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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 73(S1): e64042, enero-diciembre 2025 (Publicado Mar. 03, 2025)
Cobertura, estructura vegetal y almacenamiento de carbono
del manglar de Morales, Puntarenas, Costa Rica
Rebeca Cambronero-Bolaños1*; https://orcid.org/0009-0000-1342-3326
Margarita Silva-Benavides1,2; https://orcid.org/0000-0001-9006-9391
Jimena Samper-Villarreal2; https://orcid.org/0000-0002-7513-7293
Catalina Benavides-Varela2; https://orcid.org/0009-0001-5743-1093
1. Escuela de Biología, Universidad de Costa Rica, San José, Costa Rica; recabo82@yahoo.com (*Correspondencia),
ana.silva@ucr.ac.cr
2. Centro de Investigación en Ciencias del Mar y Limnología (CIMAR), Universidad de Costa Rica, 11501-2060, San José,
Costa Rica; jimena.sampervillarreal@ucr.ac.cr, tabebuiaguayacan@gmail.com
Recibido 14-V-2024. Corregido 20-XI-2024. Aceptado 17-II-2025.
ABSTRACT
Coverage, vegetation structure and carbon storage of the mangrove forest
of Morales, Puntarenas, Costa Rica
Introduction: Mangrove forests provide diverse ecosystem services. However, mangroves are one of the most
impacted tropical ecosystems, mainly due to land use change, as has occurred in the Gulf of Nicoya in Costa Rica.
Objective: Analyze mangrove spatial cover over time, forest structure, and the carbon storage of the mangrove
forest of Morales, to generate a current base line of the state of the mangrove forest.
Methods: The study was carried out in the mangrove forest of Morales, Puntarenas, Costa Rica. Total mangrove
forest area was calculated from aerial photographs between 1944 and 2020. In 2021, 5 × 5 m plots were sampled
in the field. In each plot, trees were counted, they were identified to the lowest possible taxon, their height
and circumference were measured, and soil samples of 4.5 cm depth and interstitial water were collected. The
complexity index (CI) of the mangrove stand and the importance value (IV) were calculated for each mangrove
genus. Organic carbon content (Corg) was calculated from allometric equations for trees and with loss on igni-
tion for soil.
Results: The mangrove forest area decreased by 24 ha between 1944 and 2020, mainly because of the devel-
opment of shrimp and salt ponds. The forest CI in 2021 was 18.3 and the genus of greatest importance was
Rhizophora. The mangrove forest stores 48 Mg Corg/ha in living vegetation and 11 Mg Corg/ha in the soil up to
4.5 cm depth.
Conclusions: The mangrove forest structure and the carbon storage, in general, are similar to other mangrove
stands in the Gulf of Nicoya. Considering only the carbon in the above ground living vegetation, the loss of 24
ha is equivalent to 4 224 Mg CO2 released. The feasibility of carrying out ecological restoration of the lost areas
should be assessed.
Key words: shrimp pond; forest structure; aerial photography; Rhizophora; carbon sequestration.
RESUMEN
Introducción: Los manglares proporcionan diversos servicios ecosistémicos que los seres humanos aprovechan.
Sin embargo, son de los ecosistemas tropicales más impactados por el cambio de uso de suelo, como ha sucedido
en el Golfo de Nicoya en Costa Rica.
https://doi.org/10.15517/rev.biol.trop..v73iS1.64042
SUPLEMENTO
2Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 73(S1): e64042, enero-diciembre 2025 (Publicado Mar. 03, 2025)
INTRODUCCIÓN
Los manglares son ecosistemas boscosos
que se encuentran en zonas intermareales de
regiones tropicales y subtropicales, en sitios
donde el golpe de las olas es débil (Alongi,
2002). Los árboles de mangle presentan diver-
sas adaptaciones para tolerar altas salinidades
y suelos con periodos anóxicos, lo que les
permite crecer en estos sitios (Alongi, 2008;
Giri et al., 2011). El desarrollo de estos bosques
genera diversos servicios ecosistémicos que los
humanos pueden aprovechar, por ejemplo, la
extracción de recursos y la captura de carbono
(Brander et al., 2012).
El almacenamiento de carbono en los
manglares es importante en los esfuerzos de
mitigación de los efectos del cambio climático
(Atwood et al., 2017; Donato et al., 2011). En los
bosques de mangle, el carbono se almacena en
las estructuras vegetales y en el suelo, donde se
almacena la mayor cantidad de carbono debido
a las condiciones anóxicas, ya que la descompo-
sición es lenta y la materia orgánica se preserva
(Kristensen et al., 2008; Reef et al., 2010).
A pesar de su importancia, los bosques
de mangle han sido y continúan siendo uno
de los ecosistemas tropicales más impactados
por el cambio de uso del suelo (Akram et
al., 2023; Feller et al., 2017). En Costa Rica,
principalmente antes de la década 1980, los
manglares en la zona del Pacífico Norte y Cen-
tral perdieron cobertura debido a la deforesta-
ción para la creación de estanques de camarón y
salineras, así como el cambio a pastizales y con-
versión a zonas agrícolas (Cifuentes-Jara et al.,
2014; Polanía, 1993). Estos impactos negativos
afectan la capacidad de los manglares para brin-
dar servicios ecosistémicos. Por ejemplo, se ha
encontrado que el cambio de uso del suelo de
manglar a camaronera inhabilita la capacidad
del manglar para secuestrar carbono y provoca
una liberación promedio del 92 % del carbono
(Cifuentes-Jara et al., 2014).
