.
Key words: epidemic; risk; territory; clusters; geographic regression.
RESUMEN
https://doi.org/10.15517/rev.biol.trop..v72i1.58835
OTROS
2Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e58835, enero-diciembre 2024 (Publicado Set. 18, 2024)
INTRODUCCIÓN
La pandemia de covid-19 ha avanzado a
través de las desigualdades. Un aspecto explí-
cito recomendado por las autoridades interna-
cionales en salud se ha dirigido a los datos, la
información y el conocimiento científico sobre
las brechas sociales, así como la identificación
de los grupos de personas y territorios más
desfavorecidos económicamente, para definir
estrategias de abordaje del problema de salud
(Organización Mundial de la Salud, 2021a).
Los estudios ecológicos con fundamento
geográfico han sido ampliamente utilizados en
la investigación del curso de la pandemia de
covid-19. La cartografía y los Sistemas de Infor-
mación Geográfica (SIG) son las herramientas
que, por lo general, se emplean para ordenar y
procesar los datos de dichos estudios. El propó-
sito ulterior es orientar medidas de control epi-
demiológico espacialmente diferenciadas para
orientar la toma de decisiones (Almeida et al.,
2021; Almendra et al., 2021; Ismail et al., 2021;
Kabir et al., 2021; Maroko et al., 2020). En estas
investigaciones se aborda el análisis de tenden-
cias para reconocer, en primer lugar, patrones
geoespaciales (Almeida et al., 2021; De Oliveira
et al., 2022; Ismail et al., 2021; Miramontes-
Carballada & Balsa-Barreiro, 2021; Orozco et
al., 2021; Vicente-Ferreira et al., 2020); además,
la identificación de conglomerados espacio-
temporales (Martines et al., 2021).
Las disparidades en salud entre grupos de
personas se asocian a sus circunstancias de la
vida diferenciadas por factores materiales, de
conducta, biológicos, psicosociales, mediados
por el sistema de atención en salud que final-
mente influyen en la distribución de la salud y
el bienestar (Organización Mundial de la Salud,
2008). El desempeño en la implementación
de políticas no suele ser el mismo en todo el
territorio de cualquier país, existen desigual-
dades geográficas que no solo se explican por
los factores ambientales, económicos, sociales
propios de su población, sino por la respuesta
social en salud (Organización Mundial de la
Salud, 2021b). Los determinantes sociales de
la salud (DSS) tienen asidero en contextos;
aquí, el territorio es una parte fundamental del
mismo, establece condiciones de vida y genera
disparidades en salud (Organización Mundial
de la Salud, 2008).
Una gama amplia de factores recorren
los determinantes ambientales, demográficos y
Introducción: En distintos países, la epidemia de covid-19 se ha manifestado en el espacio geográfico como con-
glomerados de alta morbilidad o zonas calientes, y como conglomerados de puntos fríos de baja incidencia, los
que han sido explicados a partir de variables sociales.
Objetivo: Caracterizar los patrones la morbilidad de covid-19 en Costa Rica entre marzo del 2020 y mayo del
2022, y explicarlos desde los determinantes sociales de la salud en el contexto geográfico.
Métodos: Se diseñó un estudio ecológico a nivel distrital, con datos sobre vacunación contra covid-19, reportes
semanales sobre la velocidad de avance de la epidemia, el nivel de desarrollo, y otros datos demográficos. Se cons-
truyeron mapas temáticos, se identificaron y caracterizaron los patrones geoespaciales de la morbilidad explicados
a partir de modelos de regresión lineal y geográficamente ponderada.
Resultados: Se identificaron conglomerados de puntos calientes en la Gran Área Metropolitana y su entorno, y
puntos fríos que flanquean esta zona de alta incidencia. El modelo de regresión lineal que incluyó el promedio de
vacunas por persona, la velocidad en el reporte de casos semanal, el desarrollo social en sus dimensiones econó-
mica, educacional y sanitaria, así como la proporción de viviendas hacinadas y de personas nacidas en el exterior,
explicó más del 70 % de las variaciones espaciales de la incidencia de casos (bruta y estandarizada por edad y
sexo). El modelo geográficamente ponderado corrigió problemas de autocorrelación mejorando la capacidad
explicativa a un 82 %.
Conclusiones: La morbilidad durante la epidemia de covid-19, en Costa Rica, durante el período evaluado, se
configuró mediante conglomerados espaciales de puntos calientes y fríos muy bien establecidos. Esta estructura se
pudo explicar desde los determinantes sociales de la salud, comprobando que se generan efectos en la morbilidad,
diferenciados territorialmente.
Palabras claves: epidemia; riesgo; territorio; conglomerados; regresión geográfica.
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económicos, así como la prevalencia de comor-
bilidades en la población, según los estudios
ecológicos consultados (Pérez-Rodríguez et al.,
2020). A nivel mundial, el nivel de desarrollo
del territorio se ha planteado como variable
explicativa del riesgo de enfermar, es el caso de
barrios más deprimidos socioeconómicamen-
te, habitados por población negra e hispana,
los que incrementaron su riesgo (Duan et al.,
2021). La asimetría en el nivel educativo ha sido
uno de los aspectos cruciales en la comunica-
ción del riesgo en el contexto de la pandemia.
A partir de un estudio referido a países en
desarrollo, se ha corroborado la importancia
de la pertenencia a redes sociales y el acceso
a internet (Ataguba & Ataguba, 2020). En los
Estados Unidos de América, la escolaridad
explicó la disposición a acceder a los servi-
cios de salud para vacunarse (Viswanath et
al., 2021), así como en un estudio ecológico
comparativo de puntos fríos y calientes entre
Nueva York y Chicago (Maroko et al., 2020).
