Agronomía Mesoamericana

Artículo científico

Volumen 35: Artículo 57347, 2024

e-ISSN 2215-3608, https://doi.org/10.15517/am.2024.57347

https://revistas.ucr.ac.cr/index.php/agromeso/index

Identificación molecular de microorganismos en cultivos agrícolas, ornamentales y forestales en Costa Rica, 2009-2018. Parte 2*

Molecular identification of microorganisms in agriculture, ornamental and forest crops in Costa Rica, 2009-2018. Part 2.

Mónica Blanco-Meneses1

* Recepción: 9 de noviembre, 2023. Aceptación: 14 de febrero, 2024. Este trabajo formó parte de los datos generados a partir del proyecto ED2811, inscrito en la Vicerrectoría de Acción Social, Universidad de Costa Rica.

1 Universidad de Costa Rica, Facultad de Ciencias Agroalimentarias, Centro de Investigaciones en Protección de Cultivos. San José, Costa Rica. monica.blancomeneses@ucr.ac.cr (https://www.orcid.org/0000-0003-2642-3899).

Resumen

Introducción. La identificación y detección de microorganismos a partir de técnicas moleculares se ha convertido en un insumo de gran ayuda para el diagnóstico de enfermedades y de organismos presentes en los cultivos. Organismos patogénicos, no patogénicos, controladores biológicos y microorganismos utilizados como competidores, antagonistas o mutualistas pueden aislarse de cultivos agrícolas, ornamentales y forestales. Objetivo. Identificar a nivel taxonómico, mediante técnicas moleculares, bacterias y levaduras patogénicas y no patogénicas en cultivos agrícolas, ornamentales y forestales de Costa Rica, y conservar el material en un banco de muestras de ADN. Materiales y métodos. Entre los años 2009 y 2018, el Laboratorio de Técnicas Moleculares del Centro de Investigación en Protección de Cultivos de la Universidad de Costa Rica recibió un total de 181 aislamientos de bacterias y levaduras para detección por medio de PCR tiempo final y tiempo real, e identificación mediante de la secuenciación de regiones específicas. Resultados. Del total de muestras, el 94,2 % se analizó por medio de secuenciación y el 5,8 % por PCR. Mediante detección por PCR en el cultivo de arroz, se identificaron bacterias como Burkholderia spp., Acidovorax avenae y Pseudomonas fuscovaginae. Por medio de la secuenciación de la región parcial de 16S, se identificaron 172 muestras de especies de bacterias y cinco muestras de especies de levaduras con la región ITS del ARN ribosomal 18S. Se identificaron microorganismos aislados a partir de dieciocho especies de plantas agrícolas, ornamentales y forestales; entre estos Pseudomonas, Bacillus y Enterobacter, y en el caso de levaduras, Candida, Pichia y Wickerhamomyces. Conclusión. Esta investigación permitió identificar a nivel taxonómico bacterias y levaduras provenientes de cultivos de Costa Rica. Además, se desarrolló un insumo de consulta y la posibilidad de utilizar a futuro los microorganismos conservados dentro de un banco de muestras de ADN.

Palabras clave: identificación molecular, oligonucleótidos, bacteria, levadura, microbiota.

Abstract

Introduction. The identification and detection of microorganisms using molecular techniques has become a very helpful tool for the disease diagnosis and organisms present in crops. Pathogenic, non-pathogenic organisms, biological controllers and other microorganisms used as competitors, antagonists or mutualists can be isolated from agriculture, ornamental and forest crops. Objective. To identify the taxonomic level, by molecular techniques, pathogenic and non-pathogenic bacteria and yeast isolated in agriculture, ornamental and forest crops in Costa Rica, and preserve the material in a DNA bank. Materials and methods. Between 2009 and 2018, the Molecular Techniques Laboratory at the Plant Protection Research Center, Universidad de Costa Rica, received a total of 181 isolates of bacteria and yeast for detection by end-time and real-time PCR and identification through sequencing of specific regions. Results. Of the total samples, 94.2 % were analyzed by sequencing and 5.8 % by PCR. Using PCR, bacteria species were identified in rice, such as Burkholderia spp., Acidovorax avenae and Pseudomonas fuscovaginae. Through sequencing of the partial 16S region, 172 samples of bacterial species were identified, and five samples of yeast species with the ITS region of the 18S ribosomal RNA. Microorganisms isolated from eighteen species of agricultural, ornamental and forest plants were identified. The genera most identified were Pseudomonas, Bacillus and Enterobacter, and in the case of yeast, Candida, Pichia, and Wickerhamomyces. Conclusion. This research allowed the taxonomic identification of bacteria and yeast from crops in Costa Rica. In addition, a consultation input was developed, along with the possibility of future use of the microorganisms that are preserved at the DNA bank.