Las áreas de manglar de Costa Rica se con-
centran en el Pacífico, con 38 % de la cobertura
de manglar en el Golfo de Nicoya (Cortés &
Wehrtmann, 2009). Este golfo es un sitio de
gran importancia socioeconómica que a su vez
presenta diversas problemáticas como degrada-
ción ambiental y sobreexplotación de recursos
(Castro Campos & Jiménez Ramón, 2021). En
el Golfo de Nicoya, el manglar de Morales es
un manglar poco estudiado y ha sido afectado
por cambios de uso de suelo. Previamente se
realizó un estudio sobre los manglares de este
golfo de manera general; sin embargo, dentro
de los sitios muestreados no se encuentra el
manglar de Morales ni el adyacente en Chomes
(Cifuentes-Jara et al., 2014). El objetivo de este
Objetivo: Analizar la cobertura del bosque a lo largo del tiempo, la estructura de la vegetación y el almacena-
miento de carbono del manglar de Morales, para generar una línea base actual del estado del manglar.
Métodos: El estudio se realizó en el manglar de Morales, Puntarenas, Costa Rica. Se calculó el área del manglar a
partir de fotografías aéreas entre 1944 y 2020. En el 2021, se montaron parcelas de 5 × 5 m en el campo. En cada
parcela se contaron los árboles, se identificaron al menor taxón posible, se les midió la altura y la circunferencia,
y se colectaron muestras de suelo de 4.5 cm de profundidad y de agua intersticial. Se calculó el índice de com-
plejidad (IC) del manglar y el valor de importancia (VI) de cada género. El contenido de carbono orgánico (Corg)
se calculó a partir de ecuaciones alométricas para los árboles y con el método de pérdida de peso por ignición
para el suelo.
Resultados: El manglar perdió 24 ha entre 1944 y 2020, principalmente por el desarrollo de camaroneras y saline-
ras. El IC en el año 2021 fue 18.3 y el género de mayor importancia fue Rhizophora. El manglar tiene almacenados
48 Mg Corg/ha en la vegetación epígea y 11 Mg Corg/ha en el suelo hasta 4.5 cm de profundidad.
Conclusiones: La estructura de la vegetación y las reservas de carbono del manglar, en general, concuerdan con lo
reportado para otros manglares del Golfo de Nicoya. Considerando únicamente el carbono en la vegetación viva
sobre el suelo, la pérdida de 24 ha equivale a 4 224 Mg CO2 liberado. Debería analizarse la factibilidad de realizar
una restauración ecológica para recuperar las áreas perdidas.
Palabras clave: camaronera; estructura del bosque; fotografía aérea; Rhizophora; secuestro de carbono.
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estudio fue analizar el cambio de cobertura en
el tiempo, la estructura de la vegetación y el
almacenamiento de carbono del manglar de
Morales, Puntarenas, Costa Rica, para generar
una línea base actual del estado del manglar.
MATERIALES Y MÉTODOS
Sitio de estudio: El estudio se realizó en
el manglar de Morales, ubicado en el Golfo de
Nicoya, Puntarenas, Costa Rica (10°5’32.12”-
10°4’3.15”N & 84°58’27.25”-84°56’7.50”W,
Fig. 1). A este manglar se encuentran asociadas
una quebrada permanente y algunas intermi-
tentes que ingresan por el noreste del bosque
(Instituto Tecnológico de Costa Rica, 2014).
Esta zona posee un clima estacional con una
época seca de diciembre a abril y una época
lluviosa de mayo a noviembre, con precipita-
ciones anuales menores a 1 500 mm (Castro
Campos & Jiménez Ramón, 2021). Las especies
de mangle previamente reportadas para este
golfo son: Rhizophora mangle L., Rhizophora
racemosa G. Mey, Rhizophora × harrisonii Lee-
chm., Laguncularia racemosa (L.) C.F. Gaertn,
Avicennia germinans (L.) L, Avicennia bicolor
Standl, Pelliciera rhizophorae Planch. & Triana
y Conocarpus erectus L. (Cifuentes-Jara et al.,
2014; Sistema Nacional de Áreas de Conserva-
ción, 2019).
Cobertura del manglar: Para estudiar los
cambios en la cobertura del manglar, se utili-
zaron fotografías aéreas históricas, facilitadas
por el Instituto Geográfico Nacional (IGN) y
una imagen satelital (Centre national d’études
spatiales/Airbus [CNES/Airbus], 2020), descar-
gada de Google Earth Pro (Google, 2021). Se
seleccionaron fotografías entre 1944 y 2020 con
intervalos de aproximadamente 20 años. Las
fotografías entre 1960 y 2020 fueron georrefe-
renciadas con base en una capa vectorial de
las vías de Costa Rica, con escala 1:5 000 y
proyección cartográfica Costa Rica Transversal
de Mercator (CRTM05), tomada del Sistema
Nacional de Información Territorial (SNIT)
(Instituto Geográfico Nacional, 2014). Para
georreferenciar la fotografía de 1944 se usó
como base la fotografía georreferenciada de
1980, debido a que para el año 1944 no existían
muchas de las vías existentes en la actualidad.
