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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 73: e58890, enero-diciembre 2025 (Publicado Jun. 02, 2025)
Determinación molecular de Helicobacter pylori y detección de beta-
lactamasas en aislamientos de pacientes de Antioquia-Colombia
Yesenia Arango1,2; https://orcid.org/0009-0001-2292-543X
Laura Mesa2; https://orcid.org/0009-0004-7817-2483
José Atehortúa1; https://orcid.org/0000-0001-8070-2093
Rene Escobar3; https://orcid.org/0000-0003-2290-6420
Sergio Hernández4
Andrés Castro1; https://orcid.org/0000-0003-3062-3105
Henry Bautista1,5; https://orcid.org/0000-0001-7746-6376
Diego Vélez-Gómez1; https://orcid.org/0000-0002-6095-3706
Alonso Martínez1; https://orcid.org/0000-0003-3619-6087
Beatriz Salazar1; https://orcid.org/0000-0003-1108-015X
Tania Pérez-Cala1*; https://orcid.org/0000-0001-5095-3289
1. Grupo Bacterias & Cáncer, Departamento de Microbiología y Parasitología, Facultad de Medicina, Universidad de
Antioquia, Medellín, Departamento de Antioquia, Colombia; yesenia.arango@udea.edu.co, danilo.atehortua@udea.
edu.co, andrescastro.mb@gmail.com, denrique.velez@udea.edu.co, alonso.martinez1@udea.edu.co, beatriz.salazar@
udea.edu.co, tania.perez@udea.edu.co (*Correspondencia)
2. Escuela de Microbiología, Universidad de Antioquia, Medellín, Departamento de Antioquia, Colombia; lauramesamu-
noz@gmail.com
3. Unidad Funcional en Enfermedades Digestivas y Trasplantes, Hospital Universitario San Vicente Fundación, Medellín,
Departamento de Antioquia, Colombia; remar_med@hotmail.com
4. Gastroenterología Clínica-quirúrgica, Unidad Gastroenterológica SAS, Medellín, Departamento de Antioquia,
Colombia; sergioh17@gmail.com
5. Grupo de Investigación en Manejo Clínico CliniUDES, Universidad de Santander, Facultad de Ciencias de la Salud,
Bucaramanga, Departamento de Santander, Colombia; henrybau33@gmail.com
Recibido 19-IX-2024. Corregido 03-II-2025. Aceptado 07-V-2025.
ABSTRACT
Molecular determination of Helicobacter pylori and detection of beta-lactamases
in clinical isolates from patients in Antioquia-Colombia
Introduction: Helicobacter pylori exhibit variations in antibiotic resistance in America and Colombia. Despite the
use of various treatment regimens containing amoxicillin in the department of Antioquia, Colombia, as well as
in several countries across the continent, the pattern of genotypic and phenotypic susceptibility to this antibiotic
remains unknown.
Objective: To determine the frequency of H. pylori infection by detecting the ureA gene and amoxicillin
susceptibility through beta-lactamases in H. pylori isolates from patients with gastroduodenal diseases in
Antioquia-Colombia.
Methods: Cross-sectional analytical study with 179 patients attending endoscopy units of seven healthcare
institutions. Sociodemographic and risk factor data were collected. Moreover, biopsies from the antrum and
https://doi.org/10.15517/rev.biol.trop..v73i1.58890
BIOMEDICINA/GENÉTICA
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INTRODUCCIÓN
La prevalencia de infección por Helico-
bacter pylori (H. pylori) varía entre 70-90 %
en países en vía de desarrollo y entre 25-50
% en países desarrollados, las diferencias se
asocian a factores como condiciones de vida,
edad, estatus socioeconómico y prácticas de
higiene (Ansari & Yamaoka, 2022). Las perso-
nas infectadas usualmente desarrollan gastritis
crónica; de estos, un porcentaje desarrollará
enfermedades como úlcera péptica, linfoma
MALT (Mucosal Associated Lymphoid Tissue
Lymphoma) o cáncer de estómago (CE) (Kate-
laris et al., 2023). Por esta razón, en 1994 la
Agencia Internacional para la Investigación en
Cáncer (International Agency for Research on
Cancer, 1994) clasificó a este microorganismo
como carcinógeno tipo 1 (Organización Mun-
dial de la Salud [OMS], 2017).
Para la prevención de estas enfermedades
lo ideal es identificar la infección y erradicar la
body were taken for microbiological isolation and molecular detection of H. pylori. The sociodemographic data
were assessed through frequency analysis and bivariate statistics. DNA obtained from the biopsies was amplified
by PCR for the ureA gene, and beta-lactamase production was evaluated using the nitrocefin test as well as the
amplification of the TEM and SHV genes.
Results: It was found that 61 % (109 / 179) of patients tested positive for H. pylori; out of 84 isolates obtained by
culture, none tested positive for the nitrocefin test. Significant differences were found in socioeconomic status,
healthcare system, and geographical location in patients positive for the ureA gene. Two patients tested positive
for molecular detection of beta-lactamases from biopsies; however, SHV and TEM genes were not found in any
isolate.
Conclusions: The frequency of H. pylori for ureA-gene detection is higher than previous studies and similar to
other reports in other Colombian regions; consequently, this will become a good diagnostic test in the country.
Finally, none of the H. pylori isolates tested positive for beta-lactamases TEM and SHV.
Keywords: Helicobacter pylori; microbial drug resistance; stomach diseases; beta-lactamases; amoxicillin;
Colombia.
RESUMEN
Introducción: Helicobacter pylori presenta diferencias en la resistencia a antibiótica en América y Colombia; a
pesar de tener varios esquemas de tratamiento que emplean la amoxicilina en el departamento de Antioquia-
Colombia, así como en varios países del continente se desconoce el patrón de susceptibilidad genotípica y feno-
típica para este antibiótico.
Objetivo: Determinar la frecuencia de infección por H. pylori por amplificación del gen ureA y la susceptibilidad a
amoxicilina mediante la detección de beta-lactamasas en aislamientos de H. pylori de pacientes con enfermedades
gastroduodenales procedentes de Antioquia-Colombia.
Métodos: Estudio analítico transversal con 179 pacientes que acudieron a las unidades de endoscopía de siete
instituciones de salud. Se recolectó información de datos sociodemográficos y factores de riesgo. Además, se
tomaron biopsias de antro y cuerpo para aislamiento microbiológico y detección molecular de H. pylori. Los
datos sociodemográficos se evaluaron a partir de análisis de frecuencia y estadística bivariada. El ADN obtenido
de las biopsias se amplificó por PCR para identificar el gen ureA, la producción de beta-lactamasas se evaluó con
la prueba de nitrocefin y la amplificación de los genes TEM y SHV.
Resultados: Del total de pacientes, 61 % (109 / 179) fueron positivos para H. pylori y de 84 aislamientos obtenidos
por cultivo, ninguno fue positivo para la prueba de nitrocefin. En pacientes positivos para H. pylori se encontra-
ron diferencias significativas en el estrato socioeconómico, régimen y ubicación geográfica. Dos pacientes fueron
positivos en la determinación molecular de beta-lactamasas a partir de biopsias, aunque en ningún aislamiento
se encontró los genes SHV o TEM.
Conclusión: La frecuencia de H. pylori por detección del gen ureA es mayor comparada con estudios previos y
presenta similitud con registros de otras regiones colombianas, por lo que sería una prueba diagnóstica de utilidad
en el país. Finalmente, no se encontró aislamientos positivos para TEM y S H V.
Palabras clave: Helicobacter pylori; farmacorresistencia microbiana; gastropatías; beta-lactamasas; amoxicilina;
Colombia.
