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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 73 (S2): e64521, mayo 2025 (Publicado May. 15, 2025)
Éxito reproductivo, cuido parental y morfología
del nido de Manacus candei (Passeriformes, Pipridae)
Sara Riera Dinarés1
Emmanuel Rojas2
Melanie Mata-Núñez3; https://orcid.org/0000-0003-4755-5137
Luis Sandoval3, 4*; https://orcid.org/0000-0002-0793-6747
1. Departamento de Zoología y Antropología Biológica, Universidad de Barcelona, Barcelona, España;
s.rieradinares@gmail.com
2. Reserva Biológica Tirimbina, La Virgen, Sarapiquí, Heredia, Costa Rica; emmanuelrv80@gmail.com
3. Colección de Ornitología, Museo de Zoología, CIBET, Universidad de Costa Rica, San José, Costa Rica;
melanie.mn1401@gmail.com
4. Laboratorio de Ecología Urbana y Comunicación Animal, Escuela de Biología, Universidad de Costa Rica, San José,
Costa Rica; biosandoval@hotmail.com (*Correspondencia)
Recibido 17-VIII-2024. Corregido 08-I-2025. Aceptado 04-III-2025.
ABSTRACT
Reproductive success, parental care, and nest morphology
of Manacus candei (Passeriformes, Pipridae)
Introduction: With the destruction of natural habitats due to human activities (i.e., agriculture and urbaniza-
tion), species face new challenges to survive and reproduce. Some of the new challenges include predation rate
and food resources, a lack of nesting substrates and the type of nesting materials (i.e., natural and artificial). Since
predation is reported as the primary cause of nest loss in the tropics, studying its impact, along with nest mor-
phology, in modified environments is essential to understanding its effects on species inhabiting these habitats.
Objective: This study evaluates nesting success and predation for the white-necked manakin (Manacus candei)
in a fragmented area near the Tirimbina Biological Reserve (Costa Rica).
Methods: Between 2015 and 2019, 66 nests were monitored, 59 of which were used to calculate the daily survival
rates (DSR) of the nests using the MARK program. The other seven nests were only monitored by camera traps
to identify predators and observe the mother’s behavior. We measured 20 nests and compared the variation on
morphology.
Results: The results suggest that DSR nests did not vary between months or years, and the constant survival
model was the most suitable with an average of 95% and a real survival of 11.6%. This species suffered a 64%
nest failure, mostly due to predation. In total, four nest predators were identified, three avian and a domestic cat.
Additionally, two species of birds were observed stealing nesting material. Nests were very similar in morphology
with a coefficient of variation below 38% in their measurements.
Conclusion: These results suggest that the non-natural garden zone could provide a safe nesting place for M.
candei, since it could be acting on the predator community.
Keywords: cup nest; gardens; nesting success; rain-forest fragments; white-collared manakin.
https://doi.org/10.15517/rev.biol.trop..v73iS2.64521
SUPLEMENTO
SECCIÓN: REPRODUCCIÓN
2Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 73 (S1): e64521, mayo 2025 (Publicado May. 15, 2025)
INTRODUCCIÓN
La dinámica poblacional de los animales
está determinada por la supervivencia y la
reproducción de los individuos (Beckerman et
al., 2002). En aves, ambos factores se ven limi-
tados por el acceso a los alimentos, el tamaño
de la nidada, el cuido parental, la depredación
de los nidos y la selección de hábitats (Brawn et
al., 2011; Ricklefs, 1969). Sin embargo, la depre-
dación de los nidos es el factor más importante
para la dinámica poblacional de las aves, ya que
determina la cantidad de individuos nuevos
que entrarán a la población cada año (Becker-
man et al., 2002; Martin, 1995; Reidy, 2009). Por
tanto, el éxito reproductivo está relacionado a la
vulnerabilidad de los nidos y las crías hacia los
depredadores (Skutch, 1985).
A menudo, la probabilidad de superviven-
cia del nido se ve influenciada por los atributos
específicos del lugar en el que se encuentra
(Ryder et al., 2008; Segura & Berkunsky, 2012)
y su ubicación debería reflejar la selección de
sitios con bajas posibilidades de riesgo (Can-
cellieri & Murphy, 2014). Por lo tanto, muchas
aves seleccionan hábitats con una mayor com-
plejidad y cobertura vegetal, que reduzca la
visibilidad del nido o de los adultos cuan-
do alimentan a los pichones (Cancellieri &
Murphy, 2014), por ende, la probabilidad de
depredación. No obstante, la cobertura vegetal
densa no es la única defensa de los nidos contra
depredadores (Latif et al., 2012). Por ejemplo, la
altura y ubicación en la pecha también influyen
en la supervivencia. Nidos colocados a mayor
altura y al final de las ramas o entre perchas con
espinas, podrían ofrecer una mayor protección
frente a mamíferos y reptiles que se alimentan
cerca del suelo y depredadores que no pueden
llegar al final de las ramas (Latif et al., 2012;
Peluc et al., 2008), a pesar de que los nidos estén
visualmente más expuestos.
