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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 73: e2025273, enero-diciembre 2025 (Publicado Nov. 28, 2025)
Efecto de la estructura del paisaje sobre la diversidad de aves
en el Valle Alto del Magdalena, Colombia
Valentina Ramos-Mosquera1*; https://orcid.org/0009-0001-5693-6663
Edwin López-Delgado2,3; https://orcid.org/0000-0002-4010-1880
Miguel Moreno-Palacios1; https://orcid.org/0000-0002-8466-7675
1. Grupo de Investigación Naturatu, Facultad de Ciencias Naturales y Matemáticas, Universidad de Ibagué, Ibagué,
Tolima, Colombia; valentina.ramosm27@gmail.com (*Correspondencia), miguel.moreno@unibague.edu.co
2. Grupo de Estudios en Biodiversidad (GEBIO), Facultad de Ciencias, Universidad Industrial de Santander,
Bucaramanga, Santander, Colombia; eolopezd@gmail.com
3. Grupo de Investigación en Biotecnología y Gestión Ambiental (iBGA), Facultad de Ciencias, Universidad Industrial
de Santander, Bucaramanga, Santander, Colombia.
Recibido 19-V-2025. Corregido 22-VIII-2025. Aceptado 05-XI-2025.
ABSTRACT
Effects of landscape structure on bird diversity in the Upper Magdalena Valley, Colombia
Introduction: Understanding the effects of landscape structure and composition on bird diversity is essential to
identify distribution drivers and evaluate potential impacts of land use changes. Landscape structure refers to the
spatial arrangement and organization of elements within a landscape and can be described using metrics such as
the number and size of patches, their connectivity, and the degree of landscape heterogeneity.
Objectives: In this study, we investigated the effects of landscape structure on the taxonomic diversity of bird
assemblages in the Upper Magdalena Valley, Colombia.
Methods: The study was conducted in 15 localities between June and November 2018, 2019, and 2022. We used
mist nets and visual and audio surveys to evaluate bird community structure. This data was complemented with
records from the eBird platform. A total of 17 565 individuals representing 401 species were recorded. We mea-
sured alpha and beta taxonomic diversity. Landscape structure was characterized by using a variety of metrics at
patch, class, and landscape level using Geographic Information Systems (GIS).
Results: We found a negative effect of landscape heterogeneity on taxonomic diversity. Our results indicate that
landscape transformation leads to a reduction in bird diversity. In contrast, non-fragmented landscapes may
have the potential to support taxonomically diverse bird assemblages, characterized by the presence of specialist
species with a more restricted distribution.
Conclusions: These findings highlight the susceptibility of specialist bird species to landscape change and high-
light the importance of protecting and conserving natural areas to maintain taxonomic diversity of bird com-
munities. Bird taxonomic diversity was influenced by landscape components such as landscape heterogeneity and
patch perimeter, which had a negative effect on species abundance and richness.
Key words: avian biodiversity; fragmentation; land-use change; landscape metrics; species richness.
RESUMEN
Introducción: Entender cómo la estructura y composición del paisaje influyen en la diversidad de aves es esen-
cial para identificar los factores que determinan su distribución y evaluar impactos potenciales del cambio en el
https://doi.org/10.15517/gkgt8m41
ECOLOGÍA TERRESTRE
2Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 73: e2025273, enero-diciembre 2025 (Publicado Nov. 28, 2025)
INTRODUCCIÓN
El cambio en la estructura del paisaje pro-
ducto de actividades humanas representa una
de las principales causas de disminución de la
biodiversidad (Baude & Meyer et al., 2023).
Esta estructura se compone de dos elementos
fundamentales: la composición, que indica la
proporción de los diferentes tipos de cobertu-
ra presentes en el paisaje, y la configuración,
que describe su forma, tamaño, distribución
espacial y grado de conectividad entre frag-
mentos (Suárez-Castro et al., 2024). Para cuan-
tificar esta estructura, se emplean métricas que
describen cuantitativamente las características
espaciales y funcionales del paisaje (Morelli et
al., 2018), las cuales permiten evaluar aspectos
como el tamaño y número de fragmentos, el
grado de conectividad y la heterogeneidad del
paisaje. Estas métricas son útiles como indica-
dores de la riqueza de especies, ya que la calidad
y el estado de un área pueden influir directa-
mente en su diversidad (Lee & Martin, 2017).
Las modificaciones del paisaje inducen pro-
cesos de fragmentación y cambios en la cober-
tura del suelo, lo que reduce la conectividad
ecológica y altera la disponibilidad de hábi-
tats. Estos cambios afectan negativamente la
abundancia y riqueza de especies sensibles a la
transformación del entorno (Melo et al., 2020;
Wu et al., 2024).
Se ha demostrado que las aves son uno
de los grupos más afectados por la pérdi-
da y fragmentación del hábitat (Bełcik et al.,
2020; Dertien & Baldwin, 2022; Escobar et
al., 2022), especialmente aquellas especies con
baja capacidad de dispersión que habitan en
el interior del bosque (de Oliveira-Silva et al.,
2022). En respuesta a los cambios en el hábitat,
las especies generalistas suelen mostrar mayor
resiliencia y adaptabilidad, mientras que las
especialistas son más vulnerables a la pérdida
de hábitat (de Souza-Leite et al., 2022).
La relación entre las características de la
comunidad aviar y su entorno es evidente,
ya que cambios y desequilibrios en el paisaje
pueden afectar significativamente la estructu-
ra y composición de las comunidades de aves
(Hillebrand et al., 2017), lo que conduce a una
disminución gradual en la riqueza y diversidad
a medida que aumenta la perturbación humana
uso del suelo. La estructura del paisaje se refiere a la disposición y organización de los elementos que lo confor-
man, y puede describirse mediante métricas como el número y tamaño de los parches, su conectividad y el grado
de heterogeneidad del paisaje.
Objetivos: Analizar el efecto de la estructura del paisaje sobre la diversidad taxonómica de ensamblajes de aves
en el Valle Alto del Magdalena, Colombia.
Métodos: El estudio se llevó a cabo en 15 localidades del Valle Alto del Magdalena durante los períodos de mues-
treo de junio a noviembre de 2018, 2019 y 2022. La estructura de los ensamblajes de aves se evaluó mediante la
captura con redes de niebla, censos visuales a través de puntos de conteo y el reconocimiento auditivo. Los datos
de abundancia y riqueza fueron complementados con registros de la plataforma eBird. En total, se registraron
17 565 individuos pertenecientes a 401 especies. Con base en estos registros, se estimaron diferentes índices de
diversidad taxonómica alfa y beta. Para la caracterización del paisaje, se estimaron métricas a nivel de parche, clase
y paisaje, mediante el uso de Sistemas de Información Geográfica (SIG).
Resultados: En general, se observó un efecto negativo de la heterogeneidad del paisaje sobre la diversidad taxonó-
mica. Los resultados indicaron que la transformación del paisaje condujo a una reducción en la diversidad de aves.
Por el contrario, los paisajes menos fragmentados presentaron ensamblajes de aves taxonómicamente diversos,
caracterizados por la presencia de especies especialistas y con distribución más restringida.
Conclusiones: Estos hallazgos destacan la susceptibilidad de las especies de aves especialistas a los cambios en el
paisaje y la importancia de conservar entornos naturales para promover una mayor diversidad en los ensamblajes
de aves. Se identificó que componentes como la heterogeneidad del paisaje y el perímetro de los parches influyen
de manera negativa en la abundancia y riqueza de especies.
Palabras clave: biodiversidad aviar; cambio en el uso del suelo; fragmentación; métricas del paisaje; riqueza de
especies.
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 73: e2025273, enero-diciembre 2025 (Publicado Nov. 28, 2025)
(Yu et al., 2024). Además de su sensibilidad a
estos cambios, las aves desempeñan funcio-
nes ecológicas esenciales para la resiliencia
y funcionamiento de los ecosistemas (Maure
et al., 2018), tales como servicios de aprovi-
sionamiento y de regulación, contribuyen a
la transferencia de energía entre ecosistemas
(Wenny et al., 2011) y proporcionan recursos
esenciales para los demás seres vivos dado que
actúan como controladores de plagas y partici-
pan en procesos de polinización y dispersión
de semillas.
No obstante, la degradación del hábi-
tat puede afectar estas funciones ecológicas,
evidenciando la importancia de mantener la
integridad del paisaje para preservar su biodi-
versidad y los servicios ecosistémicos asociados
(Michel et al., 2020). Por ello, evaluar el estado
de transformación de un paisaje es crucial para
la planificación, manejo y restauración de áreas
gravemente afectadas. Además, identificar los
componentes del paisaje que requieren ser
mejorados, permite proponer estrategias efi-
caces para la conservación de la biodiversidad
(Otavo & Echeverría, 2017).