En el caso de la India, la tasa de alfabetización
resultó con poder explicativo (Khobragade &
Kadam, 2021).
La determinación social de esta enfer-
medad en el mundo (a parir de una revisión
sistemática) se ha visto asociada a la compren-
sión de la exposición y el riesgo por parte de
las personas. Los hallazgos más contundentes,
hasta mediados del año 2020, tienen que ver
con elementos de carácter sociocultural ligados
a la raza, la etnia, la privación socioeconómica
y a la estrecha relación con la probabilidad de
desarrollar covid-19 y la hospitalización, ante
el agravamiento del cuadro infeccioso (Upshaw
et al., 2021).
La densidad poblacional y el hacinamien-
to han sido utilizadas para ajustar modelo
explicativos (Turner et al., 2021). La aglome-
ración poblacional en las ciudades se asoció
con patrones espaciales concentrados de mayor
riesgo también en Brasil (Almeida et al., 2021)
y en Santiago de Cuba (Zamora-Matamoros et
al., 2021). La condición de hacinamiento en la
vivienda puede ser una variable aún más expli-
cativa de las tasas de incidencia que la densidad
poblacional, como se comprobó durante la
primavera del año 2020 en la ciudad de Nueva
York (Maroko et al., 2020). El hacinamiento se
utilizó como parte del estudio sobre la resilien-
cia social frente al covid-19 en Argelia (Habibi
et al., 2020), también como factor explicativo
en el incremento del riesgo en territorios con-
tiguos a grandes ciudades en Galicia, Espa-
ña (Miramontes-Carballada & Balsa-Barreiro,
2021), así como parte de la jerarquización de
las ciudades en Córdova, Argentina (Buffalo &
Rydzewski, 2021) y en el triángulo sur de Minas
Gerais, Brasil (Vicente-Ferreira et al., 2020) o
en Sao Paulo (Matsumoto et al., 2020).
Entre los determinantes demográficos, el
porcentaje de personas mayores de 65 años se
tomó en cuenta como un indicador de vulne-
rabilidad en el estudio ecológico a nivel de país,
en Brasil (Matsumoto et al., 2020), y en otro de
similar diseño pero a nivel planetario, utilizan-
do a los países como unidad de observación, se
evidenció que se trata de un factor explicativo
del avance de la pandemia (Wang et al., 2021).
La avanzada edad y el sexo masculino han
sido identificados como uno de los factores de
riesgo más relevantes (Bashash et al., 2021; M
uñoz et al., 2021). La movilidad poblacional se
ha constituido en factor de interés en la morbi-
lidad por covid-19. El porcentaje de personas
que se desplazan entre municipios tuvo un
importante papel en la explicación geográfi-
ca de las disparidades en la incidencia de la
enfermedad en la India (Khobragade & Kadam,
2021) y también en otro estudio, específica-
mente asociado al desplazamiento de turistas
en Baja California, México (Brugués-Rodríguez
et al., 2021). Asimismo, la función socioeconó-
mica o relevancia administrativa del territorio
se ha utilizado como variables proxi de la
movilidad y el nivel de contacto e intercambio
poblacional, incidiendo en la propagación de la
epidemia de covid-19 (Matsumoto et al., 2020;
Wang et al., 2021).
El presente estudio tiene el objetivo de
constatar las variaciones espaciales en la inci-
dencia de la covid-19 en Costa Rica entre
marzo del 2020, cuando inició la epidemia en
el país, hasta el 30 de mayo del 2022 (momento
en el que se interrumpe en el país el acceso a
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datos de la enfermedad); asimismo, explicar los
patrones geoespaciales a partir de los determi-
nantes sociales de la salud (DSS).
MATERIALES Y MÉTODOS
Fuentes de datos: Se realizó un estudio de
tipo observacional cuantitativo, ecológico, con
fundamento geográfico, tomando los distritos
como unidades de análisis. Los datos son de
carácter secundario a partir de los registros que
soportan el sistema de vigilancia epidemiológi-
ca en Costa Rica del Ministerio de Salud, para
los años 2020 a 2022. Los datos provienen de
fuentes diversas: los casos de personas positivas
reportadas se tomaron del Observatorio Geo-
gráfico en Salud, a partir de bases de datos ano-
nimizadas avaladas por el Ministerio de Salud,
que es la autoridad en materia de vigilancia epi-
demiológica. Los datos de población por edad y
sexo provienen de las proyecciones demográfi-
cas que reporta el Instituto Nacional de Estadís-
tica y Censos de Costa Rica (INEC) (Instituto
Nacional de Estadística y Censos, s. f.)
Los datos sobre los determinantes sociales
de la salud (DSS) se obtuvieron a partir de la
consulta a las bases de datos del INEC: Censo
Nacional de Población y Viviendas del año
2011 (últimos datos censales disponibles), y
del Ministerio de Planificación (MIDEPLAN)
correspondiente a dimensiones del Índice de
Desarrollo Social (IDS) reportados en el año
2017 (Ministerio de Planificación de la Repú-
blica de Costa Rica, 2017). Asimismo, se obtuvo
la información sobre la sobre la cobertura de
vacunación contra covid-19, reportada por la
Caja Costarricense del Seguro Social (CCSS),
que fue la institución encargada de esta tarea en
el país. Los mapas básicos de polígonos distri-
tales fueron capturados a partir del sitio oficial
del Instituto Geográfico Nacional (IGN) de
Costa Rica. En la tabla 1 se presenta una lista de
las variables empleadas en el presente estudio.
Se calculó morbilidad bruta y estandari-
zada por sexo y edad, a partir de la cartografía
temática distrital. Estas morbilidades se obtu-
vieron a partir del Índice de Morbilidad Estan-
darizado (IME) (Rué & Borrell, 1993).