Keywords: molecular identification, oligonucleotides, bacteria, yeast, microbiota.

Introducción

La rápida detección e identificación de microorganismos en diferentes campos, desde el sector médico hasta el industrial, se ha visto favorecida con el uso de la biología molecular. El campo agrícola no es la excepción; los programas de manejo integrado para plagas y patógenos se ven beneficiados con técnicas moleculares para la detección rápida y la identificación de los microorganismos relacionados. Hasta hace algunos años, los métodos tradicionales o morfológicos se utilizaron como fuente para la identificación de microorganismos; sin embargo, estos son laboriosos y consumen tiempo para generar un resultado preciso, lo cual se facilitó con la rapidez y confiabilidad del análisis molecular. En un contexto general, el mejor análisis debería ser una combinación de ambos métodos, que permita relacionar cualidades morfológicas o bioquímicas con otras más puntuales a nivel genético, relacionadas con la identificación de los ácidos nucleicos.

La identificación de comunidades de microorganismos en cultivos agrícolas, ornamentales y forestales (la microbiota), y su relación con lo que lo rodea (el holobionte) juega un rol significativo en la ecología global y la agricultura. Esta comunidad de microorganismos afecta la forma en la que la planta se desarrolla, cómo adquiere nutrientes y cómo se defiende contra plagas y enfermedades, entre otras actividades (Giangacomo et al., 2021). Existe un gran interés por entender de qué manera interactúan las plantas y los microorganismos, así como por identificar estas comunidades mediante tecnologías cada vez más modernas (Singh et al., 2020).

La información facilitada por medio de bases de datos, ya sea morfológica, molecular o ambas, es una valiosa herramienta de la bioinformática. A nivel global, se pueden observar bases como la del National Center for Biotechnology Information (NCBI), la cual agrupa un total de 3,6 billones de datos de secuencias genéticas, disponibles para consulta (Sayers et al., 2022). En Costa Rica también hay ejemplos relevantes de contribuciones y aplicaciones de la bioinformática (Campos-Sánchez et al., 2021), tales como el retrato de la riqueza de la biodiversidad nacional, la estructura genética por medio de genealogía de la población humana, y detalladas caracterizaciones fenotípicas de venenos de serpientes o la participación en esfuerzos globales como el proyecto International Barcode of Life (iBOL) y la secuenciación del genoma completo (WGS) de familias con esquizofrenia o trastorno bipolar, que son esfuerzos importantes en el avance de la generación y la investigación basada en cantidades masivas de datos (Campos-Sánchez et al., 2021). Sin embargo, en el campo agrícola, el aporte en el desarrollo de estas tecnologías es mucho menor, y hasta el momento no se han creado bases de datos al respecto.

Las bases de datos generadas a partir del congelamiento del ácido desoxirribonucleico (ADN) permiten mantener material genético de diferentes fuentes por largos periodos de tiempo, el cual, con las técnicas actuales, puede ser luego analizado (Ceze et al., 2019). El ADN posee la particularidad de que puede ser amplificado por procedimientos como la reacción en cadena de la polimerasa (PCR, por sus siglas en inglés), lo que brinda la opción de crear un sinnúmero de copias a partir de una sola hebra. El procedimiento se basa en el congelamiento del material genético en forma de moléculas de ADN (codificación), la existencia de secuencias escritas dentro del material genético (síntesis), el acondicionamiento físico organizado en librerías por largos periodos de tiempo, y las moléculas que pueden ser analizadas (secuenciación) y convertidas en datos digitales (decodificación) (Zhirnov et al., 2016).

En el Laboratorio de Técnicas Moleculares aplicadas a la Fitoprotección del Centro de Investigación en Protección de Cultivos (CIPROC) se utilizan técnicas modernas para la rápida identificación de microorganismos, como PCR y secuenciación (Buszewski et al., 2017; Jeng et al., 2001). En una publicación anterior, se realizó un recuento sobre hongos, oomicetos y protozoa encontrados en cultivos agrícolas, ornamentales y forestales de Cosa Rica, lo cual representó la primera parte de esta recopilación de datos (Blanco-Meneses, 2022).

En el caso específico de las bacterias que se reportan en esta investigación, técnicas como la amplificación del gen 16S ribosomal (16S rRNA), junto con el análisis de secuencias multilocus (MLSA, por sus siglas en inglés), son utilizadas, ya que permiten generar árboles filogenéticos, deducir las filogenias y realizar una identificación más precisa dentro de los géneros, donde el gen 16S, por sí solo, no es suficiente para establecer la identificación (Glaeser & Kämpfer, 2015; Suleimanova et al., 2021).