En Colombia, el Valle del Río Magdalena
es un punto caliente de biodiversidad para
muchos grupos (Montes-Rojas et al., 2024)
pues alberga una gran variedad de especies
nativas y endémicas. Sin embargo, más del 85 %
de los bosques y humedales han sido trans-
formados en monocultivos y pastizales para
ganadería (Correa-Ayram et al., 2020), lo que
ha intensificado la fragmentación del paisaje, y
ha afectado la distribución y supervivencia de
las especies (Montes-Rojas et al., 2024).
El objetivo de esta investigación es evaluar
el efecto de la estructura del paisaje sobre la
diversidad taxonómica de los ensamblajes de
aves en el Valle Alto del Magdalena. Al ser
un campo de investigación poco explorado
en la región, se busca proporcionar informa-
ción que pueda ser utilizada para la toma de
decisiones en términos de conservación de
especies y manejo del paisaje. Planteamos la
hipótesis de que la fragmentación del paisaje
influye negativamente en la diversidad taxo-
nómica de aves, de manera que la diversidad
será mayor en áreas más conservadas que en
áreas fragmentadas. A partir de esta hipótesis,
formulamos las siguientes predicciones: (1) la
diversidad taxonómica alfa de los ensamblajes
de aves disminuirá a medida que aumente la
fragmentación del paisaje; (2) la diversidad beta
aumentará, posiblemente como resultado del
recambio de especies; y (3) las especies espe-
cialistas, asociadas a coberturas más continuas,
serán particularmente vulnerables ante la inter-
vención antrópica.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio: Este estudio se llevó a
cabo en 15 localidades del Valle Alto del Mag-
dalena (Colombia) (Fig. 1; MST 1), situadas
entre las cordilleras Central y Oriental de los
Andes. Estas localidades presentan una tempe-
ratura promedio de 27° C y un rango altitudi-
nal, entre 400 y 2 000 m.s.n.m. Esta variación
en su gradiente altitudinal permite la formación
de diferentes zonas de vida, desde los bosques
secos, bosques húmedos montanos bajos y
premontanos (Molina-Martínez & Moreno-
Palacios, 2021). Además, se caracteriza por dos
estaciones secas y húmedas, con periodos de
menor precipitación entre diciembre-marzo
y junio-septiembre, y de mayor precipitación
entre marzo-mayo y octubre-noviembre (Res-
trepo-Angel et al., 2020). La variedad de climas
y características topográficas, han promovido
una alta riqueza de especies. No obstante, la
fertilidad de los suelos en esta región ha impul-
sado la expansión urbana y la transformación
del paisaje en áreas agrícolas y ganaderas, lo que
ha provocado una reducción del hábitat natural
en un 70 % (Roncancio-Duque, 2021; Sánchez-
Guzmán & Losada-Prado, 2019).
Recolección de datos: Los datos utilizados
en esta investigación provienen de diferen-
tes estudios (del Castillo-Téllez & Díaz-Varón,
2019; Molina-Martínez & Moreno-Palacios,
2018; Moreno-Palacios, 2025), que abarcan un
periodo de muestreo de junio a noviembre de
los años 2018, 2019 y 2022 para cada área eva-
luada. Cada localidad fue visitada entre dos a
4Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 73: e2025273, enero-diciembre 2025 (Publicado Nov. 28, 2025)
cuatro veces por mes con el apoyo de dos orni-
tólogos capacitados. Los detalles del esfuerzo
de muestreo por localidad se presentan en el
Material Suplementario (MST 2).
Usamos la captura con redes de niebla
(cinco redes de 12 x 2.5 m; 36 mm ojo de
malla), en horarios de 6:00 - 12:00 y 14:00 -
18:00 h, hasta alcanzar un total de 5 110 horas
- red. Las redes fueron instaladas de manera
aleatoria y se reubicaron mensualmente para
evitar que las aves se habituaran a ellas.
Adicionalmente, se realizaron seis puntos
de conteo (10 min de duración y 100 m de
distancia entre puntos), en horarios de 14:00
- 15:20 h, donde se registraron todas las espe-
cies vistas y escuchadas en cada punto, lo que
resultó en un total de 1 872 h de observación. Se
registraron únicamente individuos perchados,
alimentándose o anidando; las aves en vuelo no
fueron consideradas.
Para evitar sobreestimaciones en la abun-
dancia y riqueza de especies, el orden de los
puntos de conteo fue aleatorizado en cada
jornada (Sarmiento-Garavito et al., 2022) y
se realizaron en sectores distintos a aquellos
donde se ubicaron las redes de niebla, con el
fin de minimizar la autocorrelación espacial. La
identificación de las especies en campo se reali-
zó utilizando las guías de Hilty y Brown (1986)
y Ayerbe-Quiñones (2018).
En las localidades con menor esfuerzo
de muestreo, se emplearon datos provenientes
de eBird (eBird, 2023) para complementar los
registros de especies y obtener una evaluación
más completa de las comunidades de aves. Para
garantizar la consistencia, se seleccionaron lis-
tados correspondientes a los mismos periodos
de muestreo (junio a noviembre de 2018, 2019
y 2022), con una duración máxima de 1 hora
y preferiblemente, elaborados por observado-
res con experiencia reconocida. Los registros
seleccionados fueron incorporados a la base de
datos principal del estudio, tras una revisión
minuciosa y su comparación con la literatura.
Fig. 1. Localización geográfica de las áreas de estudio en el Valle Alto del Magdalena. / Fig. 1. Geographical location of the
study sites in the Upper Magdalena River Valley.
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 73: e2025273, enero-diciembre 2025 (Publicado Nov. 28, 2025)
Se excluyeron aquellas especies cuyos registros
no coincidían con la distribución altitudinal
previamente reportada para la región.
La eficiencia de los tres métodos de mues-
treo se evaluó mediante el estimador Chao1
(MSF 3). Todos los registros obtenidos median-
te redes de niebla, censos por puntos y obser-
vaciones provenientes de eBird se integraron
en una matriz especie-sitio, en la que las filas
correspondieron a las especies, las columnas
a los sitios de muestreo y cada celda indicó el
número de individuos registrados.
Análisis del paisaje: Para garantizar una
comparación objetiva entre paisajes, se delimitó
un área de estudio de 20 ha alrededor de cada
punto de muestreo. Se utilizaron imágenes sate-
litales de Google Earth Pro con una resolución
espacial de 0.92 m/píxel, seleccionando imáge-
nes correspondientes a los años de muestreo.
En ArcGIS 10.8 (Esri, 2020) se realizó
la digitalización y georreferenciación de las
imágenes en el sistema de coordenadas CTM-
12, así como la caracterización de las coberturas
del paisaje. Las coberturas fueron identificadas
siguiendo la clasificación establecida por la
Leyenda Nacional de Coberturas de la Tierra
‘Corine Land Cover’ (CLC), adaptada para
Colombia (Suárez-Parra et al., 2016).
Para cuantificar la estructura del paisaje en
cada localidad, se calcularon nueve métricas a
nivel de parche, clase y paisaje (Tabla 1), utili-
zando el software FRAGSTATS v4.2 (McGarigal
et al., 2012). La estructura espacial de los paisa-
jes evaluados estuvo compuesta por bosques,
tejido urbano, cuerpos de agua, tierras desnu-
das, vías, vegetación secundaria y cultivos.
En cuanto a las métricas de parche y
clase, se consideraron únicamente las cober-
turas de bosque, tejido urbano y vegetación
secundaria (Tabla 1), ya que estas coberturas
han demostrado tener una influencia signifi-
cativa en las comunidades de aves, particular-
mente en la presencia de especies sensibles a
Tabla 1
Métricas del paisaje utilizadas para evaluar la influencia de la estructura del paisaje sobre los ensamblajes de aves. Modificado
de McGarigal y Marks (1995). / Table 1. Landscape metrics selected to assess the influence of landscape structure on bird
assemblages. Modified from McGarigal and Marks (1995).
Nivel Métricas del paisaje Abreviación Unidad Interpretación
Parche Área de los parches de bosque AREB Hectáreas Tamaño del parche
Área de los parches de tejido urbano ARETU
Área de los parches de vegetación secundaria AREVS
Perímetro de los parches de bosque PERB Metros Longitud del borde
Perímetro de los parches de tejido urbano PERTU
Perímetro de los parches de vegetación secundaria PERVS
Clase Porcentaje de bosque PORB Porcentaje Porcentaje de representatividad de la
clase en el paisaje
Porcentaje de tejido urbano PORTU
Porcentaje de vegetación secundaria PORVS
Número de parches de bosque NPB -Número de parches de la clase
Número de parches de tejido urbano NPTU
Número de parches de vegetación secundaria NPVS
Índice de forma de los parches de bosque FORB - Forma de los parches de la clase
Índice de forma de los parches de tejido urbano FORTU
Índice de forma de los parches de vegetación secundaria FORVS
Paisaje Número de parches NPPA -Número total de parches en el
paisaje
Diversidad de Shannon DIVP - Diversidad del paisaje
Uniformidad de Shannon UNIF - Equitatividad del paisaje
Riqueza del parche RIQP -Número de clases en el paisaje
6Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 73: e2025273, enero-diciembre 2025 (Publicado Nov. 28, 2025)
la fragmentación del paisaje (Salas-Correa &
Mancera-Rodríguez, 2020; Santos et al., 2024).