Los casos observados son el total reportado,
para cada distrito del país.
Los casos esperados se calcularon mediante la
fórmula:
La sumatoria considera el sexo para cada uno
de los grupos de edades quinquenales.
Los software QGIS (QGIS, 2019) y Arc-
Gis (Environmetal Systems Research Institute,
2021), se utilizaron en la cartografía descriptiva
y analítica respectivamente.
Análisis: La identificación de patrones
geoespaciales consideró dos indicadores de
autocorrelación espacial global: la I de Moran
y el estadístico G (Getis-Ord) (Environmetal
Systems Research Institute, 2021). En el caso de
la I de Moran se establecen pruebas de hipótesis
a partir del cálculo del estadístico Z y su proba-
bilidad (p). Los valores positivos de Z indican la
presencia de conglomerados espaciales, en caso
contrario se concluye que el patrón es disperso.
En el caso de la prueba de Getis-Ord, un valor
de Z alto y una p pequeña evidencian la pre-
sencia de un conglomerado espacial de riesgos
altos, en tanto un valor de Z bajo y una proba-
bilidad alta, indican la presencia de puntos fríos
o de bajo riesgo.
Se presenta la cartografía que permite
identificar patrones geoespaciales locales. En
los mapas que señalan puntos fríos y calientes.
Se representa con el color blanco a aquellos
distritos en los que la probabilidad de desa-
rrollar la enfermedad no es significativamente
distinta a la de sus vecinos. Asimismo, con los
colores de la gama de los rojos y de los azules, se
representa cartográficamente a los distritos con
proporciones altas (puntos calientes) y bajas
(puntos fríos), respectivamente.
Se incorporan a los mapas, diagramas que
sintetizan información sobre la evaluación glo-
bal del patrón espacial. La cartografía temática
del Índice de Anselin (I de Morán local) locali-
za espacialmente a los conglomerados calientes
y fríos. El cartograma muestra también el nivel
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de certeza para afirmar que se trata de una uni-
dad espacial (distrito) caliente o frío respecto a
su entorno inmediato (Environmetal Systems
Research Institute, 2021).
Dos tipos de modelos explicativos del com-
portamiento espacial de la Ia fueron diseñados:
los modelos globales de regresión (GLR, global
linear regression) y el modelo local de regresión
o regresión geográficamente ponderada (GWR,
geographically weighted regression) (Environ-
metal Systems Research Institute, 2021). Las
variables dependientes fueron la Ia bruta y la
estandarizada por edad y sexo (IME), en tanto
las independientes fueron los DSS.
Se consideró en primer lugar la regresión
lineal por el método de mínimos cuadrados.
Los modelos fueron evaluados para verifi-
car el cumplimiento de supuestos (análisis de
residuos): normalidad (prueba de normalidad
de los residuos) y varianza homogéneas grafi-
cando para comprobar su dispersión, también
la independencia entre residuos (a través de la
prueba de Durbin Watson), colinealidad de las
variables revisando el factor de inflación de la
varianza (VIF < 5) así como las proporciones de
varianza entre variables, y la identificación de
valores influyentes (residuos estandarizados >
3 unidades y distancias de cook > 1 que puedan
Tabl a 1
Lista de variables dependientes e independientes correspondientes a los modelos explicativos. / Table 1. List of dependent
and independent variables corresponding to the explanatory models.
Variable Definición operativa
• Incidencia acumulada bruta de casos de covid-19
(marzo de 2020 a mayor 2022).
• Número de casos acumulados por cada 1000 personas.
• Índice de Morbilidad Estandarizado (marzo de
2020 a mayo 2022), estandarizada por edad y
sexo, por el método indirecto.
• Exceso de riesgo o protección respecto al promedio nacional,
estandarizado por edad y sexo.
• Dimensión Económica del IDS. • Promedio de razón de consumo de electricidad residencial.
• Porcentaje de viviendas con acceso a internet residencial.
• Dimensión educativa del IDS. • Cobertura de programas educativos especiales (segundo idioma
e informática) estado de la infraestructura educativa (servicio
de agua, electricidad, estado técnico de las aulas), escuelas
unidocentes la cobertura de la educación pública secundaria.
• Dimensión salud del IDS. • El peso corporal inadecuado (bajo peso, obesidad, desnutri-
ción), mortalidad en menores de cinco años, nacimientos en
madres solteras menores de diecinueve años la cobertura resi-
dencial de agua potable.
• Cobertura de vacunación contra covid-19. • Promedio de vacunas contra covid-19 por habitante.
• Dinámica de la epidemia. • Cantidad de semanas para alcanzar el máximo reporte de casos.
• Densidad poblacional. • Cantidad de habitantes por kilómetro cuadro.
• Porcentaje de viviendas hacinadas. • Porcentaje de viviendas clasificadas como hacinadas a partir de
la cantidad de habitantes por viviendas.
• Porcentaje de viviendas hacinadas por dormi-
torio.
• Porcentaje de viviendas clasificadas como hacinadas a partir de
la cantidad de habitantes por dormitorios en la vivienda.
• Porcentaje de personas mayores de 65 años. • Cantidad de personas mayores de 65 años por cada cien habi-
tante.
• Porcentaje de personas nacidas fuera del país. • Cantidad de personas nacidas fuera del país por cada 100
personas.
6Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e58835, enero-diciembre 2024 (Publicado Set. 18, 2024)
afectar el hiperplano de regresión y por lo tanto
los coeficientes de regresión). La ecuación de
regresión lineal se define por la siguiente expre-
sión (Colton, 1979):
yi = β0 + ∑ k βk Xik + εi
Finalmente se procedió, con la GWR para
identificar las variaciones espaciales de los coe-
ficientes para cada una de las variables expli-
cativas consideradas, cuyo modelo se plantea
(Almendra et al., 2021):
yi = β0(ui , vi) + ∑ k βk(ui , vi)Xik + εi.
En la ecuación anterior las letras “u” y “v”
son las coordenadas de los puntos (centroides).
βk son los coeficientes de regresión de cada
variable independiente, y εi es el error del
modelo, o varianza de yi no explicada.
Los coeficientes en la ecuación final corres-
pondientes a cada variable fueron reportados
mediante cartografía para conocer el efecto
diferenciado geoespacialmente de cada una, así
como los coeficientes de regresión ajustados
para evidenciar el desempeño del modelo en
el espacio. El mapa de residuos fue sometido
a la prueba de autocorrelación espacial de la
I de Morán (Environmetal Systems Research
Institute, 2021).
RESULTADOS
Respecto a la autocorrelación espacial
medida mediante el Índice de Morán, existe
menos del 1 % de probabilidad de que el patrón
observado sea debido al azar, es decir, se asume
que el comportamiento espacial de la incidencia
acumulada de covid-19 no ocurre por azar. Asi-
mismo, la puntuación de Z > 0 permite rechazar
la hipótesis de una distribución dispersa, es
decir, se observan conglomerados espaciales. El
valor de p < 0, correspondiente al geoestadísti-
co de Getis Ord, evidencia que los conglome-
rados son fuertes, dada la alta puntuación de
Z. Se trata de agrupaciones de altos valores de
incidencia acumulada de la enfermedad.
La cartografía de puntos fríos y calientes
de la morbilidad bruta y estandarizada se pre-
sentan en la Fig. 1. Se incorporan diagramas del
Índice de Morán y Getis Ord, que aportan a la
decisión geoestadística para aceptar la presencia
de conglomerados espaciales, así como deter-
minar si incorporan puntos fríos y calientes.
En la Fig. 1 se observa un conglomera-
do prominente de puntos calientes localizado
en la Gran Área Metropolitana (GAM) y su
entorno con un 99 % de certidumbre. Se trata
de un conglomerado fuerte con algunos pocos
distritos ubicados en los bordes que poseen
una certeza menor (95 % de certeza). Existen
también puntos fríos con un 99 % y 95 % de
certeza, representados con la gama de azules,
ubicados hacia el nordeste y este-nordeste (sec-
tores de la zona del Caribe y Norte del país), en
ambos casos, bordeando al conglomerado de
altos valores. En la zona sur del país también se
identifican puntos fríos agrupados en conglo-
merados de valores bajos. Los conglomerados
de puntos fríos, por su nivel de certeza y ubi-
cación en el espacio, resultan menos notables
que los puntos calientes, aunque constituyen
sectores que se distribuyen por todo el país, eso
sí, fuera la GAM y su entorno.
Las pruebas de reconocimiento de patro-
nes globales de la distribución espacial del
IME, estandarizadas por sexo y edad, muestran
puntuaciones de Z de 12.27 para el Índice de
Morán y de 11.79 para el de Getis Ord, ambos
con valores de p < 0.001.
El Índice de Morán indica que existe menos
del 1 % de probabilidad de que el patrón obser-
vado sea debido al azar, es decir, se asume que el
comportamiento espacial del IME de covid-19
no ocurre por azar. Asimismo, la puntuación
de Z > 0 permite rechazar la hipótesis nula de
una distribución dispersa, es decir, se observan
conglomerados espaciales. La puntuación de
Z y el valor de p < 0.05 del geoestadístico de
Getis Ord, evidencia que los conglomerados
sugeridos son de altos valores (de exceso de
riesgo) de covid-19 y se trata de agrupaciones
fueres, con muy alto nivel de certeza. También
se corrobora que existen conglomerados de
puntos calientes que se localizan en la GAM y
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e58835, enero-diciembre 2024 (Publicado Set. 18, 2024)
su entorno con un 99 % de certidumbre y con-
forman un sector extenso más allá de la GAM,
bordeándola ampliamente.
Los resultados de los modelos globales
de regresión (GLR), en este caso la regresión
lineal, para los dos modelos explicativos de las
variables dependientes Ia e IME, se reportan en
la Tabla 2.
En los dos modelos de la Tabla 2 se alcan-
zan valores de los coeficientes de correlación
lineal múltiple y coeficiente de determinación,
altos. Asimismo, en el diagnóstico de regresión
se cumplen los supuestos, salvo que existen
dudas sobre la independencia entre residuos
pues los resultados de la prueba de Durbin
Watson se ubican en la zona de indefinición
(DW = 1.87, p = 0.04). Lo anterior indica que
puede existir algún nivel de autocorrelación
que podría ser, en buena medida, una auto-
correlación espacial. También se comprobó
que existen muy pocos datos raros, los que no
tuvieron un impacto importante en los coefi-
cientes de regresión, y que las variables en las
ecuaciones presentaron valores bajos de coli-
nealidad determinados mediante el factor de
inflación de la varianza (FIV).
Las variables en la ecuación logran explicar
el 71 % de la variación espacial en el caso de
la morbilidad bruta, y el 70 % de la estanda-
rizada por edad y sexo. En la medida que se
incrementa el desarrollo del distrito, en sus tres
dimensiones, así como la proporción de per-
sonas nacidas fuera del país y la frecuencia de
viviendas hacinadas (personas por dormitorio)
se produce un aumento de la incidencia acu-
mulada de casos, tanto en la Ia como en el IME.
