Agronomía Mesoamericana

Artículo científico

Volumen 33(2): Artículo 46407, 2022

e-ISSN 2215-3608, doi:10.15517/am.v33i2.46407

https://revistas.ucr.ac.cr/index.php/agromeso/index

Identificación molecular de microorganismos en cultivos agrícolas, ornamentales y forestales en Costa Rica, 2009-2018. Parte 11

Molecular identification of microorganisms in agricultural, ornamental and forest crops in Costa Rica, 2009-2018. Part 1

Mónica Blanco-Meneses2

1 Recepción: 19 de julio, 2021. Aceptación: 18 de noviembre, 2021. Este trabajo formó parte de los datos generados a partir del proyecto inscrito en Vicerrectoría de Acción Social ED2811, Universidad de Costa Rica.

2 Universidad de Costa Rica, Facultad de Ciencias Agroalimentarias, Centro de Investigaciones en Protección de Cultivos, San José, Costa Rica. monica.blancomeneses@ucr.ac.cr (https://www.orcid.org/0000-0003-2642-3899).

Resumen

Introducción. El Laboratorio de Técnicas Moleculares aplicadas a la Fitoprotección (LTM), Centro de Investigación en Protección de Cultivos, Universidad de Costa Rica; recibe cultivos agrícolas, ornamentales y forestales para la identificación de microorganismos por medio de técnicas moleculares. Objetivo. Identificar con técnicas moleculares hongos, oomicetes y protozoa patogénicos y no patogénicos en cultivos agrícolas, ornamentales y forestales de Costa Rica. Materiales y métodos. Entre los años 2009 y 2018, se recibieron partes de plantas (raíz, tallo, hojas, frutos) y otros materiales como agua, sustrato y suelo, de los cuales se obtuvieron 805 aislamientos para identificación de microorganimos por mediante técnicas de extracción de ADN, PCR en tiempo final y en tiempo real y secuenciación mediante marcadores moleculares. Resultados. La secuenciación permitió la identificación de un total de 154 especies de hongos, 6 oomicetos y 1 protozoa. Dentro de los hongos identificados predominaron géneros como Fusarium con catorce especies diferentes, seguidos de Colletotrichum y Aspergillus con once especies identificadas para cada uno. En los oomicetes, prevalecieron especies del género Phytophthora y dentro de los protozoa el género Plasmodiophora. Además, las referencias científicas que respaldan la presencia de los microorganismos identificados en un cultivo en particular, han sido incluidas dentro de la información. Conclusión. Fue posible identificar mediante técnicas moleculares especies de hongos, oomicetos y protozoa patogénicos y no patogénicos aislados de diferentes cultivos agrícolas, ornamentales y forestales en Costa Rica.

Palabras clave: hongos, oomicetos, protozoa.

Abstract

Introduction. The Laboratory of Molecular Techniques applied to Phytoprotection (LTM), Crop Protection Research Center, Universidad de Costa Rica; receives agricultural, ornamental, and forest crops for the identification of microorganisms using molecular techniques. Objective. To identify pathogenic and non-pathogenic fungi, oomycetes, and protozoa in agricultural, ornamental, and forest crops in Costa Rica by molecular methods. Materials and methods. Between 2009 and 2018, plant parts (root, stem, leaves, fruits) and other materials such as water, substrate, and soil were received. A total of 805 isolates were obtained for identification of microorganisms by DNA extraction techniques, end-time and real-time PCR and sequencing using molecular markers. Results. The sequencing allowed the identification of a total of 154 species of fungi, 6 oomycetes, and 1 protozoa. Among the fungi identified, genera such as Fusarium predominated with fourteen different species, followed by Colletotrichum and Aspergillus with eleven species identified for each one. In the oomycetes, species of the genus Phytophthora prevailed, and within the protozoa the genus Plasmodiophora. In addition, the scientific references supporting the presence of the microorganisms identified in each particular crop have been included in the information. Conclusion. It was possible to identify by molecular techniques pathogenic and non-pathogenic fungi, oomycetes and protozoa species isolated from different agricultural, ornamental and forest crops in Costa Rica.

Keywords: fungi, oomycetes, protozoa.