Diversidad taxonómica: La diversidad alfa
de los ensamblajes de aves se evaluó mediante
los números de Hill, donde q = 0 representa
la riqueza de especies, q = 1 corresponde al
exponencial del índice de entropía de Shan-
non y q = 2 al inverso del índice de Simpson
(Sarmiento-Garavito et al., 2022). Estos análisis
se realizaron con los datos provenientes de los
muestreos en campo y de los registros obteni-
dos de la plataforma eBird. Para representar
estos valores se usaron curvas de interpolación
y extrapolación (Chao et al., 2014), lo que
permitió comparar las localidades evaluadas y
detectar diferencias significativas entre ellas.
Para este análisis, se empleó la función iNEXT
(Hsieh et al., 2016) en el programa R versión 4.0
(R Core Team, 2023). Asimismo, se estimó la
diversidad beta utilizando el índice de similitud
de Jaccard para identificar posibles cambios en
la composición de los ensamblajes. La diversi-
dad beta taxonómica se analizó a través de los
procesos de recambio y anidamiento (Baselga,
2010), ya que separar estos dos componentes es
esencial para comprender cómo se distribuye la
diversidad biológica dentro de una comunidad
(Baselga & Gómez-Rodríguez, 2019). Para este
análisis se empleó la librería ‘adespatial’ (Dray
et al., 2017) en R.
Para identificar especies indicadoras en
cada localidad, se utilizó el Análisis Indicador
de Especie, que se basa en el grado de fidelidad
y frecuencia de aparición de una especie den-
tro de un hábitat particular (Martín-Regalado,
2019). Este análisis se llevó a cabo utilizando la
librería ‘labdsv’ (Roberts, 2019).
Efecto de la estructura del paisaje sobre
la diversidad de aves: En cuanto a las variables
del paisaje, con el fin de reducir la dimensiona-
lidad y determinar las variables más relevantes,
se llevó a cabo un Análisis de Componentes
Principales (ACP). Este análisis permitió iden-
tificar las variables que más contribuyeron a
la variabilidad total de los datos, seleccionan-
do aquellas con coeficientes de correlación
superiores a 0.5 (García-Álvarez & Fuente,
2011). El conjunto de datos inicial incluyó 19
variables del paisaje, muchas de las cuales pre-
sentaban alta colinealidad. Todas las variables
fueron estandarizadas y transformadas antes
del análisis (media = 0; desviación estándar =
1). Para realizar el ACP, se utilizaron las libre-
rías ‘factoextra’ (Kassambara & Mundt, 2020) y
‘FactoMineR’ (Husson et al., 2013) en el progra-
ma R (R Core Team, 2023).
Se realizó un Modelo Lineal Generalizado
(MLG), con el fin de identificar el efecto de una
o varias variables independientes sobre la varia-
ble dependiente (Mesa-Fúquen et al., 2021).
En estos modelos, se incluyeron como variable
dependiente los índices de diversidad taxo-
nómica. Por su parte, las variables del paisaje
seleccionadas mediante el ACP se definieron
como variables independientes. Se generaron
varios modelos para cada orden de diversidad,
realizando distintas combinaciones de las varia-
bles del paisaje.
En el ajuste del modelo, se utilizó la distri-
bución de Poisson para las variables dependien-
tes de valores enteros y la distribución gamma
para las variables continuas (Arroyo et al.,
2014). El mejor modelo fue escogido utilizando
el Criterio de Información de Akaike (AIC),
indicador del ajuste del modelo a los datos,
escogiendo aquellos que presentan el valor de
AIC más cercano a cero (Villamizar-Soto et al.,
2021). Para llevar a cabo el análisis, se utilizaron
las librerías ‘Metrics’ (Hamner & Frasco, 2018)
y ‘Desc Tools’ (Signorell et al., 2019) en el pro-
grama R (R Core Team, 2023).
Finalmente, para determinar si las métri-
cas del paisaje influían en la distribución de
la abundancia de los ensamblajes de aves, se
empleó el Análisis de Correspondencia Canó-
nica (ACC). El ACC es un análisis multivariado
de gradiente directo que permite establecer
relaciones entre la composición de especies y
su entorno (ter Braak & Verdonschot, 1995).
En este análisis, las localidades y las especies se
organizaron en un espacio multidimensional,
donde los ejes de ordenación son combinacio-
nes lineales de las variables del paisaje especi-
ficadas (ter Braak, 1986). Para estandarizar las
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 73: e2025273, enero-diciembre 2025 (Publicado Nov. 28, 2025)
abundancias de las especies, se utilizó la trans-
formación de Hellinger (Legendre & Gallagher,
2001). Se aplicaron factores de inflación de
varianza (VIF) para identificar la multicolinea-
lidad entre las variables explicativas y seleccio-
nar las mejores variables para su inclusión en
el modelo (Akinwande et al., 2015). Adicio-
nalmente, se realizó una prueba de ANOVA
(anova.cca) para determinar si las métricas
del paisaje tenían un efecto significativo en los
ensamblajes de aves. Este análisis se llevó a cabo
utilizando el programa estadístico CANOCO
4.5 (ter Braak & Smilauer, 2009) y el lenguaje de
programación R, utilizando la librería ‘vegan’
(Oksanen et al., 2025).
RESULTADOS
Métricas del paisaje: Las áreas más frag-
mentadas se clasificaron principalmente según
la proporción de cobertura urbana: baja frag-
mentación (< 1 % de cobertura urbana), frag-
mentación media (2-7 %) y alta fragmentación
(> 7 %). Además, se consideraron otras carac-
terísticas, como la proporción de bosque nativo
(baja fragmentación: > 75 % de cobertura fores-
tal; media: 30-75 %; alta: < 30 %) y el índice de
heterogeneidad del paisaje asociado a la inter-
vención humana (baja: < 0.70; media: 0.71-1.30;
alta: > 1.30).
De las quince localidades evaluadas, Los
Alpes, Unibague, Agua Fría, Potrerillo y Doima
se destacaron por su alta fragmentación, lo que
resultó en un incremento de la diversidad del
paisaje debido a las modificaciones humanas,
junto con un mayor porcentaje de área urbana
y una menor cobertura de bosque (MST 4;
MSF 5). En contraste, Bella Vista y El Palmar
se caracterizaron como las reservas menos
fragmentadas, ya que registraron un mayor
porcentaje de área cubierta por bosques y un
menor porcentaje de tejido urbano en el paisaje
(MST 4; MSF 5).
Diversidad taxonómica: Se registró un
total de 17 565 individuos, pertenecientes a
401 especies, 52 familias y 22 órdenes (MST
6). La especie más abundante fue Ramphocelus
dimidiatus (n = 464), seguida por Turdus igno-
bilis (n = 418) y Thraupis episcopus (n = 410).
Las familias más abundantes fueron Thrau-
pidae (27 %) y Tyrannidae (15 %), y el orden
más representativo fue Passeriformes con 24
familias (45 %).
Con relación a la diversidad alfa, se obser-
varon diferencias estadísticamente significati-
vas en los diferentes órdenes de diversidad. Las
reservas del Palmar y Bella Vista presentaron el
mayor número efectivo de especies en los tres
órdenes evaluados. Por el contrario, la menor
diversidad fue registrada en Potrerillo y Uniba-
gue (Fig. 2).
En cuanto a la diversidad beta, la diversi-
dad total explicó el 89 % de la variación en la
composición de especies entre los ensamblajes
de aves. Al considerar la presencia-ausencia
de especies, el recambio fue el patrón domi-
nante, representando el 83 % de la diversidad
beta total. El 6 % restante correspondió al
anidamiento.
Se detectaron seis especies indicadoras
para las localidades más fragmentadas, des-
tacando especies como T. episcopus, Thraupis
palmarum y Pyrocephalus rubinus. En contras-
te, en las reservas más conservadas se identifi-
caron ocho especies indicadoras, entre las que
se encuentran Scytalopus spillmanni, Tangara
nigroviridis y Pseudocolaptes boissonneautii.
Efecto de la estructura del paisaje sobre
la diversidad de aves: A partir del ACP, se iden-
tificaron las variables del paisaje que explicaron
una mayor proporción de la variación dentro
del estudio. Se seleccionaron los dos prime-
ros componentes principales, que explicaron
el 61 % de la variación total (ACP1: 37.2 %;
ACP2: 24 %) (MST 7). Del conjunto inicial, se
seleccionaron diez variables que contribuyeron
de manera significativa a la variabilidad obser-
vada, las cuales estuvieron relacionadas con el
área y el perímetro de los parches de bosque
y de vegetación secundaria, así como con la
diversidad y equitatividad del paisaje (MSF 8).