La velocidad alcanzada por la epidemia en
su período de mayor reporte se correlaciona
con la incidencia acumulada (Ia y el IME), una
vez controlado el efecto del resto de variables
en las ecuaciones. A mayor número de sema-
nas para alcanzar el máximo reporte de casos
Fig. 1. Puntos calientes y fríos de morbilidad bruta por covid-19, en Costa Rica, entre marzo del 2020 y marzo del 2022. / Fig.
1. Hot and cold spots of gross morbidity due to covid-19, in Costa Rica, between March 2020 and March 2022.
8Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e58835, enero-diciembre 2024 (Publicado Set. 18, 2024)
(menor velocidad), se observa una menor inci-
dencia acumulada de casos nuevos. También
se evidencia que el aumento en el promedio
de vacunas por persona genera un incremento
de la incidencia acumulada de casos a nivel de
distritos (Ia y el IME), esta es la variable más
fuertemente correlacionada con la incidencia
acumulada de casos.
Las variables de densidad poblacional, pro-
porción de personas mayores de 65 años y por-
centaje de viviendas hacinadas no mostraron
correlaciones significativas, por lo que no fue-
ron incluidas en ninguna de las dos ecuaciones
de GRL.
Para el modelo de GWR de la Ia se repor-
ta un R2 = 0.86 y un R2 ajustado = 0.82, por
lo que se concluye que la bondad de ajuste,
considerando además un valor del criterio de
información de Akaike (AIC) menor que lo
observado en el GLR, es sensiblemente mejor
que lo presentado por el modelo de GLR. El
modelo GWR corrige las dudas sobre la autoco-
rrelación espacial y aporta una mejor compren-
sión de los patrones geoespaciales.
Por otra parte, el promedio de vacunas por
habitante, el número de semanas para alcanzar
el máximo reporte de casos, el desarrollo socioe-
conómico local (dimensiones económicas, edu-
cativa y de salud), así como la proporción de
viviendas hacinadas a nivel de dormitorio y la
proporción de personas extranjeras (nacidas
fuera del país), explican el 82 % de las varia-
ciones espaciales de la Ia bruta, controlando
la autocorrelación espacial o las dependencias
entre territorios vecinos cercanos.
Los residuos del modelo GWR, analizados
mediante la I de Morán, no muestran tendencia
significativa a la autocorrelación, por lo que
los coeficientes presentados se encuentran, en
buena medida, depurados de las dependencias
entre territorios vecinos.
En la Fig. 2 se puede observar que el pro-
medio de vacunas por habitante tiene mayor
capacidad de explicación de la Ia, sobre todo,
en el centro del país, en el entorno de la GAM
(sobre todo en los cantones del sur de la GAM)
y hacia la región norte. Por cada dosis que se
incremente el promedio de vacunas aplicadas,
Tabl a 2
Resultados del modelo global de regresión (GLR), para explicar la incidencia acumulada (bruta y estandarizada) de covid-19
en Costa Rica, entre marzo de 2020 y marzo de 2022, a partir de determinantes sociales de la salud (DSS), por coeficientes y
significancia estadística. / Table 2. Results of the global regression model (GLR), to explain the cumulative incidence (crude
and standardized) of covid-19 in Costa Rica, between March 2020 and March 2022, based on social determinants of health
(DSS), by coefficients and statistical significance.
Variables
dependientes Variables independientes Coeficientes no
estandarizados
Coeficientes
estandarizados p
Ia* Dosis (vacunas) por persona 77.21 0.61 < 0.01
Dimensión salud (IDS) 0.85 0.16 < 0.01
Dimensión educación (IDS) 0.58 0.12 < 0.01
Dimensión económica (IDS) 1.14 0.28 < 0.01
Número de semanas para alcanzar el máximo reporte de casos -6.01 -0.12 < 0.01
% de personas nacidas fuera del país 1.83 0.16 < 0.01
% de viviendas hacinadas (por dormitorio) 1.88 0.12 < 0.01
IME** Dosis (vacunas) por persona 0.41 0.60 < 0 .01
Dimensión salud (IDS) 0.005 0.16 < 0.01
Dimensión educación (IDS) 0.003 0.12 < 0.01
Dimensión económica (IDS) 0.006 0.29 < 0.01
Número de semanas para alcanzar el máximo reporte de casos -0.03 -0.12 < 0.01
% de personas nacidas fuera del país 0.01 0.15 < 0.01
% de viviendas hacinadas (por dormitorio) 0.01 0.14 < 0.01
*Modelo 1: R = 0.85, R2 ajustado = 0.71, (p < 0.05). **Modelo 2: R = 0.84, R2 ajustado = 0.70, (p < 0.05).
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e58835, enero-diciembre 2024 (Publicado Set. 18, 2024)
se reporta un aumento de entre 79 y 106 perso-
nas reportadas positivas, acumuladas durante
todo el período, por cada mil personas. Este
efecto se observa en menor medida hacia el
nordeste y el sur del país.
Asimismo, por cada semana que se demore
un territorio en alcanzar el máximo reporte de
casos (menor velocidad), disminuye entre 4 y
10 personas positivas por cada mil personas en
la zona del Caribe, sur y pacífico centro-norte
del país. En el entorno de la GAM esta variable
tiene mucho menor efecto.
El efecto de la proporción de personas
nacidas en el exterior sobre la Ia es mayor
fuera de a GAM, excepto en algunos cantones
del entorno sur. Por cada punto porcentual de
incremento de las personas nacidas en exte-
rior se incrementa entre 0.66 y 7.67 personas
reportadas positivas por cada mil, en la zona
del Caribe, la región sur y en los sectores cos-
teros del pacífico norte. En otros territorios
fuera de la GAM, como es la mayor parte del
sector norte del país, el efecto de esta variable
fue muy bajo.