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 73: e58890, enero-diciembre 2025 (Publicado Jun. 02, 2025)
bacteria. La determinación de la susceptibilidad
antimicrobiana de H. pylori usualmente es con
métodos fenotípicos que tienen como desven-
taja requerir mayor tiempo de procesamiento,
mayores costos y no determinan el origen de
la resistencia (Ansari & Yamaoka, 2022). Por
el contrario, la determinación genotípica de
la susceptibilidad antimicrobiana de H. pylori
permite conocer los mecanismos de resistencia
circulantes y posibilita un tratamiento dirigido
con aumento del éxito terapéutico, al mismo
tiempo son más económicas, rápidas y fáciles
de ejecutar (Ansari &Yamaoka, 2022).
Dentro de las pruebas genotípicas más
empleadas para determinar la infección por H.
pylori está la PCR (Polymerase Chain Reaction)
o qPCR (quantitative Polymerase Chain Reac-
tion), técnicas que tienen sensibilidad > 98 %
y especificidad de 98 %. Estas amplifican una o
varias regiones de un gen blanco, el más usado
es ureA que está presente en todas las cepas,
es altamente conservado y está implicado en
los mecanismos de virulencia (Chahuán et al.,
2020). En Antioquia-Colombia la detección por
PCR de la frecuencia de H. pylori fue de 36.11 %
en 2019 (Roldán et al., 2019), mientras que en
el 2023 estuvo en 55.9 % (Salazar et al., 2023).
Esto demuestra que estas técnicas son útiles
para el tamizaje de la infección en la región.
En la erradicación de H. pylori se utiliza
la terapia triple como esquema de primera
línea que contempla el uso de inhibidores de
la bomba de protones (IBP) combinado con
amoxicilina, metronidazol, claritromicina y/o
levofloxacina. No obstante, las tasas de erradi-
cación están mostrando eficacias < 80 % (Lin et
al., 2023). Por esta razón, en el 2017 la Organiza-
ción Mundial de la Salud (OMS, 2017) declaró a
H. pylori como patógeno de carácter prioritario
(prioridad 2) y estableció pautas terapéuticas
para reducir la resistencia antimicrobiana.
La amoxicilina es una penicilina que altera
la permeabilidad celular inhibiendo la sínte-
sis de la pared bacteriana, siendo uno de los
antibióticos más prescritos en los esquemas
terapéuticos contra H. pylori, porque tiene
buena actividad intraluminal y tópica (Ate-
hortua-Rendon et al., 2020; Lin et al., 2023).
La bacteria adquiere la resistencia a través de
tres mecanismos: modificaciones de las pro-
teínas de unión a la penicilina (PBP) (Matta
et al., 2023), las bombas de eflujo –asociadas
a multirresistencia– (Kouitcheu et al., 2019),
y la producción de beta-lactamasas por el gen
TEM que hidroliza el anillo betalactámico de
la amoxicilina (Tseng et al., 2009). Este último
mecanismo se convirtió en objetivo de estudio
para la identificación de resistencia, debido al
hallazgo de un aislado productor de TEM con
alta resistencia a amoxicilina, sumado al alto
potencial de diseminación que tienen las beta-
lactamasas (Tseng et al., 2009).
Los porcentajes de resistencia de H. pylori
a amoxicilina varía según la región. En Asia es
del 1 al 12 %, en América es del 8 % y en Europa
de < 1 % (Savoldi et al., 2018). En Colombia
la amoxicilina es de los antibióticos más pres-
critos, aunque solo se evaluó su resistencia
en cinco zonas: Bogotá, Eje Cafetero, Nariño,
Montería y Cartagena donde se estimó valores
de resistencia entre 1.9-93 % (Atehortua-Ren-
don et al., 2020). Esto posiciona al país como el
segundo con mayor resistencia en Latinoamé-
rica después de Brasil (Camargo et al., 2014).
En Antioquia-Colombia no hay estudios
que evalúen el patrón de susceptibilidad feno-
genotípica de H. pylori a amoxicilina. Además,
hay desconocimiento de los mecanismos impli-
cados en la resistencia a este medicamento, lo
cual es fundamental dilucidar para el control
y monitoreo de la resistencia. Con base en lo
anterior, se planteó el siguiente objetivo, deter-
minar la frecuencia de la infección por H. pylori
por pruebas moleculares y la producción de
beta-lactamasas de tipo TEM y SHV por prue-
bas fenotípicas y genotípicas en aislamientos de
H. pylori provenientes de pacientes con enfer-
medades gastroduodenales del departamento
de Antioquia-Colombia.
MATERIALES Y MÉTODOS
Tipo de estudio y población: Estudio ana-
lítico transversal que incluyó 179 pacientes pro-
venientes de tres subregiones del departamento
de Antioquia-Colombia [Oriente, Urabá y Área
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Metropolitana del Valle de Aburrá (AMVA)]
que acudieron a las unidades de endoscopia en
siete instituciones de segundo y tercer nivel de
salud (Fig. 1); con previa indicación de endos-
copia de tracto digestivo superior, síntomas de
dispepsia y/o diagnóstico previo de enfermeda-
des gástricas y/o duodenales durante los años
2020-2022. Se excluyeron pacientes embaraza-
das, con tratamiento exitoso para H. pylori y los
que no presentaban síntomas gastroduodenales
en los últimos tres meses, pacientes con comor-
bilidades (falla renal crónica, falla cardíaca des-
compensada, falla respiratoria, tumores u otras
enfermedades malignas excepto CE), quienes
recibieron IBP o antagonistas de los receptores
H2 durante los últimos 15 días, con alteraciones
de la coagulación o mentales con impedimento
para dar su consentimiento y/o aquellos que
recibieron tratamiento antibiótico para H. pylo-
ri durante el último mes.
Aspectos éticos y consentimiento de par-
ticipación: El consentimiento informado se
obtuvo de los pacientes antes de su participa-
ción en el estudio. La investigación se ejecutó
en concordancia con la resolución 8 430 de
1993 del Ministerio de Salud de la República
de Colombia y la declaración de Helsinki de
2013 de la Asociación Médica Mundial y fue
aprobada por los Comités de Ética del Instituto
de Investigaciones Médicas de la Facultad de
Medicina de la Universidad de Antioquia (acta
016 de 2019), de la Fundación Hospitalaria San
Vicente de Paul (acta 28-2021) y el hospital
Alma Mater (Acta CTI IN44-2019).
Recopilación de datos y recolección de
muestras: Los pacientes se contactaron vía
telefónica y se les aplicó una encuesta semies-
tructurada y digitalizada mediante el software
libre KoboToolbox con preguntas relaciona-
das con aspectos sociodemográficos, hábitos
de vida, sintomatología y antecedentes médi-
cos personales, así como familiares. El con-
trol de sesgo de información y validación de
la encuesta se realizó previamente (proyecto
Fig. 1. Pacientes con enfermedades gastroduodenales incluidos en el estudio. El departamento de Antioquia está ubicado
en el noroeste de Colombia. Los pacientes participantes provienen de tres regiones representativas de Antioquia: el Área
Metropolitana del Valle de Aburrá, Oriente y Urabá (círculos negros). Modificado de Milenioscuro (s.f.). / Fig. 1. Patients
with Gastroduodenal Diseases Included in the Study. The department of Antioquia is located in the Northwest of Colombia.
The participating patients are from three representative regions of Antioquia: The Metropolitan Area of the Aburrá Valley,
Oriente, and Urabá (black circles). Modified from Milenioscuro (n.d.).
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CODI 2014-1062), y se capacitó al personal
encuestador (Salazar et al., 2023).
Antes de la endoscopia digestiva superior,
los pacientes ayunaron al menos siete horas,
a cada uno se le tomó cuatro biopsias, dos de
antro y dos de cuerpo, que se emplearon para
la identificación de H. pylori y evaluación de la
resistencia (dos para cultivo microbiológico y
dos para la detección molecular). Las muestras
se enviaron en caldo Brucella (BD) con glicerol
al 20 % (Sigma-Aldrich, Darmstadt, Alema-
nia) a 4 °C al laboratorio de Microbiología de
la Facultad de Medicina de la Universidad de
Antioquia para su procesamiento.