Entre los índices de diversidad taxonómica
(q = 0; q = 1; q = 2), únicamente la riqueza espe-
cífica (q = 0) se relacionó significativamente
8Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 73: e2025273, enero-diciembre 2025 (Publicado Nov. 28, 2025)
con las variables del paisaje. El modelo que
mejor explicó la variabilidad en la riqueza de
los ensamblajes de aves incluyó como variables
la diversidad y uniformidad del paisaje, así
como la representatividad y el perímetro de
los parches de vegetación secundaria (Tabla 2;
MST 9). Además, se observó que a medida que
aumenta la diversidad del paisaje, la riqueza de
especies tiende a disminuir (Tabla 2).
El ACC explicó alrededor del 90 % de la
variabilidad de los datos en los dos primeros
ejes. Se encontró que únicamente la variable
de diversidad del paisaje influyó significativa-
mente en la composición de los ensamblajes de
aves (X2 = 1.27; p = 0.02). En relación con esta
variable, se observó una asociación positiva
entre la diversidad del paisaje y la presencia de
las especies Forpus conspicillatus y Sporophila
intermedia (Fig. 3), las cuales fueron registradas
en las localidades de Doima y Paraíso Coco-
ra. Aunque las demás variables no mostraron
significancia estadística, se identificaron otras
Tabla 2
Modelo Lineal Generalizado de mejor ajuste seleccionado bajo el criterio de información de Akaike. / Table 2. Best-fit
Generalized Linear Model selected based on Akaike information criterion.
Modelo Variables del paisaje Valor estimado Valor pAIC
q = 0
DIVP -1.4e+03 2.2e-05
227.56
UNIF 2.8e+03 3.4e-04
PORVS -1.5e+01 1.7e-05
PERVS 8.3e-05 3.4e-03
PERTU -2.2e-04 6.4e-11
DIVP: diversidad de Shannon, UNIF: uniformidad de Shannon, PORVS: porcentaje de vegetación secundaria, PERVS:
perímetro de los parches de vegetación secundaria, PERTU: perímetro de los parches de tejido urbano. / DIVP: shannon’s
diversity index, UNIF: shannon’s evenness index, PORVS: percentage of secondary vegetation within landscapes, PERVS:
perimeter of secondary vegetation patches, PERTU: perimeter of urban patches.
Fig. 2. Comparación de la diversidad de especies entre los diferentes ensamblajes de aves utilizando los Números de Hill (q
= 0; q = 1; q = 2). / Fig. 2. Comparison of species diversity across bird assemblages using Hill Numbers (q = 0; q = 1; q = 2).
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 73: e2025273, enero-diciembre 2025 (Publicado Nov. 28, 2025)
asociaciones. Por ejemplo, en Bella Vista, las
especies Trogon collaris, Trogon personatus y
Odontophorus hyperythrus, mostraron una rela-
ción positiva con la representatividad de la clase
bosque en el paisaje y con el área del parche de
bosque (Fig. 3).
Las especies T. episcopus, T. ignobilis,
Megarynchus pitangua y T. palmarum se rela-
cionaron positivamente con las demás variables
del paisaje, principalmente aquellas asociadas a
la cobertura de vegetación secundaria, como su
área, la densidad de parches y el perímetro de
estos. Además, el perímetro de los parches de
bosque también mostró una relación positiva
con estas especies, lo que sugiere que un mayor
perímetro de los parches favorece su presencia.
En contraste, estas métricas se asociaron negati-
vamente con las especies Andigena nigrirostris,
Grallaria milleri y Leptosittaca branickii, regis-
tradas en la Reserva Natural El Palmar (Fig. 3).
DISCUSIÓN
En esta investigación se evaluó la relación
e influencia de las métricas del paisaje sobre la
diversidad taxonómica de ensamblajes de aves
en el Valle Alto del Magdalena. Se propuso
como hipótesis de trabajo que la fragmentación
Fig. 3. Análisis de Correspondencia Canónica (ACC) entre las diferentes localidades, métricas del paisaje y los ensamblajes
de aves evaluados en el Valle Alto del Magdalena. Variables del paisaje = DIVP: diversidad de Shannon, AREVS: área de los
parches de vegetación secundaria, PORVS: porcentaje de vegetación secundaria, UNIF: uniformidad de Shannon, PERTU:
perímetro de los parches de tejido urbano, NPVS: número de parches de vegetación secundaria, PERVS: perímetro de los
parches de vegetación secundaria, PERB: perímetro de los parches de bosque, AREB: área de los parches de bosque, PORB:
porcentaje de bosque. / Fig. 3. Canonical correspondence analysis (CCA) plots to determine the relationships among sites,
landscape variables and total species in the Upper Magdalena River Valley. Landscape metrics abbreviations = DIVP:
shannon’s diversity index, AREVS: area of secondary vegetation patches, PORVS: percentage of secondary vegetation within
landscapes, UNIF: shannon’s evenness index, PERTU: perimeter of urban patches, NPVS: number of secondary vegetation
patches, PERVS: perimeter of secondary vegetation patches, PERB: perimeter of forest patches, AREB: area of forest patches,
PORB: percentage of forest cover within landscapes.
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del paisaje influye negativamente en la diver-
sidad taxonómica de aves. Los resultados res-
paldan esta hipótesis, lo que sugiere que la
fragmentación tiene un efecto significativo en
la reducción de la diversidad. Paisajes con
mayor fragmentación y pérdida de hábitat exhi-
bieron una menor diversidad alfa. Investigacio-
nes anteriores (Bar-Massada & Wood, 2014; Xu,
Ling et al., 2024) sugieren que las alteraciones
del paisaje pueden incrementar el aislamiento
y reducir el tamaño de los parches, limitando
el hábitat disponible para las especies y condu-
ciendo a una disminución en su abundancia y
riqueza (Acosta-Alamo et al., 2025).
En relación con el análisis del paisaje, se
observó una notable fragmentación en locali-
dades como Unibague, Los Alpes, Agua Fría,
Potrerillo y Doima, en contraste con Bella
Vista y El Palmar, caracterizadas por ser las
reservas más conservadas. La distinción entre
estas localidades se encuentra principalmente
asociada con el tamaño reducido de los parches
de bosque y la influencia de las actividades
antropogénicas observadas en las localidades
más fragmentadas. Además, esta fragmenta-
ción se refleja en la pérdida de hábitat debido
a la deforestación, urbanización y expansión
agrícola, lo que ha reducido significativamente
el área forestal en estos entornos. En particu-
lar, Potrerillo y Doima exhibieron una intensa
actividad ganadera, reduciendo los hábitats
boscosos a pequeños parches aislados y áreas
con poca vegetación. Estos cambios pueden
causar erosión del suelo, daños en la vegetación
y una disminución en la diversidad de especies
vegetales, afectando a su vez la diversidad de los
ensamblajes de aves (Hansen et al., 2019).
Los resultados de la investigación revela-
ron variaciones significativas en los índices de
diversidad taxonómica alfa entre las localida-
des. En cuanto a la riqueza de especies (q = 0),
se observó que, en las áreas con una mayor alte-
ración del paisaje (definida por una cobertura
forestal < 30 % y una urbanización > 7 %), la
diversidad de especies fue menor. Estos resul-
tados coinciden con los de Araya-Céspedes &
Carvajal-Sánchez (2019), quienes evaluaron
la riqueza y composición de comunidades de
aves en distintos tipos de cobertura vegetal en
San Ramón, Costa Rica. Sus hallazgos indican
que, las áreas con mayor porcentaje de cober-
tura forestal registraron la mayor riqueza de
especies, especialmente de aves frugívoras e
insectívoras, a diferencia de las áreas más inter-
venidas, como los pastizales, donde la riqueza
de especies fue menor. Diversos estudios han
indicado que las comunidades de aves en entor-
nos con mayor intervención humana tienden
a albergar un menor número de especies (de
Coster et al., 2015; Tu et al., 2020). En contraste,
las localidades más conservadas exhibieron una
mayor riqueza de especies.
Para el número efectivo de especies, tenien-
do en cuenta las especies frecuentes (q = 1), se
observó un patrón similar, donde localidades
más fragmentadas como Potrerillo y Unibague
exhibieron la diversidad más baja, mientras
que las localidades con menor alteración del
paisaje registraron el mayor número de espe-
cies efectivas. En relación con las especies
dominantes (q = 2), se identificó que las loca-
lidades más conservadas registraron la mayor
diversidad de especies.