También se puede observar que por cada
punto porcentual de incremento de viviendas
hacinadas (por dormitorio) se incrementa entre
1 y 12 personas reportadas positivas por cada
mil personas. Este efecto se nota en casi todo el
país, excepto en territorios costeros del pacífico
norte y en algunos distritos del note del entorno
de la GAM.
Fig. 2. Distribución espacial de los coeficientes de regresión de las variables promedio de vacunas por habitante. A. Número
de semanas para alcanzar el máximo reporte de casos. B. Proporción de personas extranjeras (nacidas fuera del país). C.
Proporción de viviendas hacinadas a nivel de dormitorio. D. Según el modelo GWR de la Ia bruta de covid-19 en Costa Rica,
entre marzo de 2020 y marzo de 2022. / Fig. 2. Spatial distribution of the regression coefficients of the average vaccines per
inhabitant variables. A. Number of weeks to reach the maximum case report. B. Proportion of foreign people (born outside
the country). C. Proportion of overcrowded housing at bedroom level. D. According to the GWR model of the gross AI of
covid-19 in Costa Rica, between March 2020 and March 2022.
10 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e58835, enero-diciembre 2024 (Publicado Set. 18, 2024)
En la Fig. 3, adicionalmente, se eviden-
cia que el aumento del desarrollo económico
a nivel distrital genera un incremento en el
reporte de 1 a 4 personas positivas por cada mil.
El efecto es muy bajo o inverso en la GAM y su
entorno, donde a mayor desarrollo disminuye
la probabilidad de una persona de ser reportada
positiva. Asimismo, a mayor desarrollo desde el
punto de vista educativo, se incrementa la Ia en
la mayor parte del país, sobre todo en el entor-
no de la GAM; sin embargo, hacia el noroeste
y el sureste del país el efecto es contrario
(pendiente negativa) y los avances educativos
disminuyeron la Ia.
Además, se constató que un mayor desa-
rrollo visto como acceso a la salud generó un
incremento de la Ia en la mayor parte del país.
El mayor efecto se aprecia fuera de la GAM,
hacia el noroeste y el sur; sin embargo, el efecto
es diferenciado respecto a otros distritos en los
que una mejor situación de desarrollo significó
una menor Ia acumulada en todo el período.
Finalmente, el mapa del coeficiente de
regresión local ajustado muestra un muy buen
desempeño explicativo del modelo utilizado
pues explica la Ia, en más del 74 % en la mayoría
de los distritos del país. En los distritos de la
zona del Pacífico Norte y el noroeste, así como
en muchos distritos de la vertiente del Caribe,
la capacidad explicativa desciende a un rango
de fuerza media entre el 50 y 74 %.
DISCUSIÓN
Desde el punto de vista geográfico, la
comprensión de las tendencias espaciales del
Fig. 3. Distribución espacial de los coeficientes de regresión de las variables desarrollo socioeconómico local para la
dimensión económica. A. Dimensión educativa. B. Dimensión de salud. C. Coeficiente de regresión general del modelo y
R2 ajustado. D. Según el modelo GWR de la Ia bruta de covid-19 en Costa Rica, entre marzo de 2020 y marzo de 2022. /
Fig. 3. Spatial distribution of the regression coefficients of the local socioeconomic development variables for the economic
dimension. A. Educational dimension. B. Health dimension. C. Overall regression coefficient of the model and adjusted R2.
D. According to the GWR model of the gross AI of covid-19 in Costa Rica, between March 2020 and March 2022.
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e58835, enero-diciembre 2024 (Publicado Set. 18, 2024)
riesgo por covid-19 utilizando SIG ha genera-
do conocimiento epidemiológico útil para el
control (Almeida et al., 2021; De Oliveira et
al., 2022; Ismail et al., 2021; Miramontes-Car-
ballada & Balsa-Barreiro, 2021; Orozco et al.,
2021; Vicente-Ferreira et al., 2020). Al explorar
la autocorrelación espacial local mediante la
cartografía de puntos fríos y calientes, se obser-
vó que el conglomerado más fuerte tiende a
localizarse hacia el centro del país en la GAM
y su entorno, formando una zona de alto riesgo
o puntos calientes con una certeza del 99 %,
en tanto hacia el exterior de la GAM se tien-
den a concentrar valores más bajos de riesgo,
formando algunos conglomerados significati-
vos estadísticamente, de bajo riesgo o puntos
fríos. Hacia el exterior de la GAM y hacia las
fronteras y costas (excepto la costa del Pacífico
Central) se enfrió, apareciendo conglomerados
de relativamente baja probabilidad de desarro-
llar covid-19. A pesar de que el conglomerado
de puntos fríos fue menos fuerte, por el nivel
de certeza, que el de puntos calientes, su distri-
bución espacial parece contener el alto nivel de
propagación hacia una buena parte del resto del
país. Se estableció así un amplio sector de con-
tacto entre conglomerados de alta incidencia y
los de baja incidencia, que podría interpretarse
como un sector de contención o amortigua-
miento del conglomerado de puntos calientes
ubicado hacia el centro del país.
Los patrones concentrados en el espacio,
fuertemente contrastados con territorios veci-
nos que muestra el presente estudio, se han
reconocido también en Brasil: se localizaron
conglomerados de alta incidencia de covid-19,
coincidiendo con comunidades en severas con-
diciones de vulnerabilidad social (Alencar-do
Nascimento et al., 2022; Dos Santos-Alves et al.,
2023). También en Brasil, en el Estado de Bahía,
se determinaron conglomerados fríos y calien-
tes bien definidos espacialmente (Souza et al.,
2022). En el caso de Indonesia, en la Regencia
de Sukoharjo, se localizaron conglomerados de
alta incidencia (Hastari et al., 2023), lo mismo
que en la ciudad de Yakarta, que se identificó
como un territorio influyente en la propagación
de la epidemia. El análisis espacial constató el
desplazamiento de los conglomerados de alto
y bajo riesgo en el tiempo, pero también se
identificaron territorios con tendencia a preva-
lecer en el tiempo como conglomerados fríos o
calientes (Dhewantara et al., 2022).