El objetivo de esta investigación fue identificar a nivel taxonómico, mediante técnicas moleculares, bacterias y levaduras patogénicas y no patogénicas en cultivos agrícolas, ornamentales y forestales de Costa Rica, y conservar el material en un banco de muestras de ADN.

Materiales y métodos

Material analizado

Un total de 181 aislamientos de bacterias y levaduras, o partes de plantas con síntomas bacteriales, ingresaron al Laboratorio de Técnicas Moleculares aplicadas a la Fitoprotección (LTM) del Centro de Investigación en Protección de Cultivos (CIPROC) de la Universidad de Costa Rica, entre los años 2009 al 2018, como parte del vínculo remunerado que se establece entre la Universidad de Costa Rica y el sector externo.

Los aislamientos utilizados para la identificación de bacterias y levaduras se generaron a partir de partes de plantas sintomáticas (en la mayoría de los casos se tomó una muestra de la zona de avance), con aislamientos subsecuentes y con la presencia de colonias individuales, que no variaban en morfología ni mezclaban diferentes coloraciones. Para cada muestra se creó un registro con datos como cultivo hospedante, localidad y fecha de ingreso (datos parciales mostrados).

Extracción de ADN

La extracción de ADN se realizó mediante la aplicación de tres procedimientos: 1) Metodología CTAB con modificaciones (Murray & Thompson, 1980) para la extracción de ADN del aislamiento o de partes de tejidos vegetal y conservación del ADN a -80 ºC. 2) En el caso de suelo, se utilizó el Nucleospin Soil de Macherey-Nagel (número de catálogo: 740780.50) o el Soil DNA Isolation Kit de Norgen Biotek (número de catálogo: 64000). 3) Se optimizó una metodología a partir de una dilución de agua destilada junto con una pequeña porción (tomada con la punta de una aguja) de las colonias puras e individuales de las bacterias o levaduras, y luego se realizó el PCR. En este proceso, la temperatura del ciclaje entre 94 y 95 ºC permitió que la pared externa de la bacteria se desintegrara y el ADN se liberara en el buffer, para la posterior replicación durante la reacción de PCR.

Reacción en cadena de la polimerasa (PCR) y electroforesis

En el caso de la identificación de bacterias y levaduras por medio de PCR, el ADN se amplificó con oligonucleótidos específicos y universales (Cuadro 1). Se utilizó una reacción de amplificación y un perfil térmico estándar para amplificar el ADN (Blanco-Meneses & Ristaino, 2011). La electroforesis se realizó en un gel de agarosa al 0,8 % con buffer TBE y se empleó GelRed (Biotium) a 0,5 µg mL-1 para la tinción. Los productos de la PCR se compararon con un marcador de peso molecular de 100 bp (Thermo Scientific). La presencia de bandas se visualizó con luz ultravioleta.

Cuadro 1. Oligonucleótidos utilizados para la secuenciación de microorganismos en el Laboratorio de Técnicas Moleculares aplicadas a la Fitoprotección, Universidad de Costa Rica. Montes de Oca, San José, Costa Rica. 2009-2018.

Table 1. Oligonucleotides used for sequencing of microorganisms at the Laboratory of Molecular Techniques applied to Plant Protection, Universidad de Costa Rica. Montes de Oca, San José, Costa Rica. 2009-2018.

Secuenciación

Cada producto de la PCR se purificó con la enzima Exonucleasa I (Thermo Scientific, US). La secuenciación la realizó la empresa Macrogen Inc. (Corea del Sur) en productos de PCR a una concentración de 50 ng µL-1 (Sanger et al., 1977). Se utilizó BioEdit Sequence Alignment Editor Versión 7.0.5.3 (Hall, 1999) para alinear y editar las secuencias. Buscadores como Nucleotide Blast del Gen Bank, EPPO-Q-Bank y, MycoBank, entre otros, fueron utilizados para identificar las secuencias, a partir de similitudes mayores al 96 %.

Resultados

Entre los años 2009 y 2018 se recibió un total de 172 muestras para identificación de bacterias y cinco para identificación de levaduras, de las cuales un 94,2 % fue para identificación mediante secuenciación y un 5,8 % para detección de patógenos por medio de PCR tiempo final y tiempo real. La amplificación, en el caso de levaduras, se hizo con la región del ITS del ADN ribosomal. En el caso de bacterias, se utilizó la región parcial del 16S del ADN ribosomal, gen utilizado en publicaciones para taxonomía de bacterias. Otros oligonucleótidos patógeno-específicos incluidos en este estudio fueron utilizados para reportar por primera vez la aparición de un microorganismo en una muestra de una planta huésped, en suelo, en agua o en otro sustrato, e incluso para reportar la presencia del microorganismo por primera vez en el país.