El patrón observado, donde las localidades
más fragmentadas exhiben menor riqueza y
diversidad de especies, podría estar influencia-
do por la estructura y composición del paisaje
de cada lugar evaluado (Sarmiento-Garavito et
al., 2022). Estos hallazgos sugieren una posi-
ble relación directa entre la matriz del paisaje
y el conjunto de especies presentes, donde la
fragmentación del paisaje puede conducir a
diversos cambios bióticos, como la extinción
local de algunas especies y la alteración en sus
interacciones tróficas (Noh et al., 2022). En
este sentido, las localidades más intervenidas
como Unibague, Los Alpes, Agua Fría, Potre-
rillo y Doima, podrían actuar como áreas de
sumidero, representando hábitats de baja cali-
dad para la comunidad; limitando los recursos
disponibles, como alimento, refugio y sitios de
nidificación para las aves. Esta reducción en la
calidad del hábitat puede generar una mayor
presión sobre las especies con requerimientos
más específicos (Vaccaro & Bellocq, 2019).
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Por otro lado, la diversidad beta taxonó-
mica identificó una alta variación en la compo-
sición de los ensamblajes entre las localidades,
atribuible principalmente a un proceso de
recambio de especies, indicativo de diferentes
conjuntos de especies en las áreas estudiadas.
Las localidades con abundante vegetación ofre-
cen una variedad de hábitats y nichos ecológi-
cos particulares que tienden a favorecer a aves
especialistas (dos Anjos et al., 2019; Remeš et
al., 2021). Por el contrario, en áreas con menor
cobertura boscosa y mayor heterogeneidad de
hábitat debido a cambios en el uso del suelo,
predominan las especies generalistas que se
adaptan fácilmente a estos cambios del entorno
(Carrara et al., 2015; Katayama et al., 2014).
Estas diferencias en las condiciones del paisaje
contribuyen significativamente al recambio de
especies observado en los paisajes estudiados.
En este contexto, se identificaron ensam-
blajes distintivos entre las áreas altamente frag-
mentadas y las más conservadas. Por ejemplo,
en las localidades con mayor intervención se
observó un gran número de especies gene-
ralistas, con mayor adaptabilidad a entornos
abiertos. Entre estas especies, se destacan T.
episcopus y T. palmarum, catalogadas como
especies de áreas abiertas y hábitats modifica-
dos, que a lo largo de los años han expandido
su rango geográfico y se han adaptado exito-
samente a zonas más altas (Blancas-Calva et
al., 2017; Cueva et al., 2022; Osorio-Méndez &
Marín-Gómez, 2016).
En contraste, en las áreas menos interve-
nidas predominaron especies con una distri-
bución más restringida, como A. nigrirostris,
G. milleri y L. branickii, asociadas a interior de
bosque y más comunes en altitudes superiores
a los 1 800 m.s.n.m. Los resultados de Li et al.
(2022) sugieren que el recambio de especies
entre comunidades es el resultado de la calidad
y las condiciones del paisaje estudiado, donde
los elementos del entorno desempeñan un
papel clave al favorecer la presencia de especies
de aves características de cada área (Carranza-
Quiceno et al., 2018). En este contexto, los
cambios en el uso del suelo tienen un impacto
directo en la diferenciación de especies, ya
que factores como el porcentaje de cobertura
vegetal de un paisaje, puede actuar como filtros
selectivos para las especies de la comunidad
(Sarmiento-Garavito et al., 2022).
Los resultados indicaron que la diversidad
del paisaje y el perímetro de los parches pueden
afectar negativamente la abundancia y riqueza
de las aves. Estudios previos (Sanz-Pérez et
al., 2019; Xu, Wu et al., 2024) han demostrado
que la irregularidad de los parches de hábitat
puede estar correlacionada negativamente con
la diversidad, ya que los parches con formas
irregulares ofrecen menos área disponible, lo
que incrementa el riesgo de depredación y la
exposición a perturbaciones de origen antró-
pico. Además, una mayor heterogeneidad del
paisaje podría disminuir la disponibilidad de
recursos alimenticios, afectando la abundancia
de las especies (Xu, Wu et al., 2024).
Según el ACC (Fig. 3), se observó que las
especies T. episcopus, M. pitangua, T. palmarum
y T. ignobilis mostraron una asociación positiva
con métricas del paisaje relacionadas con la
transformación del hábitat, como el aumento
en el número de parches con perímetros irre-
gulares y el incremento en la diversidad del
paisaje. Esto sugiere que la presencia de estas
especies estuvo fuertemente influenciada por
valores elevados en estas variables dentro del
área de estudio. Diversos estudios (Jackson &
Fahrig, 2013; Xu, Ling et al., 2024; Yan et al.,
2021) sugieren que un incremento en la pérdida
de cobertura conduce a la transformación de
hábitats continuos en parches más pequeños e
irregulares, siendo un indicador clave de la frag-
mentación del paisaje. De acuerdo con Osorio-
Méndez & Marín-Gómez (2016) y Salas-Correa
& Mancera-Rodríguez (2020), estas especies
se caracterizan por su comportamiento gene-
ralista, debido a su amplia distribución y pre-
ferencia por entornos abiertos, lo que las hace
altamente adaptables a paisajes intervenidos.
En contraste, G. milleri, A. nigrirostris, L.
branickii y P. boissonneautii se asociaron a pai-
sajes poco intervenidos con una baja diversidad
y número de parches con perímetros reduci-
dos. Estas especies en particular se encuentran
distribuidas en rangos altitudinales entre los 1
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800 y 3 000 m.s.n.m. (Kattan & Beltran, 1999;
Montes & Verhelst, 2011). Su hábitat principal
comprende tanto bosques montanos primarios
como secundarios (Kattan & Beltran, 1999;
Losada-Prado et al., 2005), especialmente para
G. milleri, una especie endémica de la cordillera
Central de Colombia, que habita en grandes
extensiones de bosque continuo (Kattan et al.,
2014). Sin embargo, debido a la pérdida y frag-
mentación del hábitat, se estima que alrededor
del 90 % del bosque montano en Colombia se
ha reducido (Montes & Verhelst, 2011). Como
consecuencia de este fenómeno, las poblaciones
de estas especies han disminuido considerable-
mente, llegando al punto en el que la población
del perico paramuno (Leptosittaca branickii) ha
sido clasificado como Vulnerable (VU) según
la Lista Roja de la UICN (Rengifo & Amaya-
Villarreal, 2017).
Asimismo, se identificó que las especies
T. collaris, T. personatus, Pipreola riefferii y O.
hyperythrus mostraron una correlación posi-
tiva con métricas a nivel de parche y clase,
como la presencia de parches de bosque más
extensos y una alta representatividad de esta
clase en el paisaje. La presencia de estas espe-
cies en este tipo de áreas específicas subraya
la importancia de la conservación de hábitats
forestales extensos. Es notable la diversidad
de especies que estas zonas albergan, siendo el
hábitat de un gran número de aves especialistas
que están fuertemente asociadas al interior del
bosque y que ocupan nichos ecológicos muy
específicos (Anderle et al., 2022; Carranza-
Quiceno et al., 2018).
Por último, la pérdida y fragmentación
del hábitat asociados a la expansión humana
redujeron el tamaño y la calidad de los frag-
mentos boscosos, junto con un incremento en
el porcentaje de tejido urbano en las localida-
des más fragmentadas. Estos cambios están
relacionados con procesos como la urbaniza-
ción, expansión agrícola e intensificación de
la ganadería. La alteración del paisaje afectó
de forma negativa la estructura y composición
de los ensamblajes de aves, disminuyendo la
riqueza y diversidad de especies, y favoreció la
presencia de especies dominantes con hábitos
generalistas, entre las que se destacan las espe-
cies T. episcopus y T. palmarum. En particular,
las áreas más fragmentadas albergaron especies
de aves propias de zonas abiertas y bordes,
mientras que las localidades más conservadas
se asociaron con un alto porcentaje de cobertu-
ra boscosa y con especies que prefieren cober-
turas más continuas.
Declaración de ética: Los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
su autoría; que no hay conflicto de interés de
ningún tipo; y que han cumplido con todos
los requisitos y procedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos de
la revista.
Ver material suplementario
a68v73n1-suppl. 1
AGRADECIMIENTOS
A Miguel Moreno Palacios, Yair Guillermo
Molina, Juan Felipe Castillo Téllez y Marlon
Díaz Varón por proporcionar parte de la infor-
mación para poder llevar a cabo la presente
investigación.
REFERENCIAS
Acosta-Alamo, M., & Manne, L. L. (2025). Rapid rates of
change in multiple biodiversity measures in breeding
avian assemblages. Diversity, 17(2), 127. https://doi.
org/10.3390/d17020127
Akinwande, M. O., Dikko, H. G., & Samson, A. (2015).
Variance inflation factor: As a condition for the inclu-
sion of suppressor variable(s) in regression analysis.