En el presente estudio, se observó un efec-
to fuerte y directo de la variable promedio de
vacunas contra covid-19 aplicadas por persona
por territorio, existe una tendencia clara de que
un mayor promedio de dosis aplicadas produce
un incremento de la Ia, lo que podría entender-
se como un efecto inesperado. La vacunación
masiva de la población tuvo un impacto deci-
sivo en el decrecimiento del riesgo de enfermar
en Botoctu y Serrada en un 80 %, en Sao Pablo,
Brasil (Silva et al., 2022), y en las consultas de
emergencia en hospitales, así como en la mor-
talidad en Estados Unidos de América (Topf et
al., 2022). La falta de acceso a seguros de salud
tuvo un papel explicativo muy relevante en el
esclarecimiento de las variaciones espaciales de
mortalidad en Estados Unidos de América a
nivel de condado.
A partir de un estudio de evaluación del
impacto del programa de vacunación en Esta-
dos Unidos de América hasta abril del 2022,
se ha mencionado que el impacto de las vacu-
nas podría ser limitado ante la circulación de
nuevas variantes (Topf et al., 2022). Desde la
perspectiva de la Organización Mundial de la
salud (OMS) y a partir del reporte de los países
miembros, la pandemia continúa aunque las
tasas de hospitalización, el ingreso a cuidados
intensivos y las muertes se han reducido consi-
derablemente (Organización Panamericana de
la Salud, 2023) y no constituye una emergencia
sanitaria global en el 2024, no debe detenerse
la vigilancia (Naciones Unidas, 2024) . Si bien
las vacunas no se diseñaron para prevenir la
infección, sino la enfermedad grave y la muerte,
más allá de la infección post vacunación (efecto
esperable), la inmunización podría haber rela-
jado las conductas de protección individual y
social incrementando la exposición y el riesgo
de infección, hipótesis que se maneja en el pre-
sente estudio y abre espacio para estudios más
específicos (Organización Panamericana de la
Salud, 2023).
12 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e58835, enero-diciembre 2024 (Publicado Set. 18, 2024)
En el presente estudio se observó que el
nivel de desarrollo alcanzado por cada terri-
torio es un factor explicativo importante. Las
desigualdades socio económicas tuvieron un
significativo potencial explicativo de las varia-
ciones territoriales de la Ia de casos. Se trata
de relaciones directas a mayor desarrollo eco-
nómico, mayor riesgo, pero esto no se verifica
en el entorno de la GAM del país, donde se
constata una relación inversa, a mayor desarro-
llo socioeconómico menor Ia. El índice de desa-
rrollo humano y la desigualdad entre unidades
geográficas y también el porcentaje de personas
bajo la línea de pobreza y el de hogares vulne-
rables, han sido establecidos como predictores
directos de la incidencia de covid-19 en el nor-
deste de Brasil (Dos Santos-Alves et al., 2023).
La existencia de hogares con severas condi-
ciones de vulnerabilidad social evidenciaron
un incremento en el riesgo de transmisión en
esas localidades (Alencar-Do Nascimento et al.,
2022). Asimismo, las desigualdades socioeco-
nómicas por ingreso de las personas habitantes
de las localidades, explican las variaciones en el
riesgo de enfermar en Almeria (España), donde
el riesgo de nuevas infecciones fue mayor en las
áreas más desfavorecidas (Fernández-Martínez
et al., 2022). Sin embargo, en un estudio eco-
lógico en el en el estado de Amapá (norte de
Brasil) se observaron resultados contradicto-
rios con lo mencionado anteriormente; ahí, las
localidades con IDH superior resultaron las
más afectadas (Leal-Lima et al., 2021), similar
a lo encontrado en el estado de Bahía, donde se
reportan correlaciones positivas entre el IDH y
la incidencia acumulativa (Souza et al., 2022).
La dimensión educativa del desarrollo
social se ha estudiado como determinante para
la covid-19. El nivel de instrucción de la pobla-
ción mayor de 10 años de edad emerge como
uno de los factores con mayor capacidad de
explicación del riesgo de enfermar (Alencar-do
Nascimento et al., 2022). El índice de desarro-
llo educacional municipal y el porcentaje de
analfabetismo fueron predictores del riesgo en
el nordeste de Brasil (Dos Santos-Alves et al.,
2023). Sin embargo, en la presente investiga-
ción, el mayor desarrollo educativo se asoció
con un exceso de riesgo en esos territorios,
pero en las zonas alejadas de las GAM (nordes-
te y sureste), la relación es inversa, un mayor
desarrollo educativo implicó una disminución
del riesgo. El presente estudio mostró que, en
términos generales, un mayor nivel de desarro-
llo desde el punto de vista sanitario, referido a
mejores condiciones de salud de la población,
genera una mayor Ia. De manera particular, esta
tendencia se verifica hacia el noroeste (Pacífico
Norte) y sureste, pero no sucede lo mismo en la
GAM y su entorno, donde mejores condiciones
de salud de los territorios se asocian con una
Ia más baja.