Para esto se usó la extensión Georeferencing del
programa ArcGIS 10.8.1. (ESRI, 2020), aplican-
do transformaciones polinomiales de primer
orden. En cada caso se usaron al menos seis
puntos de control. El error medio cuadrático
(RMS) varió entre 2.2 y 12.2. Posteriormente, se
establecieron las categorías para la clasificación
de la cobertura y se realizó la digitalización a
una escala de 1:10 000. Los cambios de cober-
tura fueron analizados en un área de 297 ha
dentro de la superficie que fue manglar en 1944
y donde las diferentes capas coincidieron. Las
áreas se calcularon utilizando ArcGIS 10.8.1.
Trabajo de campo: Los muestreos se
realizaron entre enero y noviembre del 2021
en parcelas de 5 × 5 m. Con el propósito de
realizar un muestreo representativo y lo más
heterogéneo posible, incluyendo zonas desde la
costa hasta los límites terrestres (Kauffman et
al., 2013). Las parcelas se ubicaron a lo largo de
transectos perpendiculares al canal o costa (una
parcela cada 10 m) y de manera puntual en
áreas de difícil acceso. En total se realizaron 48
parcelas en 11 transectos, cuya longitud varió
entre 20 m y 110 m, y nueve parcelas puntuales
de manera individual que no formaron parte
de transectos. Entre el inicio de un transecto y
otro se establecieron mínimo 10 m de distancia
(Fig. 1).
Textura y salinidad del suelo: La sali-
nidad del agua intersticial del suelo se midió
con un refractómetro manual a partir de una
muestra de agua tomada a aproximadamente 10
cm de profundidad, excepto en cuatro parcelas
donde se encontró agua hasta una profundidad
entre 20 cm y 110 cm.
La textura del suelo se analizó colectando
una muestra de aproximadamente 100 g de
sedimentos en las parcelas a las que les corres-
pondía un número impar a lo largo de los
transectos y en cada una de las parcelas indivi-
duales (Cintrón & Schaeffer-Novelli, 1984). Las
muestras de suelo colectadas se secaron a 60 ºC
4Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 73(S1): e64042, enero-diciembre 2025 (Publicado Mar. 03, 2025)
y se pesaron para anotar el peso de la muestra
de suelo completa. Con el propósito de segregar
las partículas cementadas por los limos, cada
muestra se tamizó en húmedo a través de un
tamiz de 63 µm y las raíces fueron extraídas de
la muestra por diferencia en flotabilidad para
obtener el peso del suelo sin raíces. La muestra
de suelo sin raíces se secó de nuevo y se pasó
por una columna de tamices de 4 000 µm, 2 000
µm, 1 000 µm, 500 µm, 250 µm, 125 µm y 63
µm, con ayuda de un agitador mecánico a 90
r.p.m. por 15 minutos. El peso de las partículas
menores de 63 µm se calculó por diferencia
entre el peso completo del suelo sin raíces y
el peso de todos los tamices sumados. El por-
centaje de cada fracción se calculó tomando
como peso inicial de las muestras el peso seco
completo del suelo sin raíces. Los tamaños de
grano se agruparon según Wentworth (1922):
grava (4 000 µm a 2 000 µm), arena (1 000 µm
a 63 µm) y lodo (limo con arcilla, < 63 µm).
Se utilizó la categoría “lodo” ya que el método
empleado no permite separar los limos de las
arcillas. El tipo de textura del suelo se obtuvo
aplicando la función “granstat” del paquete
G2Sd (Fournier et al., 2014), en R (R Core
Team, 2020).
Para determinar si se observa algún patrón,
se elaboraron representaciones espaciales de la
textura del suelo y la salinidad medida durante
la época lluviosa (entre mayo y octubre), debido
a que fue la época con la mayor cantidad de
muestras y mejor distribuidas en el manglar.
No se pudo realizar un mapa de la época seca,
ya que en esa época solo se pudo muestrear
un sector del manglar. Para la elaboración de
estos mapas se aplicaron interpolaciones tipo
ponderación de distancia inversa (IDW) basa-
das en 24 puntos de muestreo para la salinidad
y 31 puntos de muestreo para la textura del
Fig. 1. Ubicación de la zona de estudio y de los sitios de muestreo en el manglar de Morales, Puntarenas, Costa Rica. Los
círculos en negro muestran parcelas de muestreo con mayor detalle. / Fig. 1. Location of the study zone and sampling sites in
the mangrove forest of Morales, Puntarenas, Costa Rica. The black circles show sampling plots in higher detail.
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suelo, utilizando el programa ArcGIS 10.8.1.
(ESRI, 2020).
