Resumen
Los nemátodos asociados a la simbiosis entre plantas y hormigas han sido poco estudiados, creando un área de investigación que está recibiendo cada vez más atención. Un ejemplo de esto es Sclerorhabditis neotropicalis, que habita en los nidos de las hormigas Azteca asociadas a árboles de Cecropia. El objetivo de este trabajo es incrementar el conocimiento sobre esta especie de nemátodo y su relación con Azteca-Cecropia. Las muestras fueron recolectadas durante 2011-2013 en diferentes localidades de Costa Rica: Parque Nacional Carara (Puntarenas), San Pedro de Montes de Oca y Ruta 27 (San José) y la Estación Biológica La Selva (Sarapiquí, Heredia). Se examinaron 576 entrenudos de 23 plantas, comprendiendo cuatro especies de Cecropia (incluyendo una especie no mirmecófita) y cinco especies de Azteca. Se encontraron individuos de S. neotropicalis en todas las combinaciones de Azteca/Cecropia examinadas. Las hormigas reina y trabajadora fueron colocadas en agua para observar los nematodos y los resultados fueron en gran medida positivos, lo cual sugiere que las reinas aladas transportan S. neotropicalis hacia nuevos árboles y que las trabajadoras los transportan entre los entrenudos. Además del transporte, las observaciones preliminares insinúan que las hormigas proporcionan una masa de parénquima raspado (posiblemente fertilizado con heces) como sustrato para bacterias que luego servirán de alimento a los nematodos. Adicionalmente, encontramos S. neotropicalis asociado con Azteca en otro tipo de árbol, Cordia alliodora, sugiriendo que esta asociación de hormigas/nematodos no se limita a Cecropia. Las fotografías de microscopía electrónica de S. neotropicalis obtenidas en este trabajo complementan la descripción original de esta especie. Por otra parte, los análisis filogenéticos moleculares sugieren que Sclerorhabditis forma un clado bien definido de nematodos bacteriófagos asociados con Azteca. La evidencia indirecta apunta a que se trata de una asociación mutualista, pero los beneficios para las hormigas siguen siendo desconocidos.
Citas
Agrawal, A. (1998). Leaf damage and associated cues induce aggressive ant recruitment in a neotropical ant-plant. Ecology, 79, 2100-2112.
Ahmad, I., Shah, A., & Mahamood, M. (2007). Nematodes of the order Rhabditida from India. Description of Sclerorhabditis tridentatus gen. n., sp. n. (Nematoda: Rhabditidae). Journal of Nematology, 9(1), 43-47.
Altschul, S. F., Madden, T. L., Schäffer, A., Zhang, J., Zhang, Z., Miller, W., & Lipman, D. J. (1997). Gapped BLAST and PSI-BLAST: a new generation of protein database search programs. Nucleic Acid Research, 25, 3389-3402.
Andrássy, I. (1984). Klasse Nematoda (Ordnungen Monhysterida, Desmoscolecida, Araeolaimida, Chromadorida, Rhabditida). Stuttgart: Fischer.
Antweb. (2016). The California Academy of Sciences, San Francisco, U.S.A. https://www.antweb.org/description.do?subfamily=dolichoderinae&genus=azteca&rank=genus&project=allantwebants
Asghar-Shah, A., & Vaid, S. (2015). Description of Sclerorhabditis miniata n. sp. and first description of male of Diploscapter coronatus Cobb, 1913 (Nematoda: Rhabditidae). Journal of Nematology, 47(2), 153-158.
Bailey, I. W. (1922). Notes on Neotropical ant-plants I. Cecropia angulata, sp. nov. Botanical Gazette, 74, 369-391.
Barnwell, F. H. (1967). Daily patterns in the activity of the arboreal ant Azteca alfari. Journal of Ecology, 48, 991-993.
Berg, C. C. & Franco-Rosselli, P. (2005). Cecropia. Flora Neotrpica, 94, 1-230.
Brosius, F. (2013). SPSS 21. MITP-Verlags GmbH & Co. KG.
Brown, F. D., D'Anna, I., & Sommer, R. J. (2011). Host-finding behavior in the nematode Pristionchus pacificus. Proceedings of the Royal Society of London B: Biological Sciences, 278, 3260-3269.
De Maeseneer, J., & D’Herde, J. (1963). Méthodes utilisées pour l’étude des anguillules libres du sol. Revue Agriculture Bruxelles, 16, 441-447.
Dejean, A., Petitclerc, F., Roux, O., Orivel, J., & Leroy, C. (2012). Does exogenic food benefit both partners in an ant-plant mutualism? The case of Cecropia obtusa and its guest Azteca plant-ants. Comptes Renus Biologies, 335, 214-219.