Open Journal of Statistics, 5(7), 754–767. https://doi.
org/10.4236/ojs.2015.57075
Anderle, M., Paniccia, C., Brambilla, M., Hilpold, A., Vola-
ni, S., Tasser, E., Seeber, J., & Tappeiner, U. (2022).
The contribution of landscape features, climate and
topography in shaping taxonomical and functional
diversity of avian communities in a heterogeneous
13
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 73: e2025273, enero-diciembre 2025 (Publicado Nov. 28, 2025)
Alpine region. Oecologia, 199(3), 499–512. https://doi.
org/10.1007/s00442-022-05134-7
Araya-Céspedes, O., & Carvajal-Sánchez, J. (2019). Com-
posición y riqueza de avifauna en cuatro tipos de
cobertura vegetal de San Ramón, Costa Rica. UNED
Research Journal, 11(2), 154–161. http://dx.doi.
org/10.22458/urj.v11i2.2177
Arroyo, I., Bravo, L. C. M., Llinás-Solano, H., & Muñoz, F.
L. (2014). Distribuciones Poisson y Gamma: Una dis-
creta y continua relación. Prospectiva, 12(1), 99–107.
https://doi.org/10.15665/rp.v12i1.156
Ayerbe-Quiñones, F. (2018). Guía ilustrada de la avifauna
colombiana (1a ed.). Wildlife Conservation Society
Colombia.
Bar-Massada, A., & Wood, E. M. (2014). The rich-
ness-heterogeneity relationship differs between
heterogeneity measures within and among habi-
tats. Ecography, 37(6), 528–535. https://doi.
org/10.1111/j.1600-0587.2013.00590.x
Baselga, A. (2010). Partitioning the turnover and nes-
tedness components of beta diversity. Global Eco-
logy and Biogeography, 19(1), 134–143. https://doi.
org/10.1111/J.1466-8238.2009.00490.x
Baselga, A., & Gómez-Rodríguez, C. (2019). Diversidad
alfa, beta y gamma: ¿Cómo medimos diferencias
entre comunidades biológicas? Nova Acta Científica
Compostelana (Bioloxía), 26, 39–45.
Baude, M., & Meyer, B. C. (2023). Changes in landscape
structure and ecosystem services since 1850 analyzed
using landscape metrics in two German municipa-
lities. Ecological Indicators, 152, 110365. https://doi.
org/10.1016/j.ecolind.2023.110365
Bełcik, M., Lenda, M., Amano, T., & Skórka, P. (2020).
Different response of the taxonomic, phylogenetic
and functional diversity of birds to forest fragmen-
tation. Scientific Reports, 10(1), 20320. https://doi.
org/10.1038/s41598-020-76917-2
Blancas-Calva, E., Blancas-Hernández, J. C., Castro-Torre-
blanca, M., & Cano-Nava, G. A. (2017). La tángara
azul gris (Thraupis episcopus) en el estado de Gue-
rrero, México. Huitzil, 18(2), 232–237. https://doi.
org/10.28947/hrmo.2017.18.2.283
Carranza-Quiceno, J. A., Henao-Isaza, J. R., & Castaño, J.
H. (2018). Avifauna de un paisaje rural heterogéneo
en Risaralda, cordillera Central de Colombia. Biota
Colombiana, 19(2), 92–104. https://doi.org/10.21068/
c2018.v19n02a08
Carrara, E., Arroyo-Rodríguez, V., Vega-Rivera, J. H.,
Schondube, J. E., de Freitas, S. M., & Fahrig, L. (2015).
Impact of landscape composition and configuration
on forest specialist and generalist bird species in the
fragmented Lacandona rainforest, México. Biological
Conservation, 184, 117–126. https://doi.org/10.1016/J.
BIOCON.2015.01.014
Chao, A., Gotelli, N. J., Hsieh, T. C., Sander, E. L., Ma, K. H.,
Colwell, R. K., & Ellison, A. M. (2014). Rarefaction
and extrapolation with Hill numbers: A framework
for sampling and estimation in species diversity stu-
dies. Ecological Monographs, 84(1), 45–67. https://doi.
org/10.1890/13-0133.1
Correa-Ayram, C. A., Etter, A., Díaz-Timoté, J., Rodrí-
guez-Buriticá, S., Ramírez, W., & Corzo, G. (2020).
Spatiotemporal evaluation of the human footprint
in Colombia: Four decades of anthropic impact
in highly biodiverse ecosystems. Ecological Indi-
cators, 117, 106630. https://doi.org/10.1016/j.
ecolind.2020.106630
Cueva, D., Bravo, G. A., & Silveira, L. F. (2022). Systematics
of Thraupis (Aves, Passeriformes) reveals an exten-
sive hybrid zone between T. episcopus (Blue-gray
tanager) and T. sayaca (sayaca tanager). PLOS ONE,
17(10), e0270892. https://doi.org/10.1371/journal.
pone.0270892
de Coster, G., Banks-Leite, C., & Metzger, J. P. (2015).
Atlantic forest bird communities provide different
but not fewer functions after habitat loss. Proceedings
of the Royal Society B: Biological Sciences, 282(1811),
20142844. https://doi.org/10.1098/rspb.2014.2844
de Oliveira-Silva, A. E., Piratelli, A. J., Zurell, D., & Rodri-
gues da Silva, F. (2022). Vegetation cover restricts
habitat suitability predictions of endemic Brazilian
Atlantic Forest birds. Perspectives in Ecology and
Conservation, 20(1), 1–8. https://doi.org/10.1016/j.
pecon.2021.09.002
de Souza-Leite, M., Boesing, A. L., Metzger, J. P., & Prado,
P. I. (2022). Matrix quality determines the strength
of habitat loss filtering on bird communities at the
landscape scale. Journal of Applied Ecology, 59(11),
2790–2802. https://doi.org/10.1111/1365-2664.14275
del Castillo-Téllez, J. F., & Díaz-Varón, M. (2019). Diver-
sidad funcional del ensamblaje de aves y su relación
con variables del paisaje de seis reservas naturales en
Ibagué-Tolima [Tesis de pregrado, Universidad de
Ibagué]. Repositorio Institucional Universidad de
Ibagué. https://hdl.handle.net/20.500.12313/1977
Dertien, J. S., & Baldwin, R. F. (2022). Importance of pri-
vate working lands for the conservation of Neotro-
pical birds on an urban–wilderness gradient. Global
Ecology and Conservation, 38, e02200. https://doi.
org/10.1016/j.gecco.2022.e02200
dos Anjos, L., Menezes-Bochio, G., Reis-Medeiros, H., de
Arruda-Almeida B., Arakaki-Lindsey, B. R., Corsini-
Calsavara, L., Ribeiro, M. C., & Domingues-Torezan,
J. M. (2019). Insights on the functional composition
of specialist and generalist birds throughout conti-
nuous and fragmented forests. Ecology and Evolution,
9(11), 6318–6328. https://doi.org/10.1002/ece3.5204
14 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 73: e2025273, enero-diciembre 2025 (Publicado Nov. 28, 2025)
Dray, S., Blanchet, G., Borcard, D., Guénard, G., Jombart,
T., Legendre, P., & Wagner, H. (2017). Adespatial:
Multivariate multiscale spatial analysis. Lyon: R packa-
ge (Version 0.0–9) [Software]. R Package Documenta-
tion. https://rdrr.io/cran/adespatial/
eBird. (2023). eBird: An online database of bird distribution
and abundance [Web application]. Cornell Lab of
Ornithology. https://www.ebird.org
Escobar, M. A. H., Muñoz-Pacheco, C., & Villaseñor, N.
R. (2022). Antropización del paisaje y diversidad de
especies de aves: el caso de los valles-oasis del Desier-
to de Atacama. Idesia (Arica), 40(1), 49–57. https://
doi.org/10.4067/S0718-34292022000100049
Esri. (2020). ArcGIS Desktop (Version 10.8) [Computer
software]. Environmental Systems Research Institute.
https://www.esri.com
García-Álvarez, D., & Fuente, M. J. (2011). Estudio com-
parativo de técnicas de detección de fallos basadas
en el Análisis de Componentes Principales (PCA).
Revista Iberoamericana de Automática e Informática
Industrial, 8(3), 182–195. https://doi.org/10.1016/j.
riai.2011.06.006
Hamner, B., & Frasco, M. (2018). Metrics: Evaluation
metrics for machine learning (Version 0.1.4) [R packa-
ge]. https://cran.r-project.org/package=Metrics
Hansen, B. D., Fraser, H. S., & Jones, C. S. (2019). Livestock
grazing effects on riparian bird breeding behaviour
in agricultural landscapes. Agriculture, Ecosystems
and Environment, 270–271, 93–102. https://doi.
org/10.1016/j.agee.2018.10.016
Hillebrand, H., Blasius, B., Borer, E. T., Chase, J. M., Dow-
ning, J. A., Eriksson, B. K., Filstrup, C. T., Harpole,
W. S., Hodapp, D., Larsen, S., Lewandowska, A. M.,
Seabloom, E. W., Van de Waal, D. B., & Ryabov, A. B.