Cultivo microbiológico de H. pylori y
diagnóstico fenotípico: El aislamiento de H.
pylori se obtuvo mediante el cultivo de dos
biopsias: una de antro y otra de cuerpo por
paciente en agar Brucella (BD) suplementado
con 5 % de sangre de caballo, Isovitalex™ (BD,
Le pont de Claix, Francia) al 0.4 % y Dent®
(Hampshire, Inglaterra) al 0.8 %. Los cultivos se
incubaron entre 4 a 15 días a 37 ºC bajo condi-
ciones microaerofílicas con CO2 al 10 % (Patel,
2023). Las colonias compatibles se identificaron
por las características morfológicas típicas por
Gram modificado y por pruebas bioquími-
cas (oxidasa, catalasa y ureasa positiva). Los
cultivos negativos se siguieron hasta por 15
días. Después de este tiempo, si presentaban
crecimiento se identificaron y criopreservaron
en caldo Brucella (BD) con glicerol al 20 % y
suero fetal bovino al 10 % (Gibco, USA). Las
muestras sin crecimiento se reportaron como
negativas. La detección fenotípica de beta-
lactamasas de cada aislamiento se evaluó con la
prueba de nitrocefin (Cefinase™, BD), la apari-
ción de color rosado en el disco se tomó como
positiva para la producción de beta-lactamasas
(Edaptative Technologies LLC, 2022). Como
controles se usaron las cepas de Proteus mira-
bilis ATCC 12453 (positivo) y Escherichia coli
ATCC 25922 (negativo).
Extracción de ADN de biopsias y ais-
lamientos: La extracción de ADN se realizó
directamente de biopsias de tejido de antro y
de cuerpo de 179 pacientes, así como de 84
aislamientos de H. pylori obtenidos por cultivo
(42 de antro y 42 de cuerpo correspondiente al
mismo número de pacientes), para esto se usó
el kit Dneasy Blood & Tissue ® (Qiagen, Hilden,
Alemania), siguiendo las recomendaciones del
fabricante. La concentración del ADN genómi-
co se determinó usando el NanoDropOne-2000
(Thermo Fisher Scientific, Massachusetts,
USA). Como control positivo para todos los
experimentos moleculares se utilizó la cepa
NCTC 11637 de H. pylori y como control nega-
tivo agua grado molecular libre de nucleasas
AccuGENE ® (Fisher, Lonza, Suiza).
Detección molecular de H. pylori: Un
fragmento de 411 pb del gen ureA de H. pylo-
ri se amplificó por PCR siguiendo un pro-
tocolo previamente descrito (Salazar et al.,
2022; Salazar et al., 2023). Las herramientas de
bioinformática Snapgene® (GSL Biotech LLC)
y BLAST (National Center for Biotechnology
Information, Bethesda, USA) se utilizaron para
confirmar que la secuencia de los cebado-
res (F 5’-GCCAATGGTAAATTAGTT-3’ y R
5’-CTCCTTAATTGTTTTTAC-3’) para el gen
ureA alineaban correctamente con el genoma
de cepas de H. pylori de esta base de datos. El
control positivo incluyó la NCTC 11637 de
H. pylori, y el control negativo fue agua grado
molecular. Se consideró positivo cuando en al
menos una de las dos muestras se observaba la
banda esperada en el gel de agarosa.
Identificación genotípica de beta-lac-
tamasas: La presencia de beta-lactamasas
se confirmó a partir de la amplificación por
PCR y el corrido electroforético de dos frag-
mentos de las beta-lactamasas TEM y SHV.
Los iniciadores para blaTEM F 5’-ATGGGG-
GATCATGTAACTCG-3, R 5’-GATACGG-
GAGGGCTTACCAT-3’, y para blaSHV
F5’-TTCGTGTCGCCCTTATTCCC-3’ y R
5’-CCCAACTGATCTTCAGCATCT-3’ se dise-
ñaron con el programa OligoanalyzerTM Tool
(Integrated DNA Tecnologies, Iowa, USA).
Mediante Snapgene® y BLAST se comprobó que
los iniciadores reconocen segmentos cortos
6Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 73: e58890, enero-diciembre 2025 (Publicado Jun. 02, 2025)
de las regiones específicas de estos genes [bla-
TEM (NG_050145 y EU726527.1) y blaSHV
(MG653180.1)]. La PCR se llevó a cabo con el
kit OneTaq Quick-Load® 2X Master Mix (New
England Biolabs, Inc.), con 12.5 µl de máster
mix, 2.5 µl de los respectivos iniciadores (2µM),
8 µl de agua grado molecular libre de nucleasas
y 2 µl de ADN para un volumen final de 25
µl. Los parámetros de ciclado para el gen SHV
consistieron en desnaturalización inicial a 94
°C/4 min, amplificación en 25 ciclos (94 °C/30
s, 55 °C/30 s, 68 °C/10 s) y extensión final de
68 °C/10 min. Para el gen TEM consistió en
desnaturalización inicial a 94 °C/4 min, ampli-
ficación en 25 ciclos (94 °C/30 s, 54 °C/30 s, 68
°C/20 s) y extensión final de 68 °C/10 min. Los
amplificados se visualizaron en gel de agarosa al
3 % teñidos con Gel Loading Dye, Purple (6X)
(New England Biolabs® Inc.) en el transilumina-
dor (Molecular Imager Gel DocTM XR system.
BioRad Laboratories, Inc. Hercules, CA, USA).
Como control positivo de TEM y SHV se usó la
cepa de E. coli C3-69 identificada y clasificada
previamente (Rada et al., 2019).
Análisis estadístico: El análisis estadís-
tico se realizó con el software SPSS Statis-
tics versión 24 (IBM, New York, USA) (IBM
Corp, 2016), licenciado por la Universidad de
Antioquia-Colombia. Inicialmente se hizo el
análisis descriptivo por medio de frecuencias
absolutas y relativas para las variables cualitati-
vas y medidas de resumen para las cuantitativas.
Finalmente se aplicó prueba una no paramé-
trica para el análisis bivariado por medio de
la prueba de Chi cuadrado de Pearson (X2),
contemplando un intervalo de confianza de
95 % y un valor de p < 0.05 para considerar la
asociación como estadísticamente significativa.
RESULTADOS
Caracterización de la población: Las
variables sociodemográficas y clínicas de
pacientes positivos y negativos para H. pylori
por identificación molecular, a partir de biop-
sias gástricas se muestran en la Tabla 1. De los
179 pacientes 69.8 % (125 / 179) fueron mujeres
y 30.1 % (54 / 179) hombres. La media de la
edad de la población de estudio fue de 59.6 años
(rango entre 19-87 años). La mayor frecuencia
de H. pylori se presentó en individuos pertene-
cientes al oriente Antioqueño y Apartadó, de
estrato socioeconómico del 1 a 3 y con antece-
dente de H. pylori (Tabla 1).
Frecuencia de H. pylori por PCR: En este
estudio, se incluyeron en total 179 pacientes
Tabla 1
Factores sociodemográficos y clínicos de los pacientes estudiados en Antioquia-Colombia. / Table 1. Sociodemographic and
Clinical Factors of the Studied Patients in Antioquia, Colombia.