Muchos hábitats naturales han sido frag-
mentados y modificados a causa de la urba-
nización y la actividad humana, afectando la
estructura y composición de las comunida-
des de especies (Biamonte et al., 2012; Rodrí-
guez-Aguilar et al., 2017; Sandoval 2019). Esto
podría tener diferentes efectos sobre el éxito
reproductivo de las aves que los utilizan para
RESUMEN
Introducción: La destrucción de hábitats naturales debido a actividades humanas como la agricultura y la urba-
nización plantea importantes desafíos para que las especies sobrevivan y se reproduzcan. Estos desafíos incluyen
cambios en las tasas de depredación, los recursos alimentarios y la disponibilidad de sustratos y materiales para
la anidación, tanto naturales como artificiales. Dado que se informa que la depredación es la principal causa de
pérdida de nidos en los trópicos, estudiar su impacto, junto con la morfología de los nidos, en ambientes modifi-
cados es esencial para comprender sus efectos sobre las especies que habitan estos hábitats.
Objetivo: Este estudio evalúa el éxito de anidación, la depredación de nidos y la variación en los nidos de Manacus
candei en un área fragmentada cercana a la Reserva Biológica Tirimbina (Costa Rica).
Métodos: Entre 2015 y 2019, se monitorearon 66 nidos, 59 de los cuales se utilizaron para calcular las tasas de
supervivencia diaria (DSR) de los nidos utilizando el programa MARK. Los otros siete nidos solo fueron monito-
reados por cámaras trampa para identificar depredadores y observar el comportamiento de la madre. Medimos y
comparamos la variación de la morfología de 20 nidos.
Resultados: Los resultados sugieren que la DSR de los nidos no varió entre meses o años y el modelo de super-
vivencia constante fue el más adecuado, con un promedio de 95% y una supervivencia real de 11.6%. Esta espe-
cie sufrió un 64% de fracaso de nidos, principalmente debido a la depredación. En total, identificamos cuatro
depredadores de nidos, tres aves y un gato doméstico. También identificamos dos especies de aves que robaron
material de los nidos. Los nidos fueron muy similares en morfología, con un coeficiente de variación inferior al
38% en sus medidas.
Conclusión: Estos resultados sugieren que la zona del jardín no natural podría proporcionar un lugar de anida-
ción seguro para M. candei, ya que podría estar actuando sobre la comunidad de depredadores.
Palabras clave: nido de copa; jardines; éxito de anidación; fragmentos de selva tropical; saltarín cuelliblanco.
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reproducirse, ya que puede haber un aumento
en el número y tipo de depredadores (Segura
& Berkunsky, 2012) o en la disponibilidad de
sitios adecuados para anidar (Visco & Sherry,
2015). Lo anterior puede aumentar la depre-
dación de nidos en fragmentos de vegetación
nativa. Sin embargo, en fragmentos de selva
Atlántica en el sureste de Brasil, se encontró que
el éxito de los nidos en fragmentos estaba por
encima de la mayoría de los valores reportados
para otros sitios neotropicales (Marini, 2017).
Así mismo, en los fragmentos de bosque llu-
vioso de tierras bajas de Costa Rica, se observó
como la depredación de los nidos disminuyó
con el aumento de la fragmentación (Visco &
Sherry, 2015). En ambos casos, la disminución
en la depredación se atribuyó a una menor
abundancia de depredadores.
Sin embargo, los estudios sobre el éxito
reproductivo y la supervivencia de los nidos
de aves tropicales, así como la información
sobre las causas de mortalidad son escasos
(Reidy, 2009). Además, pese a que la inves-
tigación sobre el efecto de la fragmentación
de los hábitats y la urbanización esté aumen-
tando (Rodríguez-Aguilar et al., 2017) aún
es necesaria información más detallada para
comprender el impacto que pueden tener sobre
el éxito reproductivo de las aves. Dentro de
los grupos de especies del Neotrópico donde
más se ha estudiado la depredación de nidos
encontramos los saltarines (Pipridae; Fusani et
al., 2014; Gaiotti et al., 2020; Höglund & Shorey,
2004; Prum, 1990; Prum,1997; Prum & Lanyon,
1989), en los cuales también se ha reportado
una gran tasa de depredación de sus nidos
(Skutch, 1985). Por ejemplo, en Manacus mana-
cus se reportó un éxito reproductivo del 19% en
la isla de Trinidad y para Manacus aurantiacus
se reportó un éxito reproductivo del 25% en
el Pacífico sur de Costa Rica (Skutch, 1985).