Introducción

La ciencia que estudia las enfermedades de las plantas se denomina fitopatología. Los agentes causales que propician la aparición de enfermedades en plantas son microorganismos patogénicos, tales como virus, viroides, bacterias, hongos, protozoa y nematodos, que pueden causar daños de hasta un 31-42 % de pérdidas en la producción, junto con los insectos y las malezas (Agrios, 2005). Otros microorganismos no patogénicos cumplen otras funciones en suelos y sistemas agrícolas tales como biocontroladores o generadores de compuestos de uso alimenticio, farmacéutico, textil, químico, agrícola o industrial (Bisen, 2014).

En el Centro de Investigación en Protección de Cultivos (CIPROC) de la Universidad de Costa Rica, se encuentra el Laboratorio de Técnicas Moleculares aplicadas a la Fitoprotección (LTM-CIPROC), que inició en el año 2009, con el desarrollo de técnicas moleculares relacionadas a la detección e identificación de microorganismos, por técnicas como la PCR (Polymerase Chain Reaction, por sus siglas en inglés) punto final y PCR tiempo real (qPCR). Ambas sirven para amplificar las hebras de ADN y determinar la presencia o ausencia de fragmentos específicos por medio de marcadores moleculares (Schena et al., 2004; Schoch et al., 2012). La secuenciación, permite traducir fragmentos de genes y regiones génicas o intergénicas en un código conformado por bases nucleotídicas que, al compararse con fragmentos conocidos, permiten su identificación (Soltis et al., 2009).

El objetivo de esta investigación fue identificar con técnicas moleculares hongos, oomicetes y protozoa patogénicos y no patogénicos en cultivos agrícolas, ornamentales y forestales de Costa Rica.

Materiales y métodos

Material analizado

El material analizado se recibió entre los años 2009 y 2018, en el Laboratorio de Técnicas Moleculares aplicadas a la Fitoprotección (LTM), Centro de Investigación en Protección de Cultivos (CIPROC), Universidad de Costa Rica, dentro del proyecto de Acción Social ED2811: Clínica de Diagnóstico en Técnicas Moleculares aplicadas a la Fitoprotección. Se recibieron partes de plantas (raíz, tallo, hojas, frutos) y otros materiales como agua, sustrato y suelo, para identificación de microorganismos (80 % por secuenciación y 20 % por PCR tiempo final), se obtuvo un total de 805 aislamientos. Las partes vegetales se transportaron al laboratorio antes de que cumplieran 24 h y de ser posible en condiciones de frío. Los aislamientos se procesaron una vez que los hongos u oomicetos tenían el tamaño adecuado. En este trabajo se presentan los resultados generados a partir de aislamientos de hongos, oomicetos y protozoa, según metodología de Fench & Hebert (1980). Para cada una de estas muestras se guardó un registro, con datos relacionados al cultivo hospedante, localidad y fecha de ingreso.

Extracción de ADN

La extracción de ADN se realizó con la metodología CTAB y algunas modificaciones en el proceso de maceración se hicieron con base en la muestra utilizada (Murray & Thompson, 1980) para la extracción de ADN de diferentes organismos biológicos como: aislamientos de hongos, oomicetos y levaduras (maceración con taladro y pistilo a partir del micelio), y de otros materiales como tejido vegetal (maceración con rotor, taladro/pistilo), sedimentos en agua (centifugación repetitiva) y soportes (ej. fibra de coco) (rompimiento con fuerza mecánica). En el caso del plasmodio u organismos obligados, el ADN se extrajo del tejido vegetal (por maceración mecánica). En el caso de suelo, se utilizó el Nucleospin Soil de Macherey-Nagel o el Soil DNA Isolation Kit de Norgen Biotek.