Estructura de la vegetación: En cada
parcela, cada árbol vivo se identificó al menor
taxón posible y se midió su circunferencia y
altura. La circunferencia de los árboles se midió
a una altura de 1.3 m desde el suelo, excepto
en los mangles enanos, que se midió a 30 cm
de altura y en Rhizophora spp., que se midió
inmediatamente sobre la raíz fúlcrea más alta
(Howard et al., 2014; Kauffman et al., 2013;
Caribbean Coastal Marine Productivity [CARI-
COMP], 2001). Posteriormente, la circunfe-
rencia se utilizó para calcular el diámetro. Para
árboles de un máximo de 2 m, la altura se midió
directamente con una cinta métrica; cuando
no fue posible la medición directa se procedió
a estimar la altura visualmente, utilizando 1 m
como referencia (Loría-Naranjo et al., 2014). Se
calculó el índice de complejidad del manglar
(IC= [densidad total del manglar × área basal
total × altura promedio del manglar × número
de especies]/1000) y el valor de importan-
cia de los géneros (VI= [densidad relativa +
frecuencia relativa + dominancia relativa]/3)
(Ramírez-González, 2006; Samper-Villarreal &
Silva-Benavides, 2015). Al calcular el IC y al
aplicar ecuaciones alométricas, se considera-
ron las especies, mientras que al calcular el VI
únicamente se consideró el género, ya que no se
pudo establecer la especie para cada árbol.
Utilizando el programa estadístico R (R
Core Team, 2020) se comparó la altura y el diá-
metro entre géneros realizando pruebas Krus-
kal-Wallis y a posteriori la prueba Dunn. Con
este mismo programa se realizó una regresión
lineal simple para determinar si la salinidad en
época lluviosa explica la variación en la altura
de los mangles. Debido a las fechas de colecta,
el esfuerzo de muestreo fue menor y se concen-
tró en una sola área durante la época seca, por
lo que estos datos no podían ser representativos
de la variabilidad en el manglar.
Carbono almacenado en la vegetación:
Se estimó la biomasa epigea aplicando ecua-
ciones alométricas basadas en el diámetro de
los troncos (Tabla 1). La densidad de madera
aplicada a la ecuación general para A. bicolor
fue 0.64 (Malavassi, 2003) y para Avicennia sp.
se aplicó un valor promedio entre el valor de
A. bicolor y el valor 0.792 reportado para A.
germinans (Cifuentes-Jara et al., 2018). Poste-
riormente, se estimó el carbono almacenado en
la parte epigea de la vegetación utilizando fac-
tores de conversión de biomasa a carbono. Para
R. mangle se aplicó un factor de 0.4752 y para
las otras especies se aplicó un factor de 0.464
(Cifuentes-Jara et al., 2014; Howard et al., 2014;
Manrow-Villalobos & Vilchez-Alvarado, 2012).
Tabla 1
Ecuaciones alométricas utilizadas en la estimación de la biomasa epigea de los mangles del manglar de Morales, Costa Rica.
/ Table 1. Allometric equations used in the estimation of the epigeal biomass of the mangroves of Morales mangrove forest,
Costa Rica.
Género/Especie Ecuación R2Referencia
Rhizophora mangle y Rhizophora racemosa B= 0.128*D2.60 0.92 a, b
Rhizophora sp. (enano) B=125.9571*D2*h0.8557/1000 0.99 c
Avicennia germinans B= 0.14*DAP2.40 0.97 a
Avicennia sp. (enano) B= 0.2004*DAP2.1 0.82 a, b
Laguncularia racemosa B= 0.362*DAP1.93 0.98 d
Laguncularia racemosa (enano) B= exp(1.095+[0.659*ln(D^2)]+[0.304*ln(V)])/1000 0.98 e, b
Otras especies de mangle B= 0.168*ρ* DAP2,47 0.99 d
B: biomasa (kg), D: diámetro (cm), DAP: diámetro a 1.3 m de altura (cm), h: altura (m), ρ: densidad de la madera (g/cm3), V:
volumen de la copa (cm3), exp: e elevado al argumento entre paréntesis. / B: biomass (kg), D: diameter (cm), DAP: diameter
at 1.3 m height (cm), h: height (m), ρ: wood density (g/cm3), V: crown volume (cm3), exp: e raised to the argument in
parentheses. / a Fromard et al. (1998), b Cifuentes-Jara et al. (2018), c Cintrón & Schaeffer-Novelli (1984) en Kauffman et al.
(2013), d Howard et al. (2014), e Ross et al. (2001).
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Carbono almacenado en el suelo: En
cada parcela se colectó una muestra de 30 ml
de suelo utilizando una jeringa plástica cortada
en la base del pivote. Las muestras se secaron a
60 ºC, se pesaron para estimar la densidad del
suelo y se homogenizaron (sin extraer raíces).
Para realizar las estimaciones de carbono orgá-
nico (Corg) e inorgánico (Cinorg) se utilizaron
submuestras de 1.5 g y se aplicó el método de
pérdida de peso por ignición (PPI) (Heiri et
al., 2001; Kauffman et al., 2013). Se utilizó la
ecuación de Ouyang & Lee (2020) para estimar
el porcentaje de Corg y se aplicó la constante
de conversión de masa 0.273 para estimar el
porcentaje de Cinorg (Wang et al., 2013). Luego,
se calculó la cantidad de Corg y Cinorg en el suelo
hasta 4.5 cm de profundidad (% carbono ×
densidad del suelo × profundidad de muestreo)
(Cifuentes-Jara et al., 2018).