Variable
Detección de UreA (Biopsia) Valor
OR IC 95 %
Positivo Negativo Total p
n % n % N Inferior Superior
Pertenencia étnica
Afro-descendiente o indígenac8 100 0 0 8
0.02b
1.69a1.49 1.91
Maestizo 101 59.1 70 40.9 171
Total 109 60.9 70 39.1 179
Grado de escolaridad en años
< 5 10 58.8 7 41.2 17
0.30
1.36 0.43 4.24
6 a 11 64 62.7 38 37.3 102 1.60 0.78 3.30
12 a 14 13 76.5 4 23.5 17 3.10 0.87 11.04
> 15 22 51.2 21 48.8 43 ---
Total 109 60.9 70 39.1 179
7
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Variable
Detección de UreA (Biopsia) Valor
OR IC 95 %
Positivo Negativo Total p
n % n % N Inferior Superior
Ocupación
Desempleados y otrosd48 62.3 29 37.7 77
0.73
1.11 0.60 2.04
Empleados, independientes ó pensionadose 61 59.8 41 40.2 102
Total 109 60.9 70 39.1 179
Región
Oriente, Apartado 59 71.1 24 28.9 83
0.01
2.26 1.21 4.20
Área Metropolitana 50 52.1 46 47.9 96
Total 109 60.9 70 39.1 179
Estratof
1 al 3 76 70.4 32 29.6 108
0.00
2.73 1.46 5.09
4 al 6 33 46.5 38 53.5 71
Total 109 60.9 70 39.1 179
Agua para consumog
Acueducto veredal, rio, quebrada ó agua lluvia 12 70.6 5 29.4 17
0.44b
1.60 0.54 4.78
Acueducto 97 59.9 65 40.1 162
Total 109 60.9 70 39.1 179
Hacinamiento h
Hacinamiento medio 6 100 0 0 6
0.08b
1.68 1.48 1.89
Sin hacinamiento 103 59.5 70 40.5 173
Total 109 60.9 70 39.1 179
Fumador actual i
Sí 6 100 0 0 6
0.08b
1.68 1.48 1.89
No 103 59.5 70 40.5 173
Total 109 60.9 70 39.1 179
Consumo de bebidas alcohólicas j
Sí 9 81.8 2 18.2 11
0.20b
3.06 0.64 1.46
No 100 59.5 68 40.5 168
Total 109 60.9 70 39.1 179
Antecedente de enfermedad gástrica k
Sí 85 69.7 37 30.3 122
0.00
3.15 1.64 6.06
No 24 42.1 33 57.9 57
Total 109 60.9 70 39.1 179
Antecedente de H. pylori l
Sí 52 76.5 16 23.5 68
0.00
3.07 1.57 6.03
No 57 51.4 54 48.6 111
Total 109 60.9 70 39.1 179
Antecedente de tratamiento para H. pylori m
Sí 46 76.7 14 23.3 60
1.00
1.09 0.19 6.04
No 6752258
Total 52 60.9 16 39.1 68
Gastritis n
Sí 66 63.5 38 36.5 104
0.40
1.29 0.70 2.37
No 43 57.3 32 42.7 75
Total 109 60.9 70 39.1 179
8Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 73: e58890, enero-diciembre 2025 (Publicado Jun. 02, 2025)
Variable
Detección de UreA (Biopsia) Valor
OR IC 95 %
Positivo Negativo Total p
n % n % N Inferior Superior
Úlcera gástrica o duodenal n
Sí 13 61.9 8 38.1 21
0.92
1.04 0.41 2.67
No 96 60.8 62 39.2 158
Total 109 60.9 70 39.1 179
Lesiones preneoplásicas del estómago (metaplasia)n
Sí 10 66.7 5 33.3 15
0.63
1.31 0.42 4.01
No 99 60.4 65 39.6 164
Total 109 60.9 70 39.1 179
Antecedente de cáncer de estómago o
Sí 32 62.7 19 37.3 51
0.74
1.11 0.57 2.17
No 77 60.2 51 39.8 128
Total 109 60.9 70 39.1 179
a. No es posible calcular el OR. Se reporta RR. / b. Prueba de Fisher aplicada. Chi cuadrado de Pearson se usó para todos
los demás. / c. Afrodescendiente: Hace referencia a los cruces que hubo en la época de la colonia, y es dominado por
las negritudes. Indígenas: Son los pobladores originarios de América y sus descendientes que mantienen su cultura y se
reconocen como tales. / d. Desempleados y otros: se encuentra: ama de casa, estudiante y desempleado. / e. Empleado:
trabajadores que tienen contratos de trabajo implícitos o explícitos (orales o escritos) por los que reciben una remuneración
básica que no depende directamente de los ingresos de la unidad para la que trabajan. Independiente: persona que trabaja por
cuenta propia sin estar vinculada por un contrato de trabajo y realiza por sí mismo los pagos al sistema de seguridad social.
Pensionado: persona que disfruta un retiro remunerado por haber terminado su vida laboral. / f. Estrato socioeconómico:
Clases o grupos en que se divide la población en Colombia de acuerdo con el poder adquisitivo y nivel socioeconómico. /
g. Acueducto: agua de una red municipal y potable (apta para el consumo humano). Acueducto veredal: agua de una red
de tuberías de nivel local, pero que no ha pasado por un proceso de potabilización. Agua lluvia: agua captada por medio
de recipientes que la consiguen cuando llueve y esta no pasa por un proceso de potabilización previa. Río o quebrada:
agua de una fuente natural cercana y que esta no pase por un proceso de desinfección o potabilización previa. / h. Sin
hacinamiento: entre 0 y 2 personas por habitación y hacinamiento medio: 3 personas por habitación. / i. Si el paciente
fumó durante la última semana al menos un cigarrillo. / j. Se define como que consume bebidas alcohólicas si al menos una
vez en el último mes consumió una bebida con alcohol. / k. Antecedentes patológicos en cuanto a enfermedades gástricas
que algún médico le haya diagnosticado al participante. / l. Antecedentes patológicos del participante en cuanto a si tiene
conocimiento de haber sufrido infección por H. pylori. / m. Si el paciente recibió o no tratamiento para la infección por
H. pylori. / n. Si el paciente tiene alguno de los diagnósticos: gastritis, úlcera gástrica o duodenal, o metaplasia intestinal
o. Antecedentes patológicos de la familia del participante en cuanto a si alguien ha sido diagnosticado con cáncer de
estómago. / Fuente y elaboración propia, pacientes recolectados entre los años 2020-2022. / a. It is not possible to calculate
the OR. RR is reported. / b. Fisher’s test applied. Pearson’s Chi-square test was used for all others. / c. Afro-descendant: Refers
to the crossbreeding that occurred during the colonial era, predominantly characterized by Black populations. Indigenous:
Refers to the original inhabitants of the Americas and their descendants who maintain their culture and identify as such. / d.
Unemployed and others: Includes housewives, students, and unemployed individuals. / e. Employed: Workers with implicit
or explicit employment contracts (oral or written) who receive a basic salary that does not directly depend on the income of
the unit for which they work. Self-employed: Individuals who work independently without a formal employment contract
and handle their social security payments by themselves. Retired: Individuals who receive a pension after completing their
working life. / f. Socioeconomic stratum: Classes or groups into which the population in Colombia is divided according
to purchasing power and socioeconomic level. / g. Aqueduct: Water from a municipal network that is potable (suitable
for human consumption). Rural aqueduct: Water from a local pipe network that has not undergone a purification process.
Rainwater: Water collected through containers when it rains and has not undergone prior purification. River or stream: Water
from a natural nearby source that has not undergone a disinfection or purification process. / h. No overcrowding: Between
0 and 2 people per room; moderate overcrowding: 3 people per room. / i. If the patient smoked at least one cigarette in the
last week. / j. Alcohol consumption is defined as having consumed an alcoholic beverage at least once in the last month. /
k. Gastric disease history: Refers to gastric conditions diagnosed to the participant by a physician. / l. H. pylori infection
history: Refers to the participant’s knowledge of having been infected with H. pylori. / m. If the patient has received treatment
for H. pylori infection. / n. If the patient has any of the following diagnoses: gastritis, gastric or duodenal ulcer, or intestinal
metaplasia. / o. Family history of stomach cancer: Refers to whether any family member has been diagnosed with stomach
cancer. / Source and own elaboration, patients collected between the years 2020-2022.