Respecto a la velocidad de la epidemia en
los países, se ha señalado que a mayor velocidad
de la epidemia, a partir del reporte de casos
diarios, se incrementa el riesgo de desarrollar
covid-19 (Villalobos-Dintrans et al., 2021). Esto
coincide con lo reportado en este estudio en que
una menor velocidad de la epidemia ha impli-
cado una Ia más baja. La presente investigación
no encontró un efecto importante de factores
demográficos sobre la morbilidad por covid-19.
Este hallazgo diverge respecto de otros estudios
consultados; por ejemplo, un estudio ecológico
mundial, a nivel de país, se destaca que el por-
centaje de personas mayores de 65 años de edad
presentas una correlación directa con el riesgo
de enfermar (El Mouhayyar et al., 2022).
Las variaciones en el porcentaje personas
nacidas fuera del país se asoció, en este estudio
con un incremento del riesgo de enfermar,
coincidiendo con lo encontrado en un estudio
de revisión bibliográfica a partir de seis estudios
en España, Italia y Suiza, en que se identifican
diferencias significativas en el riesgo de enfer-
mar frente a la población local (Jaljaa et al.,
2022). Esta variable adquirió mayor capacidad
predictiva hacia la frontera sur y el sur de la
GAM, así como en el Pacífico Norte, probable-
mente asociada a la movilidad poblacional. Se
conoce, de otras investigaciones que las restric-
ciones a la movilidad de la población tienen un
impacto en la contención de la propagación de
la epidemia en Colombia (Paternina-Caicedo
et al., 2022).
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e58835, enero-diciembre 2024 (Publicado Set. 18, 2024)
Los factores ambientales han sido conside-
rados como predictores del riesgo. En Bolivia,
por ejemplo, se constató el mayor riego relativo
para la población urbana (Villca-Villegas et al.,
2022). El incremento de la densidad de vivien-
das generó incrementó el riesgo de transmisión,
así como las zonas que presentan problemas
higiénicos por el abastecimiento de aguas
mediante pozo (Dhewantara et al., 2022). Al
respecto, las áreas geográficas con mayor den-
sidad población resultaron las de mayor riesgo
de transmisión (Leal-Lima et al., 2021), y, en
el Estado de Bahía (Brasil), la densidad pobla-
ción correlacionó con la incidencia de casos y
resultó un predictor importante (Souza et al.,
2022). En el presente estudio, si bien la densi-
dad poblacional a nivel comunal no resultó un
factor predictivo, si lo fue el hacinamiento en
la vivienda; de ese modo, a mayor proporción
de viviendas con hacinamiento (habitantes por
dormitorio) mayor riesgo, tendencia observada
en el sur de la GAM y en la mayor parte del
país. Las viviendas con más de cuatro personas
incrementa el riesgo de transmisión (Alencar-
do Nascimento et al., 2022) y, en un estudio
ecológico internacional a nivel de país, se des-
taca que el tamaño de la vivienda o espacio por
persona, explica el riesgo de transmisión (El
Mouhayyar et al., 2022).
En el presente estudio, el modelo de regre-
sión geográfica (GWR) evidenció un compor-
tamiento diferenciado. Un mejor desempeño
del modelo, es decir, mayor capacidad expli-
cativa de la variable Ia (sobre el 80 %) hacia el
centro del país (GAM y hacia el centro norte
del país) y una capacidad explicativa más baja,
cayendo a valores entre 50 y 80 % hacia el Cari-
be, nordeste y sur del país. Este comportamien-
to, en términos cualitativos, se ha mantenido así
diferenciado como tendencia, al analizar cada
una de las variables predictivas, lo que sugiere
que los factores analizados adquieren relevan-
cia y poder explicativa variable según zonas
geográficas y por lo tanto una determinación
del riesgo distinta.
Los modelos ecológicos que utilizan la
regresión geográfica (GWR) permiten esti-
mar una diversa de coeficientes de acuerdo al
número de individuos o unidades geográficas
involucradas y las variables incluidas (predicto-
res), por lo que hace posible visualizar el papel
cambiante de cada predictor en el espacio geo-
gráfico y por lo tanto su influencia diferenciada
en la probabilidad de enfermar (Almendra et
al., 2021), para despejar así, el papel de auto-
correlación espacial o influencia de la vecindad
geográfica como parte de su explicación (Buffa-
lo & Rydzewski, 2021; Brugués-Rodríguez et
al., 2021; Obuekwe et al., 2021; Wang et al.,
2021). Este conocimiento es fundamental para
orientar estudios individualizados, así como la
política de salud, a las particularidades de cada
contexto geográfico.
El comportamiento de la morbilidad por
covid-19 en los distritos de Costa Rica, en el
período de marzo del 2020 a mayo del 2022,
siguió patrones geoespaciales bien definidos,
incluso una vez controlados los efectos de
la estructura por edad y sexo. El exceso de
riesgo en todo el período se concentró en la
GAM y su entorno inmediato, configurando
un conglomerado de puntos calientes. En tanto,
hacia el exterior de esta zona geográfica, los
conglomerados de puntos fríos significativos
parecen contener el exceso de riesgo. Esta
estructura se pudo explicar desde los determi-
nantes sociales de la salud, comprobando que se
generan efectos en la morbilidad, diferenciados
territorialmente.
Declaración de ética: los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
su autoría; que no hay conflicto de interés de
ningún tipo; y que han cumplido con todos
los requisitos y procedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos de
la revista.
AGRADECIMIENTOS
Se agradece a la Escuela de Tecnologías
en Salud de la Universidad de Costa Rica y a
14 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e58835, enero-diciembre 2024 (Publicado Set. 18, 2024)
la Universidad Nacional de Costa Rica y par-
ticularmente al Posgrado Regional en Ciencias
Veterinarias Tropicales, por el apoyo académico
y financiero brindado.
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