RESULTADOS
Cobertura del manglar: El área total del
manglar disminuyó aproximadamente 24 ha en
76 años, pasando de 301 ha en 1944 a 277 ha en
el 2020. Considerando únicamente los cambios
que se han presentado dentro del área identifi-
cada como manglar en 1944, el manglar y los
estanques de camaroneras son las coberturas
que presentaron mayores cambios. La cobertu-
ra de manglar alcanzó un mínimo en 2005, con
la pérdida de 24 ha entre 1980 y 2005 (Fig. 2).
Para 2020 se observó una pequeña recupera-
ción de 3 ha de mangle. El área de estanques
Fig. 2. Cobertura de la tierra en la zona del manglar de Morales, Puntarenas, Costa Rica. A. Cambio de la cobertura dentro
de la zona de estudio entre 1944 y 2020; B. Mapas de la cobertura para 1944, 2005 y 2020. / Fig. 2. Land use cover in the
mangrove forest zone of Morales, Puntarenas, Costa Rica. A. Change in cover within the study zone between 1944 and 2020;
B. Cover maps for 1944, 2005 and 2020.
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alcanzó su máximo en el 2005, con un aumento
de 25 ha entre 1980 y 2005, principalmente en
la zona norte del manglar (Fig. 2). Las áreas
sin vegetación aumentaron 11.5 ha durante el
periodo analizado, mientras que otros tipos
de cobertura variaron poco dentro del área y
durante el tiempo analizado.
Caracterización del suelo: La salinidad
intersticial del suelo en época seca fue de 42 ±
8 ups (prom. ± desv. est.), con un ámbito de 34
ups a 58 ups, y en época lluviosa fue de 35 ±
12 ups, con un ámbito de 19 ups a 75 ups. La
salinidad más alta se registró en la zona interna
del manglar, mientras que los niveles más bajos
se registraron en sitios cercanos a los canales y
al noreste del manglar (Fig. 3A).
La textura del suelo predominante fue lodo
ligeramente gravoso y lodo arenoso ligeramente
gravoso. En promedio, el suelo está constituido
85 % de lodo, 12 % de arena y 3 % de grava,
por lo que el componente principal fue el lodo,
especialmente en zonas asociadas al estero
principal (Fig. 3B).
Estructura de la vegetación: Las especies
de mangle identificadas fueron: R. racemosa,
R. mangle, A. germinans, A. bicolor y L. race-
mosa. El género Rhizophora se distribuye por
casi todo el manglar, dominando en los bordes
costeros y en los canales. Hacia la parte interna
del manglar, en las zonas de mangle enano, los
árboles aumentan en densidad y disminuyen
en altura, presentando una variación de 8 m de
altura promedio en el borde costero a 2 m en
la zona interna. En algunas zonas al norte del
manglar se observan parches dominados por el
género Avicennia o por L. racemosa. Conside-
rando la salinidad de época lluviosa, los indivi-
duos del género Rhizophora y de L. racemosa se
encontraron en sitios con salinidades entre 19
ups y 57 ups, mientras que los individuos del
género Avicennia se encontraron desde 19 ups
hasta 75 ups (observar la distribución de la sali-
nidad en la Fig. 3).
La densidad del manglar fue de 4 288 árbo-
les/ha. Los árboles presentaron un diámetro
de 4.7 ± 4.2 cm y una altura de 5.4 ± 3.3 m. El
índice de complejidad del manglar fue 18.3 y el
género con el mayor valor de importancia fue
Rhizophora (Tabla 2). Este también presentó las
mayores alturas y diámetros (H = 147, g.l. = 2,
P < 0.01 y H = 86, g.l. = 2, P < 0.01, respectiva-
mente; Tabla 2). No se encontró que la salinidad
intersticial del suelo en época lluviosa afecte de
manera significativa a la altura de los árboles
(R2 = 0.1, P = 0.07; Fig. 4A).
Fig. 3. Mapas de variables asociadas al suelo del manglar de Morales, Puntarenas, Costa Rica. A. Salinidad intersticial
en época lluviosa; B. Porcentaje de lodo. Los puntos corresponden a los sitios muestreados en las parcelas en transectos
(círculos) y parcelas individuales (triángulos). Las líneas paralelas (=) indican que la parcela o transecto se inició al lado de
un canal. / Fig. 3. Maps of soil variables in the mangrove forest of Morales, Puntarenas, Costa Rica. A. Interstitial salinity in
the wet season; B. Mud percentage. The points correspond to the sampling sites in transects (circles) and individual plots
(triangle). The parallel lines indicate that the plots or transect started next to a canal.