Reacción en cadena de la polimerasa (PCR) y electroforesis

La amplificación del ADN se llevó a cabo con diferentes marcadores moleculares, para hongos y oomicetos se utilizó la región del ITS del ADN ribosomal (ITS4: 3´-TCCTCCGCTTATTGATATGC-5´, ITS5:3´-GGAAGTAAAAGTCGTAACAAGG-5´) (White et al., 1990) y el EF-1α (EF1: 3´-ATGGGTAAGGA(A/G)GACAAGAC-5´, EF2:3´-GGA(G/A)GTACCAGT(G/C)ATCATGTT-5´) (Nitschke, 2009), en el caso de Colletotrichum spp. se utilizó el ITS, el gliceraldehido 3-fosfato deshidrogenasa (GAPDH) (GDF: 3´-GCCGTCAACGACCCCTTCATTGA-5´, GDR: 3´GGGTGGAGTCGTACTTGAGCATGT) y el Apn2-Mat1-2 espaciador intergénico parcial (ApMat) (AMF: 3´-TCATTCTACG TATGTGCCC, AMR: 3´-CCAGAAATACACCGAACTTGC-5´) (Ruiz, 2016). En el caso de protozoa y otros microorganismos, la identificación se hizo a partir de marcadores patógeno-específicos, para Plasmodiophora brassicae (TCIF: 3´-GTGGTCGAACTTCATTAAATTTGGGCTCTT-5´, TCIR:3´-TTCACCTACGGAACGTATATGTGCATGTGA-5´) (Cao et al., 2007) y Phytophthora spp. (I2: 3´-GATATCAGGTCCAATTGAGATGC-5´, A2:3´-TTCACCTACGGAACGTATATGTGCATGTGA-5´) (Drenth et al., 2006). La reacción de amplificación y el perfil térmico se utilizan de forma regular para amplificar ADN proveniente de cualquier tipo de microorganismo (Blanco-Meneses & Ristaino, 2011). Los productos de amplificación se separaron en un gel de agarosa al 0,8 % con GelRed (Biotium) a 0,5 µg mL-1 para la tinción y buffer TBE, y se compararon con un marcador de peso molecular de 100 bp (ThermoScientific). La presencia de bandas se visualizó con luz ultravioleta.

Secuenciación

Los productos de la PCR con bandas nítidas, únicas y con el peso molecular correcto, se purificaron con la Exonucleasa I (ThermoScientific). La secuenciación se realizó en la empresa Macrogen Inc. (Korea del Sur) a partir del producto de PCR a una concentración de 50 ng µL-1 por medio de secuenciación de Sanger (Sanger et al., 1977). Las secuencias se alinearon y editaron manualmente con el BioEdit Sequence Alignment Editor versión 7.0.5.3 (Hall, 1999). La hebra consenso se utilizó para verificar la similitud en buscadores como Nucleotide Blast del Gen Bank, EPPO-Q-bank, NCBI, Fusarium ID y MycoBank, con el empleo de la colección de nucleótidos y la opción de material tipo de ser posible (Federhen, 2015). Se utilizaron similitudes mayores al 96 % y para valores menores se seleccionaron marcadores más específicos.

Resultados

De las muestras totales recibidas para la secuenciación de microorganismos, 154 identificaciones fueron para hongos, seis fueron oomicetos y uno fue protozoa. Se identificó un total de setenta géneros. Para este análisis se identificaron microorganismos provenientes de veintisiete especies hospedantes de plantas agrícolas (63 %), ornamentales (22 %) y forestales (15 %) (Cuadros 1, 2, 3, 4, 5, 6). En el grupo de los hongos predominaron géneros como Fusarium sp., con presencia de catorce especies diferentes, seguidos de Colletotrichum sp. y Aspergillus sp. con once especies cada uno. En el caso de los oomicetos los géneros predominantes fueron Phytophthora sp. y Pythium sp., con cinco y una especie, respectivamente. En el caso de protozoa solo se identificó una especie de un género, denominada Plasmodiophora brassicae (Cuadro 5).

Cuadro 1. Microorganismos identificados en orden alfabético (letras A, B y C) en el Laboratorio de Técnicas Moleculares aplicadas a la Fitoprotección, Universidad de Costa Rica, durante los años 2009-2018. Montes de Oca, San José, Costa Rica.

Table 1. Microorganisms identified in alphabetical order (letters A, B, and C) at the Laboratory of Molecular Techniques applied to Plant Protection, Universidad de Costa Rica, during the years 2009-2018. Montes de Oca, San Jose, Costa Rica.

Cuadro 2. Microorganismos identificados en orden alfabético (letras C, D y F) en el Laboratorio de Técnicas Moleculares aplicadas a la Fitoprotección, Universidad de Costa Rica, durante los años 2009-2018. Montes de Oca, San José, Costa Rica.

Table 2. Microorganisms identified in alphabetical order (letters C, D, and F) at the Laboratory of Molecular Techniques applied to Plant Protection, Universidad de Costa Rica, during the years 2009-2018. Montes de Oca, San Jose, Costa Rica.