Para este análisis, se identificaron microorganismos provenientes de 18 especies de plantas agrícolas, ornamentales y forestales (Cuadros 2, 3, 4, 5, 6 y 7). Dentro de estas, el cultivo del banano fue el más analizado y se logró encontrar un total de 33 géneros de bacterias ligadas a este. En el caso de la secuenciación a partir del cebador universal 16S, los géneros predominantes fueron Pseudomonas, Bacillus y Enterobacter, con 16, 14 y 12 especies, respectivamente. En el caso de levaduras, se identificaron cuatro géneros relacionados con los cultivos agrícolas analizados.

Cuadro 2. Bacterias identificadas (letras A y B) en el Laboratorio de Técnicas Moleculares aplicadas a la Fitoprotección, Universidad de Costa Rica. Montes de Oca, San José, Costa Rica. 2009-2018.

Table 2. Bacteria identified (letters A and B) at the Laboratory of Molecular Techniques applied to Plant Protection, Universidad de Costa Rica. Montes de Oca, San Jose, Costa Rica. 2009-2018.

Cuadro 3. Bacterias identificadas (letras B, C, D y E) en el Laboratorio de Técnicas Moleculares aplicadas a la Fitoprotección, Universidad de Costa Rica. Montes de Oca, San José, Costa Rica. 2009-2018.

Table 3. Bacteria identified (letters B, C, D and E) at the Laboratory of Molecular Techniques applied to Plant Protection, Universidad de Costa Rica. Montes de Oca, San Jose, Costa Rica. 2009-2018.

Cuadro 4. Bacterias identificadas (letras E, K, L y M) en el Laboratorio de Técnicas Moleculares aplicadas a la Fitoprotección, Universidad de Costa Rica. Montes de Oca, San José, Costa Rica. 2009-2018.

Table 4. Bacteria identified (letters E, K, L and M) at the Laboratory of Molecular Techniques applied to Plant Protection, Universidad de Costa Rica, Montes de Oca. San Jose, Costa Rica. 2009-2018.

Cuadro 5. Bacterias identificadas (letras M, O y P) en el Laboratorio de Técnicas Moleculares aplicadas a la Fitoprotección, Universidad de Costa Rica. Montes de Oca, San José, Costa Rica. 2009-2018.

Table 5. Bacteria identified (letters M, O and P) at the Laboratory of Molecular Techniques applied to Plant Protection, Universidad de Costa Rica, Montes de Oca. San Jose, Costa Rica. 2009-2018.

Cuadro 6. Bacterias identificadas (letras P, R y S) en el Laboratorio de Técnicas Moleculares aplicadas a la Fitoprotección, Universidad de Costa Rica. Montes de Oca, San José, Costa Rica. 2009-2018.

Table 6. Bacteria identified (letters P, R and S) at the Laboratory of Molecular Techniques applied to Plant Protection, Universidad de Costa Rica. Montes de Oca, San Jose, Costa Rica. 2009-2018.

Cuadro 7. Bacterias identificadas (letras W, X y Y) y levaduras (letras C, M, P y W) en el Laboratorio de Técnicas Moleculares aplicadas a la Fitoprotección, Universidad de Costa Rica. Montes de Oca, San José, Costa Rica. 2009-2018.

Table 7. Bacteria (letters W, X y Y) and yeast (letters C, M, P and W) identified at the Laboratory of Molecular Techniques applied to Plant Protection, Universidad de Costa Rica. Montes de Oca, San Jose, Costa Rica. 2009-2018.

Discusión

En esta investigación se utilizaron herramientas relacionadas con técnicas moleculares, entre estas la detección de microorganismos por medio de oligonucleótidos específicos y universales, y la identificación taxonómica mediante secuenciación de regiones parciales del genoma, en específico del 16S y 18S. Esto permitió identificar a nivel taxonómico un gran número de microorganismos que se encuentran en cultivos agrícolas, ornamentales y forestales de Costa Rica. Se encontró un mayor número de bacterias en cultivos de importancia agrícola como el banano y arroz; algunas ornamentales como orquídeas y helechos, y forestales como jatrofa y el árbol de hule. Además, hubo un menor número de levaduras identificadas en dos cultivos del país (banano y piña). Las bacterias, tanto patogénicas como no patogénicas, están presentes en ambientes agrícolas y representan el mayor grupo de microorganismos en el planeta (Flemming & Wuertz, 2019), con cerca de 1,2 × 1029 especies conocidas en suelo; por ende, esto repercute en la alta presencia de bacterias en los cultivos analizados.