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Carbono almacenado en el manglar: En
la vegetación epígea viva del manglar se encon-
tró 104 ± 127 Mg/ha de biomasa, de los cuales
48 ± 59 Mg/ha corresponden a Corg almacena-
do. La densidad aparente del suelo fue de 0.6 ±
0.3 g/cm3. Hasta la profundidad de 4.5 cm, la
reserva de Corg en el suelo fue 11.5 ± 1.7 Mg/
ha y la de Cinorg de 2.1 ± 1.1 Mg/ha. En el suelo,
el porcentaje de materia orgánica fue 19 ± 7 %,
el porcentaje de Corg fue 6 ± 2 % y el de Cinorg
fue de 0.8 ± 0.2 %. La cantidad de carbono en el
suelo del manglar tendió a aumentar conforme
aumentó la densidad de los árboles (P < 0.001);
sin embargo, esto solamente explicó 20 % de la
variación de los datos (Fig. 4B).
DISCUSIÓN
Este estudio reporta por primera vez la
composición de especies de mangle, la estruc-
tura de la vegetación, el tipo de suelo y el
contenido de carbono del manglar de Morales,
Puntarenas. El estudio también representa el
primer reporte de cambios de área del manglar
entre los años 1944 y 2020, identificando una
reducción de 24 ha de manglar entre estos años.
Esta reducción se vincula con el cambio de uso
de suelo principalmente en las áreas internas
del manglar.
Los patrones encontrados en la estructura
del manglar de Morales concuerdan con lo
Fig. 4. Relación entre variables medidas en el manglar de Morales, Costa Rica. A. Altura promedio de los árboles por parcela
con la salinidad intersticial del suelo en época lluviosa; B. Relación entre la densidad de carbono orgánico del suelo y la
densidad de árboles (P < 0.001). La línea roja es la recta de regresión. / Fig. 4. Relationship between variables measured in
the mangrove forest of Morales, Costa Rica. A. Mean tree height by plot with the soil interstitial salinity in wet season; B.
Relationship between soil organic carbon density and tree density (P < 0.001). The red line is the regression line.
Tabla 2
Características estructurales y valor de importancia por género de árbol de mangle en el manglar de Morales, Puntarenas,
Costa Rica, 2021. / Table 2. Structural characteristics and importance value by mangrove tree genus in the mangrove forest
of Morales, Puntarenas, Costa Rica, 2021.
Género Densidad
(árbol/ha)
Área basal
(m2/ha)
Frecuencia
(Nº parcelas)
Densidad
relativa (%)
Dominancia
relativa (%)
Frecuencia
relativa (%)
VI
(%)
Altura
(m)
Diámetro
(cm)
Rhizophora 2 765 11.1 45 64.5 70.2 58.4 64.4 6.4 ± 3.1 5.1 ± 4.0
Avicennia sp. 737 3.5 17 17.2 22.3 22.1 20.5 3.3 ± 3.1 4.9 ± 5.4
Laguncularia 786 1.2 15 18.3 7.5 19.5 15.1 3.8 ± 2.4 3.0 ± 2.7
Total 4 288 15.8 57
9
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esperado para manglares de la costa del Pací-
fico en la región del Golfo de Nicoya, donde
hay una época seca marcada (Cifuentes-Jara
et al., 2014; Polanía, 1993). En esta área los
árboles típicamente alcanzan un menor desa-
rrollo que el reportado en otras zonas del país
donde existe un mayor aporte de agua dulce
(Jiménez & Soto, 1985; Manrow-Villalobos &
Vilchez-Alvarado, 2012; Samper-Villarreal &
Silva-Benavides, 2015); además se observa una
zonación general en donde Rhizophora domina
en el borde costero y en las orillas de los cana-
les, mientras Avicennia se encuentra en zonas
internas del manglar (Jiménez, 1994).
El género Rhizophora fue dominante al
igual que en otros manglares del país (Loría-
Naranjo et al., 2014; Samper-Villarreal & Silva-
Benavides, 2015; Samper-Villarreal et al., 2012;
Soto & Jiménez, 1982). Sin embargo, en el sitio
con la mayor salinidad predominó el género
Avicennia, concordando que este género está
bien adaptado para soportar dichas condiciones
(Jiménez & Soto, 1985; Zamora-Trejos & Cor-
tés, 2009). No se observaron organismos de la
especie C. erectus, ya que esta se suele encontrar
en bermas de playas o suelos arenosos (Jiménez
& Soto, 1985; Silva-Benavides, 2009), mientras
que en el manglar de Morales predominan los
suelos lodosos. Tampoco se observaron orga-
nismos de la especie P. rhizophorae, contrario
a lo observado por Jiménez (1984) en otros
manglares de Costa Rica que presentaron bajas
salinidades del suelo (menos de 37 ups).
La densidad de árboles estimada para el
manglar de Morales es mayor a la reporta-
da previamente para otros manglares del país
(Samper-Villarreal & Silva-Benavides, 2015;
Samper-Villarreal et al., 2012). Esta alta den-
sidad podría vincularse con la presencia de
zonas de mangle enano y zonas de “transición”
a mangle enano. Por ejemplo, en un manglar de
baja altura en México y un manglar enano en
Florida, se han reportado densidades de 4 700
árboles/ha y 25 030 árboles/ ha, respectivamen-
te (Arreola-Lizárraga et al., 2004; Pool et al.,
1977). El índice de complejidad del manglar
coincide con lo reportado para otros manglares
del país (IC entre 1.1 y 86.5; Loría-Naranjo et
al., 2014; Pool et al., 1977; Samper-Villarreal et
al., 2012). La alta densidad de árboles permite
que su complejidad supere a manglares de
zonas más lluviosas del país, sin embargo, el
índice se mantiene bajo debido a la poca altura
promedio de los árboles.