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 73: e58890, enero-diciembre 2025 (Publicado Jun. 02, 2025)
(con una muestra de antro y otra de cuerpo
para un total de 358 biopsias), de los cuales 96
eran provenientes del AMVA y 83 del Oriente
Antioqueño y Apartadó (Fig. 2A). La frecuencia
encontrada de H. pylori por PCR fue de 60.8 %
(109 / 179); de estos el 39.1 % (70 / 179) presen-
tó las dos muestras positivas (antro y cuerpo)
(Fig. 2B). En cuanto a la frecuencia hallada por
Fig. 2. A. Porcentaje de pacientes positivos para el gen ureA distribuidos por subregiones, Oriente tuvo el mayor número de
muestras positivas (n = 46). B. Porcentaje positivos para el gen ureA distribuido por paciente, la mayoría de ellos presentaron
las dos muestras positivas (n = 70). C. Porcentaje positivos para el gen ureA distribuido por muestra, las muestras de antro
fue las que dieron más alto (n = 91). / Fig. 2. A. Percentage of patients positive for the ureA gene distributed by subregions;
the Oriente region had the highest number of positive samples (n = 46). B. Percentage of patients positive for the ureA gene,
with most of them presenting two positive samples (n = 70). C. Percentage of positive samples for the ureA gene, with antral
samples showing the highest positivity rate (n = 91).
10 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 73: e58890, enero-diciembre 2025 (Publicado Jun. 02, 2025)
sitio anatómico, el 50.8 % de las biopsias positi-
vas (91 / 358) eran de antro y 49.1 % (88 / 358)
de cuerpo (Fig. 2C, Fig. 3A).
De las 42 muestras que presentaron un
cultivo positivo, 40 fueron también positivas
en la prueba molecular (PCR), mientras que
dos resultaron negativas en la PCR. Esto indi-
ca alta concordancia entre ambos métodos,
aunque con una ligera discrepancia en dos
muestras (4.76 % de los cultivos positivos). La
PCR detectó 69 casos adicionales que no fue-
ron identificados por el cultivo, lo que resalta
su mayor capacidad diagnóstica. La sensibi-
lidad del cultivo con respecto a la PCR es del
36.7 % (40 / 109), mostrando la superioridad de
la prueba molecular. La especificidad del culti-
vo es del 97.1 % (68 / 70), pues detectó correc-
tamente 68 de las 70 muestras negativas en la
PCR. El cultivo muestra alta especificidad, pero
limitada sensibilidad comparado con la PCR
(Tabla 2). Al correlacionar los resultados positi-
vos por PCR para H. pylori con aspectos socio-
demográficos se encontró mayor frecuencia de
la infección en los estratos socioeconómicos 1
al 3 y asociación estadísticamente significativa
(p = 0.00). Al igual que la pertenencia étnica (p
= 0.02) y antecedente de enfermedad gástrica
(p = 0.00).
Detección geno-fenotípica de beta-lac-
tamasas: La prueba de nitrocefin que detecta
la producción de beta-lactamasas fue negativa
en todos los 84 aislados de H. pylori procesa-
dos. La detección de beta-lactamasas a partir
de biopsia arrojó dos pacientes con resultados
positivos para el gen TEM (432 antro y cuerpo
y 434 antro) (Fig. 3B). En los 84 aislamientos
se evaluó la presencia de los genes TEM y SHV,
aunque en ninguno se observó amplificación
por PCR (Fig. 3C, Fig. 3D). En los pacientes 432
(antro y cuerpo) y 434 (antro) se encontró la
amplificación de TEM en las biopsias, mientras
que, al hacerlo desde el aislamiento no hubo
amplificación del gen TEM.
DISCUSIÓN
De este estudio, la frecuencia de infección
por H. pylori determinada por PCR fue de
60.8 %. No obstante, una revisión sistemáti-
ca muestra una prevalencia del 83.1 % para
Colombia por test de aliento con C13 (Zamani
et al., 2018). Cabe aclarar que los valores de
prevalencia de la infección varían en fun-
ción de la prueba de diagnóstico empleada y
número de muestras procesadas; aun así, la
frecuencia encontrada en el presente estudio es
alta (> 50 %). Por otra parte, para Colombia se
reportaron datos de prevalencia por histopato-
logía de 69.1 %, mientras que en Medellín fue
del 65 %, similar a la frecuencia del presente
estudio (Bravo et al., 2003).
En Medellín para 2019, encontraron H.
pylori en 36.1 % de las muestras analizadas por
PCR (Roldán et al., 2019), de esta manera la
frecuencia fue mayor (52.1 %) en el presente
estudio para esta misma zona. Aunque la fre-
cuencia en AMVA fue menor comparada con el
Tabla 2
Comparación de los resultados obtenidos de amplificación del gen UreA de biopsias gástricas frente al cultivo. / Table 2.
Comparison of the results obtained from the amplification of the UreA gene from gastric biopsies versus culture.
Positivo PCR de UreA Total
Negativo
Cultivo Sí 40 2 42
No 69 68 137
Total 109 70 179
Sensibilidad: 36.7 %
Especificidad: 97.1 %
Valor Predictivo Positivo (VPP): 95.2 %
Valor Predictivo Negativo (VPN): 49.6 %
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Fig. 3. Amplificación por PCR de los genes ureA, TEM y SHV a partir de biopsias de antro y cuerpo, en gel de agarosa al 3 %.
A. Amplificación de gen ureA, amplicón de 411 pb en los carriles 2 al 17, pacientes positivos 550, 552 y 555, muestra de antro
de 551 y 554, control positivo H. pylori NCTC 11637 (carril 20). B. Amplificación del gen TEM, se observa amplicón de 312
pb en los carriles 3 y 4 (antro y cuerpo de la muestra 432) y carril 7 (antro de la muestra 434), E. coli positiva para TEM (carril
12). C. Amplificación del gen TEM, E. coli positiva para TEM (carril 19), control negativo agua grado molecular (carril 17).
D. Amplificación del gen SHV, E. coli positiva para SHV (carril 19), control negativo agua grado molecular (carril 17). / Fig.
3. PCR Amplification of ureA, TEM, and SHV Genes from Antral and Body Biopsies on 3 % Agarose Gel. A. Amplification
of the ureA gene, with a 411 bp amplicon observed in lanes 2 to 17. Positive patients include 550, 552, and 555, with antral
samples from 551 and 554. Positive control: H. pylori NCTC 11637 (lane 20). B. Amplification of the TEM gene, with a 312
bp amplicon observed in lanes 3 and 4 (antrum and body of sample 432) and lane 7 (antrum of sample 434). E. coli positive
for TEM is in lane 12. C. Amplification of the TEM gene, with E. coli positive for TEM in lane 19, and molecular grade water
as the negative control (lane 17). D. Amplification of the SHV gene, with E. coli positive for SHV in lane 19, and molecular
grade water as the negative control (lane 17).
12 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 73: e58890, enero-diciembre 2025 (Publicado Jun. 02, 2025)
Oriente Antioqueño (73 %) y Apartadó (65 %),
estas diferencias se asocian posiblemente a la
calidad de vida en las diferentes subregiones
(Cámara de Comercio de Medellín para Antio-
quia, 2021). Según el Plan Nacional de Salud
Rural, determinantes sociales como falta de
oferta en servicios de salud articulada y acceso
a agua potable contribuyen considerablemente
a las inequidades existentes entre el AMVA y
Urabá (Ministerio de Salud y Protección Social,
2018). El índice de condiciones de vida (ICV)
en Antioquia para 2021 refleja que el Oriente es
la subregión con mejor ICV (70.3) comparado
con AMVA (65.7), y Urabá (56.7) (Gobernación
de Antioquia, 2022). Lo anterior se relaciona
posiblemente con la mayor frecuencia de infec-
ción por H. pylori en la subregión de Urabá.