El género de bacterias que más se identificó a nivel de cultivos agrícolas y que tuvo un mayor número de especies identificadas fue Pseudomonas. Las especies patogénicas de este género son conocidas por producir serios daños en diversos cultivos. Entre estas se encuentran especies como P. corrugata, que causa necrosis a nivel de tallo en cultivos como tomate, chile dulce y algunas ornamentales; P. savastanoi, que causa defoliación y pérdida de frutos en olivos, y P. syringae, que produce tizones, cancros y lesiones varias en plantas herbáceas y leñosas (Palacio-Bielsa et al., 2009). Sin embargo, si se considera el género Pseudomonas sensu stricto, este posee intereses a nivel fitopatológico, médico y ambiental. Especies como P. corrugata, una bacteria reportada como patogénica, también pueden ser controladores biológicos para bacterias patogénicas y hongos (Catara, 2007). Otras especies como P. fluorescens o P. poae son bacterias promotoras del crecimiento de plantas y pueden favorecer la floración en condiciones de estrés, tales como sequía y condiciones deficientes en la presencia de nutrientes (Nordstedt et al., 2020).

Una mayor presencia dentro del grupo de bacterias identificadas también se dio con integrantes del género Bacillus. Estas especies pueden ser utilizadas como antagonistas o agentes de biocontrol, que es el caso de B. amyloliquefaciens en el control del patógeno Fusarium oxysporum f. sp. cubense raza 4 en banano (Wang et al., 2013). En algunos casos concretos, como en los géneros Pseudomonas y Pantoea, la identificación de algunas especies es preliminar, debido a la poca especificidad que existe en el 16S para la identificación a nivel de las especies que han sido reportadas. Se recomienda establecer un análisis multilocus (MLSA) que permita una mayor resolución de estos géneros, o en los casos donde se requiera un estudio más pormenorizado.

Para los cultivos analizados, el banano fue el cultivo agrícola donde se presentó una mayor variación en el número de especies de bacterias. En la investigación de Marcano et al. (2016) sobre el cultivo de banano, se hallaron un total de 261 aislamientos de bacterias asociadas a las raíces, donde predominaban las especies Pseudomonas, Bacillus y Enterobacter. Estas especies son conocidas por promover el crecimiento en plantas, mejorar la calidad del fruto y controlar la incidencia de enfermedades.

Las especies de levaduras identificadas por medio de este estudio poseen funciones variadas en el ecosistema. Géneros como Candida pueden estar relacionados con producción de biofumigantes (Huang et al., 2011), mientras que géneros como Meyerozyma tienen acción como posibles biocontroladores ante la presencia de patógenos (Bautista-Rosales et al., 2013), y el género Pichia logra ejercer un control a nivel poscosecha (Mahunu et al., 2016). Se recomienda consultar los artículos indicados en este estudio para un mejor entendimiento de los grupos de bacterias y levaduras identificados, y su relación con el entorno.

Conclusiones

Esta investigación permitió identificar a nivel taxonómico las bacterias y levaduras provenientes de cultivos de Costa Rica, entre los años 2009 y 2018. Se proporcionó información sobre especies patogénicas, no patogénicas, controladores biológicos en campo y poscosecha, así como otros microorganismos utilizados como antagonistas, los cuales pueden ser aislados de diferentes cultivos agrícolas, ornamentales y forestales.

Además, se generó un insumo de consulta y la posibilidad de realizar investigaciones futuras a partir de los microorganismos conservados en el banco de muestras de ADN. La creación de un banco de ADN y de material genético proveniente de los microorganismos aislados representa un insumo valioso para el país y para el desarrollo de nuevas investigaciones en el campo agrícola que permitan un fácil acceso a materiales que se han recolectado a lo largo de los años en diferentes ambientes.

Agradecimiento

Se extiende un especial agradecimiento a los técnicos Freddy Benavides, Catherine Jiménez y Alejandro Sebiani, quienes colaboraron con la implementación de las metodologías desarrolladas. Asimismo, se agradece a la Vicerrectoría de Acción Social, por facilitar la ejecución y continuidad del proyecto ED-2811 de la Clínica de Diagnóstico: Técnicas Moleculares aplicadas a la Fitoprotección del Centro de Investigación en Protección de Cultivos.

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