Por su parte, para Ceratopipra mentalis se
reportó un éxito reproductivo del 23.1-29.4 %
en Isla Barro Colorado, Panamá (Robinson et
al., 2000). Sin embargo, el éxito reproductivo
para dos especies de saltarines en Tiputini,
Ecuador fue muy alto; para Pipra filicauda fue
del 86-93 % y para Lepidothrix coronata fue del
83-85 % (Ryder et al., 2008).
Otro de los factores poco estudiados en
la biología reproductiva de los saltarines es la
variación en la estructura de sus nidos. Esto
podría estar asociado a que los nidos parecen
ser muy similares dentro y entre las especies,
debido a que todas las especies construyen
tasas pequeñas suspendidas de una horquilla
horizontal y utilizan fibras vegetales delga-
das, raicillas, o rizomorfos (Kirwan & Green,
2012). Sin embargo, al ser los nidos construidos
únicamente por las hembras, existe una gran
oportunidad para analizar la variación en las
dimensiones, colocación y materiales utiliza-
dos en los nidos entre y dentro de hembras
de la misma especie. De esta forma se puede
relacionar con la experiencia de las hembras, la
disponibilidad de recursos, o el tipo de hábitat
donde los construyen.
En esta investigación cuantificamos el éxito
reproductivo y la variación en la estructura de
los nidos del saltarín cuelliblanco (Manacus
candei), una especie común en los bosques
lluviosos de tierras bajas del Caribe (Fusani et
al., 2014; Slud, 1964; Snow, 2020) y que habita
ambientes modificados por el ser humano como
jardines, matorrales y parches de bosque secun-
darios. Por lo tanto, nuestros objetivos fueron
1) cuantificar el éxito reproductivo del saltarín
cuelliblanco (Manacus candei), mediante el
análisis de las tasas de supervivencia diaria de
los nidos (TSD), 2) cuantificar el cuido mater-
nal mediante el análisis de vídeos de los nidos y
3) describir la variación en las dimensiones de
los nidos entre hembras de la misma población.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio: Realizamos el estudio
en la Reserva Biológica Tirimbina, ubicada en
La Virgen de Sarapiquí, provincia de Heredia,
Costa Rica (10°25’02.27’’N & 84°07’31.99’’W).
Según la clasificación de zonas de vida de Hol-
drige, la reserva está constituida por bosque
tropical premontano muy húmedo con tran-
sición a bosque tropical basal muy húmedo y
cuenta con una cobertura del 85% de bosque,
4Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 73 (S1): e64521, mayo 2025 (Publicado May. 15, 2025)
zonas de regeneración y plantaciones viejas
(Finegan & Camacho, 1999). Se encuentra a
una altitud entre los 180 y 220 msnm, con una
temperatura media de 25.3°C y una humedad
relativa y precipitación de 92 % y 3 777mm,
respectivamente. Con este estudio abarcamos
un área de aproximadamente 4 ha que incluyen
el área de hospedaje, educación, y alimentación
(~0.6 ha), una zona de parqueos (~0.2 ha), las
zonas de jardín mayoritariamente con plantas
nativas (~1.9 ha) que conectan todas las ante-
riores y un bosque secundario joven (~1.3 ha),
que colinda con el río Sarapiquí.
Monitoreo de nidos: Localizamos los
nidos buscando activamente en la vegetación
del jardín y del bosque secundario una vez por
semana, de marzo a julio de 2015 a 2019, con
excepción de 2016 que encontramos nidos de
marzo hasta octubre. Durante los cinco años
del estudio, también encontramos nidos al
observar hembras con materiales para la cons-
trucción del nido, las seguimos con binoculares
a una distancia de 5 m aproximadamente, y
así logramos ubicar el lugar de construcción.
Monitoreamos todos los nidos encontrados
cada dos días desde su encuentro, hasta que los
polluelos se marcharon (nido exitoso), o bien,
hasta que fue encontrado depredado, destruido
o abandonado (nido fallido) por Emmanuel
Rojas (ER). En cada monitoreo, ER anotó si
el nido estaba en construcción o terminado,
cantidad de huevos, duración de la incuba-
ción, fecha de eclosión, número de polluelos
que eclosionaron y fecha del abandono del
nido o depredación.
Para poder identificar a los depredadores
y también observar el comportamiento de la
madre durante el proceso de incubación y ali-
mentación de los pichones, utilizamos cámaras
trampa (Bushnell Trophy Cam Trail HD Essen-
tial E3). Programamos cada cámara para que se
activara con el movimiento y grabara 60 segun-
dos de video en cada activación. Las cámaras
grabaron en color y en blanco y negro cuando
la luz no era suficiente o de noche. Colocamos
cada cámara a 1 m del nido, sujetándolas a
árboles o arbustos cercanos. Monitoreamos un
total de 11 nidos con las cámaras trampa de
2016 a 2019.