Al correlacionar los resultados positivos
para infección por H. pylori con aspectos socio-
demográficos se encontró mayor frecuencia
de la infección en los estratos socioeconómi-
cos de vivienda bajos (1 al 3) con asociación
estadísticamente significativa (p = 0.00). Estos
resultados son similares a los encontrados por
otros autores como en Japón que afirman que
individuos de clases sociales más bajas tienen
mayores índices de infección, debido a sus hábi-
tos de higiene y a su estilo de vida (Elshair et al.,
2022). Así como lo hallado en Irán que también
asoció la pobreza con mayor riesgo de infección
con H. pylori (Zandian et al., 2023).
La resistencia a antibióticos es uno de los
principales factores que dificulta la erradicación
de H. pylori, considerando además la presencia
de cepas multirresistentes (Atehortua-Rendon
et al., 2020; Lin et al., 2023). La amoxicilina se
utiliza para la erradicación de H. pylori como
parte de varias terapias como la triple, dual de
alta dosis, secuencial, híbrida, régimen cuádru-
ple concomitante, y algunos tratamientos con
vonoprazán (Valladales-Restrepo et al., 2022).
Este betalactámico registra porcentajes bajos
de resistencia comparado con otros antibió-
ticos; sin embargo, la pérdida de sensibilidad
a este dificulta la erradicación de la infección
(Boyanova et al., 2022; Camargo et al., 2014).
Sobre todo, en países con venta de amoxicilina
sin prescripción.
Actualmente, se desconoce el patrón de
resistencia a amoxicilina en varias regiones
de Colombia y del mundo. Los porcentajes de
resistencia a este antibiótico muestran dife-
rencias según localización geográfica. En un
estudio en Bulgaria aumentó significativamente
la resistencia del 4.2 % en 2007-2014 al 8.9 %
en 2015-2021 (Boyanova et al., 2022), mientras
que en Nanjing (China) fue del 0.76 % (Jiang et
al., 2022). En cuanto a América, una revisión
sistemática del 2022 en Estados Unidos mos-
tró resistencia del 2.6 % (Ho et al., 2022). Por
otra parte, los estudios realizados en Colombia
mostraron resistencia en Pereira y Manizales
de 0 % (Bedoya-Gómez et al., 2020), en Bogotá
de 3.8 % (2010) (Trespalacios et al., 2010), en
Tumaco 20.5 % (2012) (Figueroa et al., 2012) y
22.8 % (2018) (Matta et al., 2018) y finalmente
en Túquerres 4 % (2013) (Bustamante-Rengifo
et al., 2013) y 5.4 % (2018 y 2023) (Matta et
al., 2018; Matta et al., 2023). Esta última cifra
convierte a Colombia en el segundo país del
continente con la cifra más alta de resistencia
a amoxicilina en cepas de H. pylori (Camargo
et al., 2014).
La resistencia de alto nivel a amoxicilina
en otras bacterias se presenta por la producción
de beta-lactamasas, en este caso relacionada a
TEM y SHV de la clasificación A de Ambler.
Estas beta-lactamasas se localizan en plásmidos
facilitando la transferencia génica, posiblemen-
te, entre géneros y especies diferentes (Pitout,
2010). La frecuencia y distribución de estas
enzimas ha aumentado desde su aparición
en enterobacterias, con reportes de aislamien-
tos productores de beta-lactamasas que llegan
hasta 55 % en China y 79 % en India (Pitout,
2010). En Colombia presentan alta frecuencia,
extensión y diversidad, presentándose en casi
todos los departamentos (Rada et al., 2019).
Los resultados obtenidos en el laboratorio
no confirmaron la presencia de TEM o SHV en
los aislamientos de H. pylori, ya que la prueba
de nitrocefin y la amplificación del gen blaTEM
fueron negativos, aunque si hubo tres resulta-
dos positivos para TEM al amplificar directa-
mente de las biopsias gástricas (pacientes 432
y 434). Por esto no se puede afirmar que los
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aislamientos de H. pylori obtenidos presenten
estas enzimas, sino que posiblemente haya pre-
sencia en mucosa gástrica de otras bacterias que
expresen el gen blaTEM, como las enterobacte-
rias, las cuales han sido reportadas en mucosa
gástrica (Rajilic-Stojanovic et al., 2020). La pre-
sencia de genes de resistencia en un microor-
ganismo está relacionada con la capacidad
bacteriana de transferirlos de manera horizon-
tal a otras bacterias, confiriéndole disminución
en la sensibilidad al antibiótico. En H. pylori se
comprobó la existencia de plásmidos (Baltrus et
al., 2009), lo que abre la posibilidad de transfe-
rencia horizontal de genes en H. pylori.
La verificación de la resistencia por méto-
dos fenotípicos que permita la identificación
de microorganismos productores de beta-lac-
tamasas es importante (Pitout, 2010), e investi-
gaciones previas muestran la aplicación de estos
ensayos en aislamientos de H. pylori (Palamides
et al., 2020; Tseng et al., 2009). Sin embargo, los
resultados negativos de las pruebas de nitroce-
fin del presente estudio y otro previo en África
plantean la baja frecuencia de beta-lactamasas
en H. pylori (Palamides et al., 2020). Aunque
no dejan de ser importante la ejecución de las
técnicas moleculares para la determinación
genotípica de la presencia de la infección por
amplificación del gen UreA. Así como la detec-
ción de resistencia para amoxicilina en H. pylori
por evaluación de la presencia de mutaciones
en el gen PBP1 (Atehortua-Rendon et al., 2020),
ya que posiblemente la frecuencia de genes que
codifican para beta-lactamasas o bombas de
eflujo sean bajos o nulos en esta bacteria (Pala-
mides et al., 2020; Tseng et al., 2009).
El presente estudio inició en el año 2019 y
culminó en el 2021. En marzo del 2020 inició
la pandemia de COVID-19 limitando el desa-
rrollo de la investigación en las instituciones
de salud debido a las restricciones de ingreso
y acceso de los pacientes a los procedimientos
endoscópicos, según las disposiciones decreta-
das por el gobierno nacional, como consecuen-
cia de lo anterior el número de pacientes por
otras causas diferentes al COVID-19 se redujo
significativamente, fenómeno que también se
dio en otras regiones del mundo (Lantinga
et al., 2021). Además, no se descarta que las
medidas de bioseguridad implementadas de
manera generalizada impactaran en las cifras
de frecuencia de la infección de la bacteria,
considerando que H. pylori se propaga por vía
oral-oral y fecal-oral (Katelaris et al., 2023).
Finalmente, otra de las limitaciones del estudio,
es no tener los datos de resistencia fenotípica a
amoxicilina, por lo cual no es posible determi-
nar la concentración mínima inhibitoria a este
antibiótico en los aislamientos.
Esta es la primera investigación de Lati-
noamérica que incluye la búsqueda fenotípica
y genotípica de beta-lactamasas en H. pylori y
el segundo en el mundo (Tseng et al., 2009),
con lo que se pretende validar lo encontrado
por otros autores y resaltar que los mecanismos
de resistencia en H. pylori pueden variar en
diferentes regiones del mundo. Además, que
el monitoreo de la resistencia a amoxicilina es
importante, especialmente por la aparición de
cepas multirresistentes en Colombia (Figueroa
et al., 2012) y el mundo (Choi et al., 2019). Este
estudio a diferencia de otros del departamento
incluye dos poblaciones diferentes al AMVA.
Incluyendo muestras de tres subregiones con
más de 200 000 habitantes reflejando la hete-
rogeneidad en las características geográficas,
culturales, ambientales y socioeconómicas del
departamento de Antioquia. La frecuencia de
infección por H. pylori en Antioquia por las
pruebas genotípicas es mayor comparada con
el cultivo, además presenta similitud con cifras
registradas de otras regiones del país (Salazar
et al., 2023). Lo que muestra la utilidad de los
métodos genotípicos y la detección a partir de
las biopsias del gen ureA en el departamento de
Antioquia y en Colombia.