(2017). Biodiversity change is uncoupled from spe-
cies richness trends: Consequences for conservation
and monitoring. Journal of Applied Ecology, 55(1),
169–184. https://doi.org/10.1111/1365-2664.12959
Hilty, S. L., & Brown, W. L. (1986). A guide to the birds of
Colombia. Princeton University Press.
Hsieh, T. C., Ma, K. H., & Chao, A. (2016). iNEXT:
An R package for rarefaction and extrapolation of
species diversity (Hill numbers). Methods in Eco-
logy and Evolution, 7(12), 1451–1456. https://doi.
org/10.1111/2041-210X.12613
Husson, F., Josse, J., Le, S., & Mazet, J. (2013). FactoMineR:
Multivariate exploratory data analysis and data mining
with R (Versión 1.25) [Software]. R package. https://
cran.r-project.org/package=FactoMineR
Jackson, H. B., & Fahrig, L. (2013). Habitat Loss and frag-
mentation. In S. A. Levin (Ed.), Encyclopedia of Bio-
diversity (2a ed., pp. 50–58). Academic Press. https://
doi.org/10.1016/B978-0-12-384719-5.00399-3
Kassambara, A., & Mundt, F. (2020). factoextra: Extract
and visualize the results of multivariate data analyses
(Versión 1.0.7) [Software]. R package. https://cran.r-
project.org/package=factoextra
Katayama, N., Amano, T., Naoe, S., Yamakita, T., Komatsu,
I., Takagawa, S., Sato, N., Ueta, M., & Miyashita, T.
(2014). Landscape heterogeneity-biodiversity rela-
tionship: Effect of range size. PLoS One, 9(3), e93359.
https://doi.org/10.1371%2Fjournal.pone.0093359
Kattan, G., & Beltran, W. (1999). Altitudinal distribution,
habitat use, and abundance of Grallaria antpittas in
the Central Andes of Colombia. Bird Conservation
International, 9(3), 271–281. https://doi.org/10.1017/
S0959270900003452
Kattan, G., Cadena, G., & Ocampo-Peñuela, N. (2014).
Grallaria milleri. En L. M. Renjifo, M. F. Gómez, J.
Velásquez-Tibatá, A. M. Amaya-Villarreal, G. H.
Kattan, J. D. Amaya-Espinel, & J. Burbano-Girón
(Eds.), Libro rojo de aves de Colombia, Volumen I:
Bosques húmedos de los Andes y la costa Pacífica (pp.
226–230). Editorial Pontificia Universidad Javeriana;
Instituto Alexander von Humboldt.
Lee, M. B., & Martin, J. A. (2017). Avian species and functio-
nal diversity in agricultural landscapes: Does landsca-
pe heterogeneity matter? PLoS ONE, 12(1), e0170540.
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0170540
Legendre, P., & Gallagher, E. D. (2001). Ecologically mea-
ningful transformations for ordination of species data.
Oecologia, 129(2), 271–280. https://doi.org/10.1007/
s004420100716
Li, L., Tietze, D. T., Fritz, A., Basile, M., Lü, Z., & Storch, I.
(2022). Beta diversities of grassland birds indicate the
importance of pastoralism for nature conservation
of the Qinghai–Tibetan plateau. Frontiers in Conser-
vation Science, 3, 902887. https://doi.org/10.3389/
fcosc.2022.902887
Losada-Prado, S., Carvajal-Lozano, A., & Molina-Martínez,
Y. (2005). Listado de especies de aves de la cuenca del
río Coello (Tolima, Colombia). Biota Colombiana,
6(1), 101–116.
Martín-Regalado, C. N. (2019). Detección de especies indi-
cadoras de condiciones de hábitats. En C. E. Moreno
(Ed.), La biodiversidad en un mundo cambiante:
Fundamentos teóricos y metodológicos para su estudio
(pp. 223–235). Universidad Autónoma del Estado de
Hidalgo; Libermex.
Maure, L. A., Rodrigues, R. C., Alcântara, Â. V., Adorno,
B. F. C. B., Santos, D. L., Abreu, E. L., Tanaka, R.
M., Gonçalves, R. M., & Hasui, E. (2018). Functio-
nal redundancy in bird community decreases with
riparian forest width reduction. Ecology and Evo-
lution, 8(21), 10395–10408. https://doi.org/10.1002/
ece3.4448
15
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 73: e2025273, enero-diciembre 2025 (Publicado Nov. 28, 2025)
McGarigal, K., & Marks, B. (1995). FRAGSTATS: Spatial
pattern analysis program for quantifying landscape
structure. U.S. Department of Agriculture, Forest Ser-
vice, Pacific Northwest Research Station. https://doi.
org/10.2737/PNW-GTR-351
McGarigal, K., Cushman, S. A., & Ene, E. (2012). FRAGS-
TATS v4: Spatial pattern analysis program for catego-
rical and continuous maps (Versión 4.2) [Software].
University of Massachusetts. https://www.umass.edu/
landeco/research/fragstats/fragstats.html
Melo, M. A., da Silva, M. A. G., & Piratelli, A. J. (2020). Impro-
vement of vegetation structure enhances bird functio-
nal traits and habitat resilience in an area of ongoing
restoration in the Atlantic Forest. Anais da Acade-
mia Brasileira de Ciências, 92(Suppl. 2), e20191241.
https://doi.org/10.1590/0001-3765202020191241
Mesa-Fúquen, E., Hernández-Hernández, J. S., & Cam-
peros, J. E. (2021). Uso de modelos lineales gene-
ralizados en el conteo de Leptopharsa gibbicarina
(Hemiptera: Tingidae) en palma de aceite. Revista
Colombiana de Entomología, 47(1), 2–5. https://doi.
org/10.25100/socolen.v47i1.7661
Michel, N. L., Whelan, C. J., & Verutes, G. M. (2020).
Ecosystem services provided by Neotropical birds.
The Condor: Ornithological Applications, 122(3), 1–21.
https://doi.org/10.1093/condor/duaa022
Molina-Martínez, Y. G., & Moreno-Palacios, M. (2018).
Estudio técnico y participativo de la biodiversidad
aviar del municipio de Ibagué-Tolima, como estrategia
para la consolidación del ecoturismo de aves, la con-
servación de sus hábitats y el desarrollo de procesos de
educación ambiental [Informe final]. Universidad de
Ibagué, Colciencias. https://ipt.biodiversidad.co/sib/
resource?r=uibague_monitoreoaves
Molina-Martínez, Y. G., & Moreno-Palacios, M. (2021).
Ibagué, entre alas, colores y cantos. Guía de las aves más
buscadas. Ediciones Unibagué.
Montes, M. A., & Verhelst, J. C. (2011). Tamaño poblacional
y uso de hábitat del perico paramuno (Leptosittaca
branickii) en la Reserva Natural El Mirador, Génova,
Quindío. Conservación Colombiana, 14, 38–48.
Montes-Rojas, A., Delgado-Morales, N. A. J., Escucha, R. S.,
Siabatto, L. C., & Link, A. (2024). Recovering connec-
tivity through restoration corridors in a fragmented
landscape in the magdalena river’s valley in Colom-
bia. Biodiversity and Conservation, 33, 3171–3185.
https://doi.org/10.1007/s10531-024-02907-9
Morelli, F., Benedetti, Y., & Šímová, P. (2018). Landscape
metrics as indicators of avian diversity and commu-
nity measures. Ecological Indicators, 90, 132–141.
https://doi.org/10.1016/j.ecolind.2018.03.011
Moreno-Palacios, M. (2025). Climatic asynchrony and
speciation: the evolution of breeding cycles and its
role on population differentiation in neotropical birds
[Tesis de doctorado, Universidad de los Andes].
Repositorio Institucional Universidad de los
Andes. https://repositorio.uniandes.edu.co/entities/
publication/80cd0639-2a97-4391-a279-733bf1bc3557
Noh, J. K., Echeverria, C., Gaona, G., Kleemann, J., Koo,
H., Fürst, C., & Cuenca, P. (2022). Forest ecosystem
fragmentation in Ecuador: Challenges for sustainable
land use in the Tropical Andean. Land, 11(2), 287.
https://doi.org/10.3390/land11020287
Oksanen, J., Simpson, G. L., Blanchet, F. G., Kindt, R.,
Legendre, P., Minchin, P. R., O’Hara, R. B., Solymos,
P., Stevens, M. H. H., Szoecs, E., Wagner, H., Barbour,
M., Bedward, M., Bolker, B., Borcard, D., Borman,
T., Carvalho, G., Chirico, M., De Caceres, M., …
Weedon, J. (2025). vegan: Community ecology package
(Versión 2.8-0) [Paquete de software]. CRAN. https://
cran.r-project.org/package=vegan
Osorio-Méndez, J., & Marín-Gómez, O. (2016). Compor-
tamiento de forrajeo del Azulejo Común (Thraupis
episcopus) y el Azulejo Palmero (T. palmarum) en un
área urbana en la Cordillera Central de Colombia.