Éxito reproductivo y análisis de datos:
Para analizar el éxito reproductivo, utilizamos
el modelo de supervivencia de nidos en el pro-
grama MARK 9.0 (White & Burnham, 1999)
que permite estimar la tasa de supervivencia
diaria (TSD). Este programa evalúa la variación
de la supervivencia de los nidos, en función de
factores biológicamente relevantes y elimina la
suposición de que las tasas de supervivencia
diarias permanecen constantes dentro de la
etapa de anidación, lo que permite evaluar la
variación temporal de las TSD (Dinsmore et al.,
2002) y las probabilidades generales de depre-
dación de los nidos (Dinsmore & Dinsmore,
2007). Incluimos los meses y los años como
variables predictoras, para tomar en cuenta la
estacionalidad en el éxito reproductivo, ya que
esta puede ser afectada por la disponibilidad de
alimento (Sandoval & Barrantes, 2019), o entre
años debido a que las hembras pueden variar
los sitios o mantenerlos en función del éxito
del año previo (Cancellieri & Murphy, 2014).
Probamos tres modelos de supervivencia agru-
pando los datos según (1) mes, (2) año o (3)
mes y año, y no se diferenció la supervivencia
entre huevos y pichones. Para evaluar el apoyo
a los diferentes modelos utilizamos el Criterio
de Información de Akaike (AIC), que permite
explicar qué conjunto de variables predictoras
contribuye más a la supervivencia del nido
(Dinsmore et al., 2002). La fuerza de apoyo para
cada modelo se determinó usando razones de
evidencia de los pesos AIC (wi) y se consideró
que los modelos con ΔAICc <2 tenían el mismo
apoyo y eran igualmente parsimoniosos (Burn-
ham y Anderson, 2004). Definimos el éxito del
nido o el valor de supervivencia de un periodo
de anidamiento como TSD elevado a 42 (el
período de anidamiento observado para esta
especie incluyendo el período de incubación y
alimentación de los pichones), para obtener la
tasa de supervivencia total del nido.
Análisis de cuido parental y depredación:
Analizamos un total de 79 h de video recolecta-
das por las cámaras trampa (en períodos de 60
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segundos) de 11 nidos: dos nidos de 2016, dos
nidos de 2017 y siete nidos de 2019. Anotamos
las horas a las que la hembra salió del nido y las
horas a las que volvió, para calcular el tiempo
medio que la hembra pasaba dentro y fuera del
nido y el número de veces que salió por día,
según la etapa de anidación.
Realizamos dos regresiones lineales utili-
zando los días como variable independiente y
el porcentaje de tiempo dentro del nido como
variable dependiente. Utilizamos el porcen-
taje de tiempo y no el tiempo como variable
dependiente, porque cada nido fue monitorea-
do durante un número diferente de días y en
diferentes etapas del periodo de anidación. Por
lo tanto, usar el porcentaje respecto al tiempo
total monitoreado nos permite hacer una esti-
mación que no se ve tan afectada por las dife-
rencias en el tiempo de monitoreo. La primera
regresión la calculamos para el monitoreo entre
los días 1 y 19 desde que se encontró el nido y
que correspondían a la etapa de incubación de
los huevos, mientras que la segunda regresión
la realizamos para el monitoreo entre los días
20 y 35, que correspondían a la etapa de alimen-
tación de los pichones. Para analizar el número
de salidas que la madre hizo para cada etapa de
anidación (incubación y cría), realizamos otras
dos regresiones que relacionaron el número de
salidas según el día para cada etapa. Usamos
los días como variables independientes y el
promedio del número de salidas por día como
variable dependiente.
Finalmente, para comprender quiénes son
los depredadores de los nidos en esta especie,
reportamos la lista de depredadores que fueron
detectados en las cámaras trampa. También,
incluimos los depredadores observados por ER
durante los monitoreos de los nidos que no con-
taban con cámaras trampa para su monitoreo.
Variación del tamaño de nido: Medimos
un total de 20 nidos posterior a que los pichones
abandonaran el nido o que estos fueran aban-
donados por la hembra. En cada nido tomamos
ocho medidas (Fig. 1). 1) El ángulo de la hor-
queta dónde se construyó el nido utilizando un
transportador. 2) La longitud de la superficie de
la rama derecha de la horqueta cubierta por las
ataduras del nido. 3) La longitud de la superfi-
cie de la rama izquierda de la horqueta cubierta
por las ataduras del nido. 4) La longitud de la
copa del nido cerca de la horqueta (longitud
proximal). 5) La longitud del nido en la parte
más externa de la horqueta (longitud distal). 6)
Ancho de la cámara del nido a la mitad del nido
y paralelo a la horqueta. 7) Largo de la cámara
del nido y perpendicular al ancho de la cámara.