Declaración de ética: Los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
su autoría; que no hay conflicto de interés de
ningún tipo; y que han cumplido con todos
los requisitos y procedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
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legal firmado se encuentra en los archivos de
la revista.
AGRADECIMIENTOS
Este estudio fue financiado por Ministerio
de Ciencias, tecnología e innovación (Min-
ciencias) proyecto 111577757202 con número
de contrato 644-2018, de convocatoria para
proyectos de ciencia, tecnología e innovación
en salud 2017. A todos los pacientes que deci-
dieron participar en el estudio, igualmente al
personal de las entidades donde se tomaron las
muestras y las entidades participantes.
REFERENCIAS
Ansari, S., & Yamaoka, Y. (2022). Helicobacter pylori
infection, its laboratory diagnosis, and antimicrobial
resistance: A perspective of clinical relevance. Clinical
Microbiology Reviews, 35(3), e0025821. https://doi.
org/10.1128/cmr.00258-21
Atehortua-Rendon, J. D., Martínez, A., & Pérez-Cala, T.
(2020). Descripción de la resistencia de Helicobacter
pylori a seis antibióticos de uso frecuente en colom-
bia. Revista Colombiana de Gastroenterología, 35(3),
351–361. https://doi.org/10.22516/25007440.493
Baltrus, D. A., Amieva, M. R., Covacci, A., Lowe, T. M.,
Merrel, D. S., Ottemann, K. M., Stein, M., Sala-
ma, N. R., & Guillemin, K. (2009). The complete
genome sequence of Helicobacter pylori strain G27.
Journal of Bacteriology, 191(1), 447–448. https://doi.
org/10.1128/jb.01416-08
Bedoya-Gómez, I. J., Alvarez-Aldana, A., Moncayo-Ortiz,
J. I., Guaca-González, Y. M., Santacruz-Ibarra, J. J.,
Arturo-Arias, B. L., Castañeda-Chávez, L. J., Leon
Rodriguez, D. A., & Beltrán-Angarita, L. (2020). Sur-
veillance of the antimicrobial resistance rates of Heli-
cobacter pylori ten years later in the Western Central
Region, Colombia. Digestive Diseases, 38(3), 196–203.
Boyanova, L., Kandilarov, N., Hadzhiyski, P., Gergova,
R., Gergova, G., & Markoska, R. (2022). Increase in
amoxicillin resistance in Helicobacter pylori from Bul-
garian patients over 15 years. Diagnostic microbiology
and infectious disease, 104(1), 115746.
Bravo, L. E., Cortés, A., Carrascal, E., Jaramillo, R., García,
L. S., Bravo, P. E., Baldes, A., & Bravo, P. A. (2003).
Helicobacter pylori: Patología y prevalencia en biop-
sias gástricas en Colombia. Colombia Médica, 34(3),
124–131.
Bustamante-Rengifo, J. A., Matta, A. J., Pazos, A. J., &
Bravo L. E. (2013). In vitro effect of amoxicillin and
clarithromycin on the 3’ Region of CagA gene in
Helicobacter pylori isolates. World Journal of Gastroen-
terology, 19(36), 6044–6054.
Cámara de Comercio de Medellín para Antioquia. (2021).
Perfiles socioeconómicos de las subregiones de Antio-
quia 2021 [Informe técnico]. Anuario estadístico de
Antioquia.
Camargo, M. C., García, A., Riquelme, A., Otero, W.,
Camargo, C. A., Hernandez-García, T., Candia, R.,
Bruce, M. G., & Rabkin, C. S. (2014). The problem of
Helicobacter pylori resistance to antibiotics: A syste-
matic review in Latin America. American Journal of
Gastroenterology, 109(4), 485–495.
Chahuán, J., Pizarro, M., Días, L. A., Villalón, A., & Riquel-
me, A. (2020). Métodos de diagnóstico para la detec-
ción de la infección por Helicobacter pylori. Revista
Gastroenterología Latinoamericana, 31(2), 98–106.
https://doi.org/10.46613/gastrolat202002-08
Choi, Y. I., Jeong, S. H., Chung, J. W., Park, D. K., Kim, K.
O., Kwon, K. A., Kim, Y. J., So, S., Lee, J. H., Jeong, J.
Y., & Lee, S. M. (2019). Rifabutin and furazolidone
could be the candidates of the rescue regimen for
antibiotic-resistant H. pylori in Korea. Canadian Jour-
nal of Infectious Diseases and Medical Microbiology,
2019, 9351801. https://doi.org/10.1155/2019/9351801
Edaptative Technologies LLC. (2022). M100 Performance
standards for antimicrobial susceptibility testing (32nd
ed.) [Base de datos]. CLSI. http://em100.edaptive-
docs.net/dashboard.aspx
Elshair, M., Ugai, T., Oze, I., Kasugai, Y., Koyanagi, Y. N.,
Hara, K., Ito, H., & Matsuo, K. (2022). Impact of
socioeconomic status and sibling number on the
prevalence of Helicobacter pylori infection: A cross-
sectional study in a Japanese population. Nagoya
Journal of Medical Science, 84(2), 374–387.
Figueroa, M., Cortés, A., Pazos, A., & Bravo, L. E. (2012).
Sensibilidad in vitro a amoxicilina y claritromicina de
Helicobacter pylori obtenido de biopsias gástricas de
pacientes en zona de bajo riesgo para cáncer gástrico.
Biomédica, 32, 32–42. https://doi.org/10.7705/biome-
dica.v32i1.454
Gobernación de Antioquia. (2022). Encuesta calidad de
vida 2021 [Informe técnico]. Antioquia Datos. https://
antioquia.gov.co/indice-de-calidad-de-vida-icv-vf
Ho, J. J. C., Navarro, M., Sawyer, K., Elfanagely, Y., & Moss,
S. F. (2022). Helicobacter pylori antibiotic resistance in
the United States between 2011 and 2021: A systema-
tic review and meta-analysis. The American Journal of
Gastroenterology, 117(8), 1221–1230.
IBM Corp. (2016). IBM SPSS Statistics for Windows (Ver-
sion 24.0) [Software]. IBM Corp, Armonk, United
States of America. https://www.ibm.com/products/
spss-statistics
15
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 73: e58890, enero-diciembre 2025 (Publicado Jun. 02, 2025)
International Agency for Research on Cancer. (1994).
Schistosomes, Liver Flukes and Helicobacter pylori (1a
ed.). IARCPress.
Jiang, Z., Qian, X., Wang, Z., Dong, Y., Pan, Y., Zhang, Z.,
& Wang, S. (2022). Antibiotic resistance of Helicobac-
ter pylori isolated from patients in Nanjing, China:
A cross-section study from 2018 to 2021. Frontiers
in Cellular and Infection Microbiology, 12, 970630.
https://doi.org/10.3389/fcimb.2022.970630
Katelaris, P., Hunt, R., Bazzoli, F., Cohen, H., Fock, K. M.,
Gemilyan, M., Malfertheiner, P., Mégraud, F., Piscoya,
A., Quach, D., Vakil, N., Vaz Coelho, L. G., LeMair,
A., & Melberg, J. (2023). Helicobacter pylori world gas-
troenterology organization global guideline. Journal
of Clinical Gastroenterology, 57(2), 111–126. https://
doi.org/10.1097/MCG.0000000000001719
Kouitcheu, L., Eyoum, B., Tepap, C., Tali, L., & Leundji,
H. (2019). Broad spectrum resistance in Helicobacter
pylori isolated from gastric biopsies of patients with
dyspepsia in cameroon and efflux-mediated mul-
tiresistance detection in MDR isolates. BMC Infec-
tious Diseases, 19(1), 880. https://doi.org/10.1186/
s12879-019-4536-8
Lantinga, M. A., Theunissen, F., Ter-Borg, P. C. J., Bruno,
M. J., Ouwendijk, R. J. T., & Siersema, P. D.(2021).
Impact of the COVID-19 pandemic on gastrointes-
tinal endoscopy in the Netherlands: Analysis of a
prospective endoscopy database. Endoscopy, 53(02),
166–170. https://doi.org/10.1055/a-1272-3788
Lin, Y., Shao, Y., Yan, J., & Ye, G. (2023). Antibiotic resis-
tance in Helicobacter pylori: From potential biomo-
lecular mechanisms to clinical practice. Journal of
Clinical Laboratory Analysis, 37(7), e24885. https://
doi.org/10.1002/jcla.24885
Matta A. J., Zambrano D. C., & Pazos A. J. (2018). Punctual
mutations in 23S RRNA gene of clarithromycin-resis-
tant Helicobacter pylori in Colombian populations.