En este estudio no se encontró que la sali-
nidad influyera en la altura de los árboles; sin
embargo, el sitio con mayor registro de la sali-
nidad en época lluviosa fue una zona de mangle
enano (75 ups y 1.6 m de altura promedio). Una
de las limitantes de este estudio fue la restringi-
da colecta de muestras de agua para cuantificar
la salinidad en época seca, por lo que el efecto
estresante de la salinidad máxima sobre el desa-
rrollo de los árboles durante esta época podría
estar enmascarado por la influencia del agua
dulce proveniente de escorrentía y quebradas
intermitentes que se encuentran en el manglar.
Sin embargo, además de la salinidad, se deben
considerar otros factores que influyen en el
desarrollo de los mangles como la disponibili-
dad de nutrientes como el fósforo (Lovelock et
al., 2004; Lovelock et al., 2005).
La cantidad de carbono almacenada en
la biomasa epígea del manglar de Morales se
encuentra dentro de lo reportado para mangla-
res del Golfo de Nicoya (entre 23.5 y 64.9 Mg
Corg/ha) (Cifuentes-Jara et al., 2014). A su vez,
el carbono en la biomasa epígea en Morales se
encuentra por debajo de los promedios repor-
tados para otros manglares de Costa Rica (63.8
Mg Corg/ha), América Central y Norte (92.5
Mg Corg/ha), América del Sur (104.3 Mg Corg/
ha), así como del Sudeste de Asia (115.7 Mg
Corg/ha) (Alongi, 2022; REDD/CCAD-GIZ-
SINAC, 2015). El carbono almacenado en la
biomasa puede variar por diversos factores
como el tamaño de los árboles y las especies
que dominan la zona, ya que algunas presentan
una mayor densidad específica de la madera
(Manrow-Villalobos & Vilchez-Alvarado, 2012;
Murdiyarso et al., 2009). Los árboles del man-
glar de Morales son pequeños, por lo cual su
biomasa y la cantidad de carbono que pueden
almacenar es baja. Por ejemplo, un árbol de
Rhizophora de 15 m de altura contenía 128 kg
10 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 73(S1): e64042, enero-diciembre 2025 (Publicado Mar. 03, 2025)
C, mientras otro árbol Rhizophora de 6 m con-
tenía apenas 4 kg C.
En este estudio se utilizó la pérdida de peso
por ignición (PPI) para cuantificar el carbono
orgánico (Corg) del suelo debido a limitaciones
logísticas. La PPI y el análisis elemental (AE)
son los dos métodos utilizados principalmente
para estimar el Corg de los sedimentos, con
fortalezas y desafíos para cada uno (Breithaupt
et al., 2023). El análisis elemental mide el Corg
directamente en una gran cantidad de muestras
pequeñas y con resultados confiables, pero
puede ser costoso y el alto contenido de carbo-
nato en las muestras presenta desafíos adiciona-
les. Por el contrario, si bien la PPI es un análisis
simple y de bajo costo, requiere muestras más
grandes, existen fluctuaciones estimadas debi-
do a la variabilidad en la temperatura y el
tiempo de ignición y el contenido de carbona-
to; además no mide el Corg directamente. PPI
estima el contenido de materia orgánica de los
sedimentos (MOS) y necesita un factor de con-
versión para estimar el COS (carbono orgánico
del suelo). Idealmente, tanto la PPI como el AE
deberían llevarse a cabo a partir de muestras
en el hábitat y sitio de muestreo para obtener
un factor de conversión de MOS a COS local
cuando se utiliza la PPI. A pesar de sus incer-
tidumbres y limitaciones, la PPI es actualmente
un método ampliamente utilizado para la esti-
mación de Corg de sedimentos en hábitats de
carbono azul (Breithaupt et al., 2023; Howard et
al., 2014; Kauffman & Donato, 2012).
En nuestro estudio se observó una rela-
ción positiva entre el contenido de carbono
orgánico del suelo y la densidad de los árboles;
favorecido probablemente por la acumulación
de materia orgánica aportado por los procesos
de descomposición de las raíces finas de los
árboles, como ha sido evidenciado por Soto &
Jiménez (1982) y Zhang et al. (2021). No obs-
tante, se debe considerar que, a nivel local, fac-
tores como la edad del bosque, la ubicación con
respecto a la costa (mayor o menor influencia
de ríos), la extensión de la zona intermareal, la
duración de la marea y el contenido de limos-
arcillas, ejercen un efecto importante sobre la
reserva de carbono en el suelo de un bosque de
mangle (Mg Corg/ ha) (Chaikaew & Chavanich,
2017; Kathiresan et al., 2014; Suello et al., 2022;
Tang et al., 2023).