8) Profundidad del nido en el punto donde se
intersecan el ancho y largo de la cámara. Todas
las medidas de longitud y profundidad fueron
obtenidas en mm utilizando una regla de metal.
Fig. 1. Diagrama de las medidas del nido de Manacus
candei. A) Longitud de la superficie de la rama derecha
de la horqueta cubierta por las ataduras del nido. B) La
longitud de la copa del nido cerca de la horqueta (longitud
proximal). C) La longitud de la superficie de la rama
izquierda de la horqueta cubierta por las ataduras del
nido. D) La longitud del nido en la parte más externa de la
horqueta (longitud distal). E) Ancho de la cámara del nido
a la mitad del nido y paralelo a la horqueta. F) Largo de la
cámara del nido y perpendicular al ancho de la cámara.
La profundidad del nido en el punto donde de intersecan
el ancho (línea E) y largo de la cámara (línea F). / Fig. 1.
Diagram of the Manacus candei nest measurements. A)
Length of the surface of the right branch of the fork covered
by the ties of the nest. B) The length of the nest cup near the
fork (proximal length). C) The length of the surface of the
left branch of the fork covered by the ties of the nest. D) The
length of the nest in the outermost part of the fork (distal
length). E) Width of the nest chamber in the middle of the
nest and parallel to the fork. F) Length of the nest chamber
and perpendicular to the width of the chamber. The depth
of the nest at the point where the width (line E) and length
of the chamber (line F) intersect.
6Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 73 (S1): e64521, mayo 2025 (Publicado May. 15, 2025)
Utilizamos el coeficiente de variación para ana-
lizar qué tan variables fueron las medidas linea-
les de los nidos y una Rayleigh’s R para medir
si hubo preferencia por el rango de los ángulos
seleccionados para construir el nido.
RESULTADOS
Monitoreamos 66 nidos de 2015 a 2019
(2015: n = 19 nidos, 2016: n = 11, 2017: n =
17, 2018: n = 12, 2019: n = 7). Encontramos
que el éxito reproductivo para M. candei fue
del 36% (n = 24 nidos). Del 64% de los nidos
fallidos, 31 fueron depredados, 6 abandonados
por las madres y 5 fallaron porque presentaron
roturas o cortes de ramas y robos del material
de construcción por otras aves. De los 31 nidos
depredados, el 65 % (n = 20) fueron depredados
durante la incubación (depredadores de hue-
vos) y el 35 % (n = 11) durante la fase de cría
(depredadores de pichones).
Las tasas de supervivencia diarias (TSD) de
los nidos de M. candei variaron entre 94-95 %
(Fig. 2). Al comparar los modelos que incluyen
meses y años por separado, encontramos una
tasa de supervivencia similar a la del modelo
Fig. 2. Tasas de supervivencia diarias (TSD) de los nidos de Manacus candei en la RBT representadas según a) los diferentes
meses de anidación y b) según los diferentes años de muestreo. La línea continua representa la TSD estimada utilizando
parámetros beta del modelo de mejor ajuste que incorpora los meses. Las líneas discontínuas representan los intervalos de
confianza superior e inferior para las TSD estimadas. / Fig. 2. Daily survival rates (DSR) of Manacus candei nests in the RBT
plotted against a) different nesting months and b) different sampling years. The solid line represents the DSR estimated using
the beta parameters of the best-fit model that incorporates nesting months, while the dashed lines indicate the upper and
lower confidence intervals for the estimated DSR.
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de supervivencia constante y los tres modelos
fueron igualmente probables, mientras que el
modelo que tomó en cuenta la interacción de
meses con años fue el que obtuvo menor apoyo
(Tabla 1). Al comparar los modelos de TSD
para cada año, encontramos un TSD mínimo
del 91 % para 2016 y máximo del 95 % para
todos los años. El valor de éxito reproductivo
de los nidos estimado usando las TSD y una
duración máxima de 42 días, fue de 11.6 %.
Encontramos que el tiempo que pasó la
hembra incubando los huevos disminuyó desde
la fecha en que los puso hasta que nacieron los
pichones (F1,17 = 36.37, P < 0.001; Fig. 3A). El
mismo patrón fue observado durante el perío-
do desde que nacieron los pichones hasta que
abandonaron el nido o fueron depredados (F1,13
= 20.75, P < 0.001; Fig. 3B). El número de sali-
das que hizo la hembra desde la fecha en la que
puso los huevos hasta que nacieron los picho-
nes, disminuyó con el tiempo (F1,18 = 25.89,
P < 0.001; Fig. 4A). En cambio, el número de
salidas que hizo la hembra desde la eclosión de
los huevos hasta que los pichones abandonaron
el nido o fueron depredados, aumentó con el
tiempo (F1,11 = 9.88, P = 0.009; Fig. 4B).