World Journal of Gastroenterology, 24(14), 1531–1539.
https://doi.org/10.3748/wjg.v24.i14.1531
Matta, A. J., Zambrano D. C., Martínez Y. C., & Fernández.,
F.F. (2023). Mutaciones puntuales en el dominio
transglicosilasa del gen pbp1a en aislados de Heli-
cobacter pylori resistentes a amoxicilina. Revista de
Gastroenterología de México, 88(2), 100–106. https://
doi.org/10.1016/j.rgmx.2021.05.0080
Milenioscuro. (s.f.). Mapa de Antioquia con regiones repre-
sentativas. [Imagen]. Licencia Creative Commons
CC BY-SA 4.0. https://creativecommons.org/licenses/
by-sa/4.0
Ministerio de Salud y Protección Social. (2018). Plan nacio-
nal de salud rural. Ministerio de Salud y Protección
Social. https://www.minsalud.gov.co/sites/rid/Lists/
BibliotecaDigital/RIDE/DE/PES/msps-plan-nacio-
nal-salud-rural-2018.pdf
Organización Mundial de la Salud. (2017). La OMS publi-
ca la lista de las bacterias para las que se necesi-
tan urgentemente nuevos antibióticos [Comunicado
de prensa]. http://www.who.int/mediacentre/news/
releases/2017/bacteria-antibiotics-needed/es/
Palamides, P., Jolaiya, T., Idowu, A., Loell, E., Onyekwere,
C., Ugiagbe, R., Agbo, I., Lesi, O., Ndububa, D., Ade-
kanle, O., Carranza, M., Ally, R., Njom, H., Adeleye,
I. A., Harrison, U., Clarke, A., Fischer, W., Smith, S.,
& Haas, R. (2020). Helicobacter pylori patient isolates
from South Africa and Nigeria differ in virulence fac-
tor pathogenicity profile and associated gastric disea-
se outcome. Scientific Reports, 10(1), 11409. https://
doi.org/10.1038/s41598-020-66128-0
Patel, S. (2023). Agar dilution MIC test for aerobic bac-
teria. En A. L. Leber & C. D. Burnham (Eds.), Cli-
nical microbiology procedures handbook (5a ed., pp.
903–928). American Society for Microbiology Press.
Pitout, J. (2010). Infections with extended-spectrum
β-Lactamase-producing Enterobacteriaceae. Drugs,
70(3), 313–333.
Rada, A. M., Hernández-Gómez, C., Restrepo, E., & Ville-
gas, M. V. (2019). Distribución y caracterización
molecular de Betalactamasas en bacterias Gram
negativas en Colombia, 2001-2016. Biomédica, 39,
199–220.
Rajilic-Stojanovic, M., Figueiredo, C., Smet, A., Hansen, R.,
Kupcinskas, J., Rokkas, T., Andersen, L., Machado, J.
C., Ianiro, G., Gasbarrini, A., Leja, M., Gisbert, J., &
Hold, G. L. (2020). Systematic review: Gastric micro-
biota in health and disease. Alimentary Pharmacology
& Therapeutics, 51, 582–602. https://doi.org/10.1111/
apt.15650
Roldán, I. J., Castaño, R., & Navas, M. C. (2019). Mutaciones
del gen ARN ribosómico 23S de Helicobacter pylori
asociadas con resistencia a claritromicina en pacientes
atendidos en una unidad de endoscopia de Medellín,
Colombia. Biomédica, 39(Supplement 2), 117–129.
https://doi.org/10.7705/biomedica.v39i4.4377
Salazar, B, Gómez-Villegas, S. I., Vélez, D. E., Ramírez, V.,
Pérez, T, & Martínez, A. (2023). Frequency of Helico-
bacter pylori infection in patients requiring GI endos-
copy in seven units in three Antioquia subregions.
Revista Colombiana de Gastroenterología, 38(3), 290–
302. https://doi.org/10.22516/25007440.983
Salazar, B. E., Pérez-Cala, T., Gomez-Villegas, S. I., Cardo-
na-Zapata, L., Pazos-Bastidas, S., Cardona-Estepa, A.,
Vélez-Gómez, D. E., Justinico-Castro, J. A., Bernal-
Cobo, A., Dávila-Giraldo, H. A., Benítez-Guerra, J. C.,
Valencia-Cárdenas, J. T., Ospina, E. J., Castaño-Llano,
R., Bravo, M. M., Cataño-Correa, J. C., Zabaleta,
J., Trespalacios-Rangel, A. A., Cock-Botero, A. M.,
… Martínez, A. (2022). The OLGA-OLGIM sta-
ging and the interobserver agreement for gastritis
and preneoplastic lesion screening: A cross-sectional
16 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 73: e58890, enero-diciembre 2025 (Publicado Jun. 02, 2025)
study. Virchows Archiv, 480(4), 759–769. https://doi.
org/10.1007/s00428-022-03286-8
Savoldi, A., Carrara, E., Graham, D. Y., Conti, M., & Tac-
conelli, E. (2018). Prevalence of antibiotic resistance
in Helicobacter pylori: A systematic review and meta-
analysis in World Health Organization regions. Gas-
troenterology, 155(5), 1372–1382.
Trespalacios, A., Otero, W., & Mercado, M. (2010). Resis-
tencia de Helicobacter pylori a metronidazol, clari-
tromicina y amoxicilina en pacientes colombianos.
Revista Colombiana Gastroenterología, 25, 31–38.
Tseng, Y. S., Wu, D. C., Chang, C. Y., Kuo, C. H., Yang, Y.
C., Jan, C. M., Su, Y. C., Kuo, F. C., & Chang, L. L.
(2009). Amoxicillin resistance with Beta-Lactamase
production in Helicobacter pylori. European Journal of
Clinical Investigation, 39(9), 807–812.
Valladales-Restrepo, L. F., Correa-Sánchez Y., Aristizá-
bal-Carmona, B. S., & Machado-Alba, J. E. (2022).
Treatment regimens used in the management of
Helicobacter pylori in Colombia. The Brazilian Jour-
nal of Infectious Diseases, 26(1), 102331. https://doi.
org/10.1016/j.bjid.2022.102331
Zamani, M., Ebrahimtabar, F., Zamani, V., Miller, W. H.,
Alizadeh-Navaei, R., Shokri-Shirvani, J., & Derakhs-
han, M. H. (2018). Systematic review with meta-
analysis: The worldwide prevalence of Helicobacter
pylori infection. Alimentary Pharmacology & The-
rapeutics, 47(7), 868–876. https://doi.org/10.1111/
apt.14618.
Zandian, H., Zahirian, T., Pourfarzi, F., Malekzadeh, R.,
Rezaei, S., & Ghorbani, S. (2023). Gastric troubles
in Iran: The role of social and economic factors in
Helicobacter pylori infection. Health Promotion Pers-
pectives, 13(2), 120–128.