Cuadro 3. Microorganismos identificados en orden alfabético (letra F, G, H, L y M) en el Laboratorio de Técnicas Moleculares aplicadas a la Fitoprotección, Universidad de Costa Rica, durante los años 2009-2018. Montes de Oca, San José, Costa Rica.

Table 3. Microorganisms identified in alphabetical order (letter F, G, H, L, and M) at the Laboratory of Molecular Techniques applied to Plant Protection, Universidad de Costa Rica, during the years 2009-2018. Montes de Oca, San Jose, Costa Rica.

Cuadro 4. Microorganismos identificados en orden alfabético (letras M, N y P) en el Laboratorio de Técnicas Moleculares aplicadas a la Fitoprotección, Universidad de Costa Rica, durante los años 2009-2018. Montes de Oca, San José, Costa Rica.

Table 4. Microorganisms identified in alphabetical order (letters M, N, and P) at the Laboratory of Molecular Techniques applied to Plant Protection, Universidad de Costa Rica, during the years 2009-2018. Montes de Oca, San Jose, Costa Rica.

Cuadro 5. Microorganismos identificados en orden alfabético (letras P, R, S y T) en el Laboratorio de Técnicas Moleculares aplicadas a la Fitoprotección, Universidad de Costa Rica, durante los años 2009-2018. Montes de Oca, San José, Costa Rica.

Table 5. Microorganisms identified in alphabetical order (letters P, R, S, and T) at the Laboratory of Molecular Techniques applied to Plant Protection, Universidad de Costa Rica, during the years 2009-2018. Montes de Oca, San Jose, Costa Rica.

Cuadro 6. Microorganismos identificados en orden alfabético (letras T y X) en el Laboratorio de Técnicas Moleculares aplicadas a la Fitoprotección, Universidad de Costa Rica, durante los años 2009-2018. Montes de Oca, San José, Costa Rica.

Table 6. Microorganisms identified in alphabetical order (letters T and X) at the Laboratory of Molecular Techniques applied to Plant Protection, during the years 2009-2018. Montes de Oca, San Jose, Costa Rica.

En los cuadros se presenta una lista de artículos científicos relacionados a cada uno de los sistemas de microorganismos en relación a su hospedante. Dicha lista tiene como objetivo que el lector tenga una referencia de consulta, en este caso un artículo científico de vía libre en la web, para conocer sobre el organismo de interés.

Discusión

En este estudio se recopiló la información generada por medio de la identificación de microorganismos provenientes de muestras que ingresan a la Clínica de Diagnóstico. Se logró identificar organismos patogénicos reportados en la literatura que causan daños en cultivos agrícolas, forestales y ornamentales y otros no patogénicos denominados como saprófitos, endófitos y benéficos, que cumplen funciones importantes para el crecimiento y la salud de las plantas, y a menudo facilitan el control de organismos patogénicos (Berg, 2009). El uso de marcadores moleculares permitió la identificación precisa de un gran número de géneros y de especies relacionadas con plantas hospederas ubicadas en Costa Rica.

El uso de marcadores universales indicó que dentro del grupo de los hongos, Fusarium (Aoki et al., 2014) fue el género con mayor presencia en el país entre los años 2009-2018. Especies dentro de este género han sido reportadas como agresivas y prevalentes en los cultivos, a raíz de las modificaciones en temperatura y humedad ocasionados por el cambio climático (Chakraborty & Newton, 2011). Este género se ha agrupado en 23 complejos de especies y 300 especies (Summerell, 2019), por características fenotípicas y secuencias genéticas provenientes de regiones relacionadas con B-tubulina, el factor de elongación 1α, RPB1 y 2, y la subunidad de la región pequeña mitocondrial (mtSSU) (Aoki et al., 2014), de estas catorce especies se identificaron en Costa Rica, mediante este trabajo.

Fusarium oxysporum se relaciona con la marchitez vascular y es descrito como un organismo distribuido en suelos y plantas, con alrededor de 130 hospedantes, se encuentra en forma patogénica, endófita o saprófita. Está relacionado con cultivos agrícolas y forestales, como banano (F. oxysporum f.sp. cubense) donde la raza 4 es la que presenta mayor riesgo para el sector (Ploetz, 2015); palma aceitera (F. oxysporum f. sp. elaeidis) (Flood, 2006), maní (F. oxysporum f.sp. vasinfectum) (Skovgaard et al., 2001), piña (Jacobs et al., 2010), apio (F. oxysporum f.sp. apii) (Retana et al., 2018), teca (F. oxysporum en teca) (Borges et al., 2018), entre otros.