Boletín SAO, 25(1–2), 12–16.
Otavo, S., & Echeverría, C. (2017). Fragmentación progre-
siva y pérdida de hábitat de bosques naturales en uno
de los hotspot mundiales de biodiversidad. Revista
Mexicana de Biodiversidad, 88(4), 924–935. https://
doi.org/10.1016/j.rmb.2017.10.041
R Core Team. (2023). R: A language and environment for
statistical computing [Computer Software]. R Founda-
tion for Statistical Computing. https://www.R-project.
org/
Remeš, V., Remešová, E., Friedman, N. R., Matysioková, B.,
& Rubáčová, L. (2021). Functional diversity of avian
communities increases with canopy height: From
individual behavior to continental-scale patterns.
Ecology and Evolution, 11(17), 11839. https://doi.
org/10.1002/ece3.7952
Rengifo, L. M., & Amaya-Villarreal, A. M. (2018). Evolución
del riesgo de extinción y estado actual de conserva-
ción de las aves de Colombia. Academia Colombiana
de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, 41(161),
490–510. https://doi.org/10.18257/raccefyn.461
Restrepo-Angel, J. D., Cárdenas-Rozo, A., Paniagua-Arro-
yave, J. F., & Jiménez-Segura, L. (2020). Aspectos
físicos de la cuenca del río Magdalena, Colombia:
geología, hidrología, sedimentos, conectividad, eco-
sistemas acuáticos e implicaciones para la biota. En L.
Jiménez-Segura, & C. A. Lasso (Eds.), XIX. Peces de la
cuenca del río Magdalena, Colombia: diversidad, con-
servación y uso sostenible (pp. 41–83). Serie Editorial
Recursos Hidrobiológicos y Pesqueros Continentales
de Colombia. Instituto de Investigación de Recursos
Biológicos Alexander von Humboldt.
16 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 73: e2025273, enero-diciembre 2025 (Publicado Nov. 28, 2025)
Roberts, D. W. (2019). Labdsv: Ordination and Multivariate
Analysis for Ecology (Version 2.0-1) [Software]. R Pac-
kage. https://CRAN.R-project.org/package=labdsv
Roncancio-Duque, N. (2021). Effect of landscape modifica-
tion on primate assemblages of the Magdalena River
Valley, Colombia. Caldasia, 43(2), 261–273. https://
doi.org/10.15446/caldasia.v43n2.84845
Salas-Correa, A. D., & Mancera-Rodríguez, N. J. (2020).
Aves como indicadoras ecológicas de etapas sucesio-
nales en un bosque secundario, Antioquia, Colombia.
Revista Biología Tropical, 68(1), 23–39. http://dx.doi.
org/10.15517/rbt.v68i1.34913
Sánchez-Guzmán, J. N., & Losada-Prado, S. (2019). Con-
dición corporal en aves en dos paisajes del alto valle
del Magdalena, Colombia. Revista de Ciencias, 23(1).
https://doi.org/10.25100/rc.v23i1.8620
Santos, B. A., Alvarado, F., & Morante-Filho, J. C. (2024).
Impacts of urbanization on multiple dimensions of
bird diversity in Atlantic forest landscapes. Global
Ecology and Conservation, 54, e03078. https://doi.
org/10.1016/j.gecco.2024.e03078
Sanz-Pérez, A., Giralt, D., Robleño, I., Bota, G., Milleret,
C., Mañosa, S., & Sardà-Palomera, F. (2019). Fallow
management increases habitat suitability for endan-
gered steppe bird species through changes in vege-
tation structure. Journal of Applied Ecology, 56(9),
2166–2175. https://doi.org/10.1111/1365-2664.13450
Sarmiento-Garavito, L. P., García-Monroy, J. S., & Carvajal-
Cogollo, J. E. (2022). Taxonomic and functional
diversity of birds in a rural landscape of high Andean
forest, Colombia. Neotropical Biology and Conserva-
tion, 17(1), 39–57. https://doi.org/10.3897/neotropi-
cal.17.e66096
Signorell, A., Aho, K., Alfons, A., Anderegg, N., Aragon,
T., Arppe, A., Baddeley, A., Barton, K., Bolker, B., &
Borchers, H. W. (2019). DescTools: Tools for descrip-
tive statistics (Version 0.99) [Software]. R Package.
https://cran.r-project.org/web/packages/DescTools/
index.html
Suárez-Castro, A. F., Oh, R. R. Y., Tulloch, A. I. T., Bonn, A.,
Fuller, R. A., & Rhodes, J. R. (2024). Landscape struc-
ture influences the spatial distribution of urban bird
attractiveness. Landscape Ecology, 39(8), 149. https://
doi.org/10.1007/s10980-024-01950-9
Suárez-Parra, K. V., Cély-Reyes, G. E., & Forero-Ulloa,
F. E. (2016). Validación de la metodología Cori-
ne Land Cover (CLC) para determinación espacio-
temporal de coberturas: caso microcuenca de la
quebrada Mecha (Cómbita, Boyacá), Colombia. Biota
Colombiana, 17(1), 1–15. https://doi.org/10.21068/
c2016v17r01a01
ter Braak, C. J. F. (1986). Canonical correspondence analy-
sis: A new eigenvector technique for multivariate
direct gradient analysis. Ecology, 67(5), 1167–1179.
https://doi.org/10.2307/1938672
ter Braak, C. J. F., & Smilauer, P. (2002). CANOCO reference
manual and CanoDraw for Windows user’s guide: Soft-
ware for Canonical Community Ordination (Version
4.5). Biometris, Wageningen.
ter Braak, C. J. F., & Verdonschot, P. F. M. (1995). Canoni-
cal correspondence analysis and related multivariate
methods in aquatic ecology. Aquatic Science, 57(3),
255–289. https://doi.org/10.1007/BF00877430
Tu, H. M., Fan, M. W., & Ko, J. C. J. (2020). Diffe-
rent habitat types affect bird richness and evenness.
Scientific Reports, 10, 1221. https://doi.org/10.1038/
s41598-020-58202-4
Vaccaro, A. S., & Bellocq, M. I. (2019). Diversidad taxo-
nómica y funcional de aves: Diferencias entre hábi-
tats antrópicos en un bosque subtropical. Ecología
Austral, 29(3), 391–404. https://doi.org/10.25260/
ea.19.29.3.0.873
Villamizar-Soto, D., López-Delgado, E. O., & Losada-Prado,
S. (2021). Variación del canto de Myiothlypis fulvi-
cauda (Parulidae) en ambientes naturales de Ibagué
(Tolima, Colombia). Revista Mutis, 11(2), 22–32.
https://doi.org/10.21789/22561498.1733
Wenny, D. G., DeVault, T. L., Johnson, M. D., Kelly, D.,
Sekercioglu, C. H., Tomback, D. F., & Whelan, C.
J. (2011). The need to quantify ecosystem services
provided by birds. The Auk, 128(1), 1–14. https://doi.
org/10.1525/auk.2011.10248
Wu, Z., Zhang, S., Liu, M., Wu, Z., Hu, X., & Lin, S. (2024).
Impact of forest landscape patterns on ecological
quality in coastal cities of Fujian, China, from 2000 to
2020. Forests, 15(11), 1925. https://doi.org/10.3390/
f15111925
Xu, J., Ling, Y., Sun, Y., Jiang, Y., Shen, R., & Wang, Y.
(2024). How do different processes of habitat frag-
mentation affect habitat quality? – Evidence from
China. Ecological Indicators, 160, 111880. https://doi.
org/10.1016/j.ecolind.2024.111880
Xu, Y., Wu, Z., Liu, X., Han, Q., Liu, P., Wang, D., & Wang,
J. (2024). Patch shape, connectivity and functional
groups moderate the responses of bird diversity to
agricultural diversification — A meta-analysis. Global
Ecology and Conservation, 55, e03204. https://doi.
org/10.1016/j.gecco.2024.e03204
Yan, Y., Jarvie, S., Zhang, Q., Zhang, S., Han, P., Liu, Q., &
Liu, P. (2021). Small patches are hotspots for biodiver-
sity conservation in fragmented landscapes. Ecologi-
cal Indicators, 130, 108086. https://doi.org/10.1016/j.
ecolind.2021.108086
Yu, J., Yan, Y., Wang, G., & Zhang, Q. (2024). Habitat
fragmentation reduced plant functional diversity in
the agro-pastoral ecotone of Inner Mongolia. Ecologi-
cal Indicators, 169, 112975. https://doi.org/10.1016/j.
ecolind.2024.112975