De los 31 nidos depredados, solo obser-
vamos depredadores en cuatro ocasiones. Uno
de los nidos fue depredado durante la etapa de
incubación por un macho de batará lineado
(Cymbilaimus lineatus) y otro por un macho de
sargento (Ramphocelus passerinii) que depre-
dó los dos huevos. Los otros dos nidos fue-
ron depredados cuando contenían pichones,
uno fue depredado por un tucán pico arcoíris
(Ramphastos sulfuratus) y el otro por un gato
doméstico (Felis silvestris catus). Dentro de las
especies que no depredaron huevos o picho-
nes, pero que se robaron material del nido y
afectaron su éxito observamos un benteveo
mediano (Myiozetetes similis) y una hembra de
batará lineado.
Medimos 20 nidos. El ángulo promedio de
las ramas utilizadas para construir los nidos fue
de 62.3° (57.3-67.3° límites de confianza al 95
%), demostrando una preferencia marcada en el
ángulo de la horqueta para anidar (Rayleigh’s R
= 0.98, P < 0.001). Las medidas lineales presen-
taron baja variación entre individuos, estando
todas por debajo del 38 %. La longitud de la
superficie de la rama derecha de la horqueta
fue de 61.6 ± 11.5 mm (promedio ± DE), con
un CV = 18.7 %. La longitud de la superficie
Tabla 1
Resultados de la selección del modelo para la supervivencia de nidos (TSD) de Manacus candei en la RBT, Costa Rica (N
= 59 nidos monitoreados entre 2015 y 2018). Los modelos se clasifican en orden creciente según los valores ΔAICc. La
supervivencia del nido se modeló con la incorporación de covariables; S (mes), S (año) y S (mes + año), y se comparó con el
modelo nulo de supervivencia constante S (.). Las TSD estimadas para cada modelo se representan como media de TDS ±
1 SE. / Table 1. Model selection results for nest survival (TSD) of the Manacus candei in the RBT, Costa Rica (N = 59 nests
monitored between 2015 and 2018). Models are ranked in ascending order by ΔAICc values. Nest survival was modeled
incorporating covariates; S (month), S (year), and S (month + year), and compared to the null model of constant survival S
(.). The estimated NSS for each model are represented as mean TSD ± 1 SE.
Modelo TSD KaDevianzabΔAICccwid
S (.) 0.950 ± 0.009 1 163.17 0.00 0.52
S (mes) 0.940 ± 0.027 2 162.99 1.84 0.21
S (año) 0.947 ± 0.014 2 163.08 1.92 0.20
S (mes + año) 0.949 ± 0.009 3 162.95 3.82 0.08
a k = número de parámetros en el modelo. b Devianza = diferencia entre cada modelo y el modelo saturado en -2 log
verosimilitud. c ΔAICc = diferencia entra cada modelo y el mejor modelo utilizando el Criterio de Información de Akaike
corregido por tamaño de muestra (AICc). d wi = Peso de Akaike, una medida de apoyo relativo para cada modelo dentro del
conjunto de modelos candidatos. / ak = number of parameters in the model. bDeviance = difference between each model
and the saturated model at -2 log likelihood. cΔAICc = difference between each model and the best model using the Akaike
Information Criterion corrected for sample size (AICc). dwi = Akaike weight, a measure of relative support for each model
within the set of candidate models.
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de la rama izquierda de la horqueta fue de 62.0
± 14.4 mm, con un CV = 23.2 %. La longitud
proximal de la copa del nido fue de 28.9 ± 10.7
mm, con un CV = 37.0 %. La longitud distal de
la copa del nido fue de 81.3 ± 11.8 mm, con un
CV = 14.6 %. El ancho de la cámara del nido fue
de 50.7 ± 5.3 mm, con un CV = 10.5 %. El largo
de la cámara del nido fue de 56.8 ± 4.6 mm, con
un CV = 8.1 %. La profundidad del nido fue de
31.6 ± 5.2 mm, con un CV = 16.4 %.
DISCUSIÓN
Estimar el éxito reproductivo es esencial
para poder comprender las estrategias de la
historia de vida de cada especie (Ryder et al.,
2008) y calcular las tasas de supervivencia
diaria de los nidos, nos permite relacionar el
éxito reproductivo en función de diferentes
covariables temporales y espaciales (Dinsmore
et al., 2002). Por ejemplo, se ha observado que
Fig. 3 Porcentaje de tiempo dentro del nido por parte de la hembra de Manacus candei durante a) la etapa de incubación y b)
la etapa de cría. Los puntos representan el porcentaje de tiempo que la hembra pasó dentro del nido según el día, desde que
se encontró el huevo (día 1) hasta 20 días después que es cuando aparecen los pichones para el grafico a), y desde que nació
el pichón (a partir del día 20) hasta que el pichón emplumó o murió para el grafico b). La línea discontinua representa la
tendencia lineal de los valores, a la que se asocia el valor de R2 para cada gráfico. / Fig. 3. Percentage of time spent inside the
nest by the female Manacus candei during a) the incubation stage and b) the nestling stage. In graph a), the points represent
the percentage of time the female spent inside the nest each day, starting from the day the egg was discovered (day 1) until 20
days later, when the chicks appeared. In graph b), the points represent the percentage of time spent inside the nest from the
day the chick hatched (day 20) until the chick fledged or died. The dashed line indicates the linear trend of the values, with
the associated R2 value shown for each graph.