Fusarium solani causa problemas en raíces de diversos hospedantes como vegetales, flores y frutas . Está compuesto por alrededor de sesenta especies distintas a nivel filogenético (Nalim et al., 2011), especies cripticas que causan problemas en raíces de diversos hospedantes como vegetales, frutas y flores, en este estudio se reporta en ornamentales, forestales y cultivos agrícolas como banano (Abd Murad et al., 2017), piña (Jacobs et al., 2010) y café (Serani et al., 2007).

Se encontraron especies de Colletotrichum en cultivos forestales, como C. boninense, C. gloesporioides, C. karstii y C. nicotianae; mientras que C. fragariae, C. theobromicola y C. gloesporioides en cultivos agrícolas, como papaya (Saalau-Rojas et al., 2009), café (Nguyen et al., 2009) y cacao (Rojas et al., 2010), entre otros, que se ven afectados por este patógeno, con mayor incidencia en las épocas de lluvia. El género Colletotrichum es muy variable genéticamente y se recomienda el análisis multilocus para poder separar las especies crípticas (Ruíz Campos, 2016).

Un total de once especies del género Aspergillus fueron ligadas a cultivos agrícolas y forestales como ciprés, arroz, piña y banano. Este género tiene especies productoras de micotoxinas; sin embargo, también hay algunas que inhiben la producción de las mismas (Ehrlich, 2014) y facilitan el desarrollo de cultivos más inocuos.

Dentro de los oomicetos, cinco especies del género Phytophthora fueron identificadas; estas son capaces de causar grandes daños en diferentes cultivos como P. nicotianae y P. cinnamomi en piña (Ratti et al., 2018; Sanewski et al., 2017), ya que provocan pudriciones a nivel de raíz. En chile dulce (Capsicum annuun), se ha reportado la pudrición basal o maya en el cultivo y la persistencia en suelo por largos periodos (Uribe-Loría et al., 2014).

Dentro del grupo de los protozoa, Plasmodiophora brassicae estuvo presente en diversas cucurbitáceas como repollo, mostaza, coliflor, brócoli, entre otras, donde causa diversos problemas fitopatológicos y pérdidas a nivel productivo (Cao et al., 2007).

La información suministrada y de los artículos científicos recomendados llevan a determinar la presencia de los microorganismos en varias regiones. Algunos de esos microorganismos son patogénicos y otros son no patogénicos, estos últimos pueden actuar como controladores biológicos o generadores de compuestos antifúngicos y antibacteriales útiles en la industria.

Conclusiones

El uso de técnicas moleculares permitió la identificación de 156 especies de hongos, 600 oomicetos y 1 protozoa, provenientes de cultivos agrícolas, ornamentales y forestales en Costa Rica.

En este estudio se presenta un repositorio de consulta de hongos, oomicetos y protozoa, generada a partir de muestras recibidas en el Laboratorio de Técnicas Moleculares aplicadas a la Fitoprotección (LTM) del CIPROC, entre los años 2009 y 2018, provenientes de Costa Rica y analizadas con base en metodologías moleculares que, por su rapidez y confiabilidad, son una herramienta valiosa para productores. Se brinda información sobre especies patogénicas, no patogénicas, controladores biológicos y otros microorganismos utilizados como antifúngicos y antibacteriales, los cuales has sido aislados de diferentes cultivos agrícolas, ornamentales y forestales de interés.

Agradecimiento

La autora expresa especial agradecimiento a los técnicos Freddy Benavides, Catherine Jiménez y Alejandro Sebiani, quienes colaboraron con la implementación de las metodologías desarrolladas. A la Vicerrectoría de Acción Social por facilitar el desarrollo y continuidad del proyecto ED-2811 de la Clínica de Diagnóstico: Técnicas Moleculares aplicadas a la Fitoprotección del CIPROC.

Al Dr. Javier Monge del Laboratorio de Plagas Vertebradas, CIPROC, por la revisión del manuscrito y el aporte de sugerencias valiosas.

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