Es importante mencionar que el porcen-
taje de Corg promedio en la capa superficial del
suelo del manglar de Morales (de 0 a 15 cm
de profundidad) es mayor a lo reportado para
algunos manglares en Tailandia (3 %; Chaikaew
& Chavanich, 2017) y menor a lo encontrado
para manglares en Indonesia (14 %; Malik et al.,
2022 [material suplementario]), en Gabón (17
%; Trettin et al., 2021) y en México (promedios
de 9 % a 29 %; Adame et al., 2013). Aparte de
los factores que tienen diversos efectos locales,
se ha encontrado que el nivel de precipitación
anual y el entorno geomorfológico del manglar
pueden explicar, de manera general, las ten-
dencias observadas en las reservas de carbono
en el suelo de los manglares (Breithaupt et al,
2023; Sanders et al., 2016; Twilley et al., 2018;
Worthington et al., 2020). De acuerdo a esto,
el manglar de Morales podría tener una menor
concentración de carbono que los manglares
de Pongara, en Gabón, debido que en este
sitio el nivel de precipitación anual es mayor
(2 400-2 830 mm) (Trettin et al., 2021). Mien-
tras que, en comparación con los manglares de
Quintana Roo, México, donde el nivel de pre-
cipitación es similar (1 588 mm), la diferencia
podría deberse que estos se ubican en entornos
carbonatados, los cuales se han encontrado aso-
ciados a mayores reservas de carbono orgánico
en el suelo que los manglares de entornos estua-
rinos, como el manglar de Morales (Adame et
al., 2013; Twilley et al., 2018).
Previo a la década de 1990, en los alre-
dedores del Golfo de Nicoya, fue evidente el
desarrollo de cultivos agrícolas y estanques que
fueron expandiéndose hacia los bosques de
mangle (Cifuentes-Jara et al., 2014; Solórzano
et al. 1991). Específicamente dentro del área
del manglar de Morales, desde 1944 se desa-
rrollaron estanques para cultivo de camarón y
extracción de sal. Las pérdidas de mangle se
presentaron principalmente en zonas colindan-
tes con el borde interno del manglar (“hacia tie-
rra adentro”), donde se presume que se facilitó
la construcción y expansión de los estanques.
11
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Esto no parece ser un caso aislado, ya que, a
nivel mundial, la acuacultura se ha considerado
como una de las mayores amenazas de los man-
glares (Akram et al., 2023; Alongi, 2002).
La recuperación de aproximadamente 2 ha
de mangle para el año 2020, probablemente se
debe a la recolonización de árboles de mangle
en camaroneras abandonadas y a la disminu-
ción del proceso de deforestación de mangla-
res debido a la legislación que se implementó
en Costa Rica a partir de la década de 1980
(Cifuentes-Jara et al., 2014). Es importante
resaltar que las áreas que han tenido un cambio
de cobertura del suelo deben tomarse como un
aproximado, debido a la incertidumbre asocia-
da a la georreferenciación e interpretación de
las fotografías (Cifuentes-Jara et al., 2014; Puer-
tas et al., 2013). Los cambios observados en los
bordes colindantes con el mar pueden deberse
a la realización de canales para la circulación de
lanchas o procesos naturales de sucesión y cam-
bios en factores como la erosión-sedimentación
(Benavides-Varela et al., 2016).
La pérdida de cobertura y fragmentación
de los manglares afecta los servicios ecosisté-
micos que estos pueden brindar (Brander et al.,
2012). Por ejemplo, considerando únicamente
el carbono almacenado en la parte epigea de la
vegetación, la pérdida de 24 ha de mangle, en el
manglar de Morales, es equivalente a una libe-
ración aproximada de 4 224 Mg CO2. El área
que se ha perdido de manglar podría ser recu-
perada por medio de un proyecto de restaura-
ción ecológica en estas zonas. Se resalta que las
zonas internas de este manglar fueron las más
afectadas debido al cambio de uso del suelo y
las principales pérdidas de área del manglar de
Morales se deben al desarrollo de actividades
económicas como la producción de camarón en
estanques y la extracción de sal marina. Por lo
tanto, al realizar proyectos para la conservación
de los manglares, es importante que entre los
temas a considerar se encuentre la concientiza-
ción sobre la importancia de los manglares y las
necesidades económicas y participación de las
comunidades aledañas.
Declaración de ética: las autoras declaran
que todas están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
su autoría; que no hay conflicto de interés de
ningún tipo; y que han cumplido con todos
los requisitos y procedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos de
la revista.
AGRADECIMIENTOS
Esta investigación fue financiada por la
Vicerrectoría de Investigación de la Univer-
sidad de Costa Rica a través del proyecto de
investigación C0038: Análisis de la estructura
de la vegetación del manglar de Morales, Punta-
renas. Al Instituto Geográfico Nacional (IGN)
por facilitar las fotografías aéreas. A C. Díaz
Licona, D. Briceño Sánchez, V. Naranjo, R. Fer-
nández Fuentes, B. Flores Alvarado y A. Omaña
por su ayuda en los muestreos. A los pobladores
de Morales por facilitarnos el acceso al manglar.
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