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la cantidad de nidos exitosos de copa abierta
varía de 33-55.9% en el Neotrópico (Skutch,
1985; Marini, 2017). En nuestro estudio, el
porcentaje de nidos exitosos de M. candei fue
del 36% y se ubica dentro de lo reportado ante-
riormente. Sin embargo, este valor fue mayor al
reportado para otras dos especies de Manacus
en Centroamérica, donde el porcentaje de nidos
exitosos para M. manacus y para M. aurantiacus
fue del 19 % y el 25 %, respectivamente (Skutch,
1985) y también fue mayor al de dos especies
de saltarines Suramericanos P. ficaudata y L.
coronata, que fue del 7.5 % (Ryder et al., 2008).
Por otro lado, la tasa de supervivencia total
de los nidos fue del 11.6 % y fue similar a la
reportada para C. mentalis que fue del 12.3 %
en 1997, pero mucho menor que la reportada
en 1996, que fue del 21.2% en Panamá (Rob-
inson et al., 2000). Estos resultados sugieren
que las tasas de supervivencia de los nidos
de los saltarines son muy variables. La TSD
encontrada en nuestro estudio, en un área
Fig. 4. Número de salidas del nido por parte de la hembra de Manacus candei durante a) la etapa de incubación y b) la etapa
de cría. Los puntos representan la media de salidas que la hembra pasó dentro del nido según el día, desde que se encontró
el huevo (día 1) hasta 20 días después que es cuando aparecen los pichones para el grafico a), y desde que nació el pichón (a
partir del día 20) hasta que el pichón emplumó o murió para el grafico b). La línea discontinua representa la tendencia lineal
de los valores, a la que se asocia el valor de R2 para cada gráfico. / Fig. 4. Number of nest departures by the female Manacus
candei during a) the incubation stage and b) the nestling stage. In graph a), the points represent the average number of
exits made by the female each day, starting from the day the egg was discovered (day 1) until 20 days later, when the chicks
hatched. In graph b), the points represent the average number of exits from the day the chick hatched (day 20) until the chick
fledged or died. The dashed line indicates the linear trend of the values, with the associated R² value shown for each graph.
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de jardines conformado mayoritariamente por
plantas nativas y bosque secundario fue de un
95 %. Esta fue mayor a las TSD reportadas para
bosques maduros en Ecuador, donde se repor-
taron valores de TSD del 85 % para P. ficaudata
y L. coronata (Ryder et al., 2008), mientras que
fueron similares a lo reportado para los bosques
de Panamá, que fue de un 94 % para Manacus
vitellinus y C. mentalis (Brawn et al., 2011).
La TSD para M. candei en nuestra zona
de estudio no presentó variación entre meses
o años, al contrario de lo reportado para otras
especies de saltarines donde varían anualmen-
te (Brawn et al., 2011; Robinson et al., 2000).
Esta diferencia entre años se ha asociado a
la variación climática interanual, ya que esta
puede afectar la producción de alimento y la
abundancia de recursos frutales (Codesido &
Bilenca, 2004; Styrsky & Brawn, 2011; Wolfe
et al., 2015). Sin embargo, en nuestro caso
al realizar el estudio en una zona de jardines
donde artificialmente se provee agua a las plan-
tas durante los períodos de sequía, los efectos
interanuales asociados a variaciones en preci-
pitación pueden tener efectos menores, ya que
la disponibilidad de alimento se mantiene más
o menos constante entre años. También puede
deberse a que la supervivencia de adultos de
M. candei en sitios cercanos al área de estudio,
como La Selva, parecen no estar asociados a los
efectos de fenómenos como El Niño y La Niña
(Barrantes & Sandoval, 2019).
En ambas etapas del período de anidación
(huevos y pichones) se reportó una disminu-
ción del tiempo que la hembra pasó dentro del
nido a medida que pasaban los días, lo cual
puede ser resultado de los patrones asociados a
los requerimientos de los huevos o pichones. La
menor cantidad de salidas durante la incuba-
ción sugiere que cuando se acerca el período de
eclosión, la hembra pasa más tiempo fuera del
nido buscando alimento y auto-manteniéndose,
ya que la incubación es energéticamente exi-
gente (Matysioková & Remes, 2010) y necesita-
rá recursos energéticos para poder dedicarse a
alimentar a los pichones cuando nazcan (Ryder
et al., 2008). Además, Skutch (1985) documentó
que reducir la frecuencia con la que los padres
se acercan y abandonan el nido también puede
influir positivamente en la supervivencia del
nido, ya que también reduce la probabilidad de
revelar su posición ante depredadores. Durante
la cría, la hembra pasa más tiempo dentro del
nido al principio, cuando los huevos acaban
de eclosionar, ya que al ser polluelos altriciales
necesitan más calor por parte de la madre para
mantener su temperatura y desarrollarse mejor
(Blom & Lilja, 2005). No obstante, la madre
aumenta el número de salidas cuando las crías
crecen, ya que estas necesitan mayor cantidad
de alimento o presas más grandes y difíciles
de conseguir cerca del nido (Ghalambor &
Martin, 2001, Skutch, 1985). Distintos estudios
mencionan que la supervivencia de los nidos
durante la etapa de cría debería ser menor a
la de incubación, debido a la actividad de la
madre para alimentar a los polluelos (Skutch,
1985) y a la vocalización de éstos (Brawn et al.,
2011; Libsch et al., 2008; Ryder et al., 2008). Sin
embargo, el comportamiento silencioso de los
polluelos podría compensar el mayor número
de viajes de alimentación, reduciendo el riesgo
de revelar la posición del nido (Ghalambor &
Martin, 2001).
Dentro de los depredadores más comunes
de nidos en el Neotrópico están las serpientes,
aves y pequeños mamíferos (Marini, 2017).
Además, en un hábitat de bosque seco tropical
adyacente a una zona de pastoreo en Panamá,
se reportó que las aves fueron los principales
depredadores de nidos de diferentes especies
de Manacus (DuVal, 2005; Reidy, 2009). Lo
anterior concuerda con los tipos de depredado-
res reportados en nuestro estudio, donde tres
depredadores fueron aves y otro un mamífe-
ro pequeño. Adicionalmente, los fragmentos
de vegetación creados por los seres humanos
(como nuestra área de estudio), pueden reducir
la riqueza de depredadores de nidos, debido a
que algunos de ellos son removidos o elimi-
nados (Cancellieri & Murphy, 2014; Martin
1993; Martin, 1995; Visco & Sherry, 2015) para
mantener la seguridad de las personas (ej.:
serpientes). Por otro lado, la falta de depreda-
dores silvestres abre espacio para que depre-
dadores introducidos por los humanos, como
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el gato observado, puedan empezar a cazar en
esos parches de vegetación (Baker et al., 2008;
Lavery et al., 2020).
Encontramos una muy baja variación en
las medidas de los nidos, algo esperable debido
a que dentro de la familia de los saltarines se
reporta gran similitud en la forma de los nidos
entre especies (Kirwan & Green, 2012), lo cual
muy posiblemente esté asociado a la similitud
en los tamaños de las hembras, en el tamaño
de nidada (dos huevos por nido) y de los mate-
riales que utilizan (Slud, 1964; Snow, 2020). El
ángulo de la horqueta donde se construyeron
los nidos varió muy poco entre hembras. Esto
se puede deber a que hay una alta escogencia
de este tipo de ángulo en la percha, o a que este
tipo de ángulo en las plantas del sotobosque del
área de estudio fue muy común. Ambas ideas
pueden ser probadas en el futuro, mediante
un estudio de abundancia de horquetas para
construir nidos y los ángulos presentes en estas.
En conclusión, las hembras de M. candei
que utilizaron la zona de jardín y el bosque
secundario aledaño, presentaron valores altos
de TSD y de éxito reproductivo. Posiblemente,
por estar en un área con un menor número de
depredadores de huevos y polluelos y segundo,
por disponer de una cantidad de alimento más
constante entre años. Estas zonas artificiales
de jardín, por lo tanto, parecen ofrecer un
buen hábitat para la reproducción de las aves,
y podrían funcionar como compensación y
amortiguamiento ante la destrucción de los
hábitats naturales, debido al desarrollo urbano
y la agricultura extensiva. Los tamaños de los
nidos y los ángulos de las perchas para anidar
variaron muy poco entre hembras.
Declaración de ética: los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
su autoría; que no hay conflicto de interés de
ningún tipo; y que han cumplido con todos
los requisitos y procedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos de
la revista.
AGRADECIMIENTOS
A la Reserva Biológica Tirimbina, por la
beca de apoyo a la investigación de las aves
que anidan en los jardines. A Vicerrectoríade
Investigación de la Universidad de Costa Rica,
por financiar el estudio mediante los proyectos
B9123 y C2706.
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