Esquivel, A., Abolafia, J., Hanson, P., & Pinto, A. (2012). A new species of nematode, Sclerorhabditis neotropicalis sp. n. (Rhabditida), associated with Azteca ants in Cecropia obtusifolia. Nematropica, 42(1), 163-169.
González, J., & Rodríguez, A. (2015). Cecropia. In: Hammel B E, Grayum M H, Herrera C, Zamora N (Eds.), Manual de Plantas de Costa Rica, Volumen VIII, Dicotiledóneas (Sabiaceae-Zygophyllaceae) (pp. 473-479). St. Louis: Missouri Botanical Garden Press.
Janzen, D. H. (1969). Allelopathy by myrmecophytes: the ant Azteca as an allelopathic agent of Cecropia. Ecology, 50, 147-153.
Jesús-Navarrete, A. (1991). Nemátodos marinos y la actividad petrolera en la Sonda de Campeche. Congreso de Ciencias del Mar, Marcuba.
Karnovsky, M. J. (1965). A formaldehyde-glutaraldehyde fixative of high osmolarity for use in electron microscopy. Journal of Cell Biology, 27, 137.
Levene, T. (1960). Robust tests for equality of variances. In Okin (Ed.), Contributions to Probability and Statistics (pp. 278-292). Palo Alto, California, Essays in Honour of Harold Hotelling, Stanford University Press.
Longino, J. T. (1989). Geographic variation and community structure in an ant-plant mutualism: Azteca and Cecropia in Costa Rica. Biotropica, 22(2), 126-132.
Longino, J. T. (1991a). Azteca ants in Cecropia trees: Taxonomy, colony structure, and behavior. In C. R. Huxley & D. F. Cutler (Eds.), Ant-Plant Interactions (pp. 271-288). Oxford: Oxford Univ. Press.
Longino, J. T. (1991b). Taxonomy of the Cecropia inhabiting Azteca ants. Journal of Natural History, 25, 1571-1602.
Longino, J. T. (2007). A taxonomic review of the genus Azteca (Hymenoptera: Formicidae) in Costa Rica and a global revision of the aurita group. Zootaxa, 1491, 1-63.
Maschwitz, U., Fiala, B., Dumpert, K., Hashim, R., & Sudhaus, W. (2016). Nematode associates and bacteria in ant-tree symbioses. Symbiosis, 69(1), 1-7.
Oliveira, K. N., Coley, P. D., Kursar, T. A., Kaminski, L. A., Moreira, M. Z., & Campos, R. I. (2015). The effect of symbiotic ant colonies on plant growth: a test using an Azteca-Cecropia system. Journal PLOS One, 10(3), 1-13. DOI: 10.1371/journal.pone.0120351
Penn, O., Privman, E., Ashkenazy, H., Landan, G., Graur, D., & Pupko, T. (2010). GUIDANCE: a web server for assessing alignment confidence scores. Nucleic Acids Research, 38, 15.
Poinar, G. (2012). Nematode parasites and associates of ants: past and present. Journal Psyche, 25, 1-13.
Rickson, F. R. (1971). Glycogen plastids in Müllerian body cells of Cecropia peltata a higher green plant. Science, 173, 344-347.
Rickson, F. R. (1976). Anatomical development of the leaf trichilium and Müllerian bodies of Cecropia peltata. American Journal of Botany, 63, 1266-1271.
Rocha, C. F., & Bergallo, H. G. (1992). Bigger ant colonies reduce herbivory and herbivore residence time on leaves of an ant-plant: Azteca muelleri vs. Coelomera furiicornis on Cecropia pachystachya. Oecologia, 91, 249-252.
Ronquist, F., & Huelsenbeck, J. (2003). MrBayes 3: Bayesian phylogenetic inference under mixed models. Bioinformatics, 19, 1572-1574.
Sagers, C. L., Ginger, S. M., & Evans, R. D. (2000). Carbon and nitrogen isotopes trace nutrient exchange in an ant-plant mutualism. Oecologia, 123, 582-586.
Schupp, E. W. (1986). Azteca protection of Cecropia: ant occupation benefits juvenile trees. Oecologia, 70, 379-385.
Seinhorst, J. W. (1959). A rapid method for the transfer of nematodes from fixative to anhydrous glycerin. Nematologica, 4, 67-69.
Shapiro, S. S., & Wilk, M. B. (1965). An analysis of variance test for normality (complete samples). Biometrika, 52, 591-611.
Sidney, S., & Castellan, N. (1988). Nonparametric Statistics for the Behavioral Sciences. Second edition. New York: McGraw-Hill.
Simpson, B. B., Helfgott, D. M., Weeks, A., & Larkin, L. (2004). Species relationships in Krameria (Krameriaceae) based on ITS sequences and morphology: implications for character utility and biogeography. Systematic Botany, 29, 97-108.
Stock, P., Campbell, J. F., & Nadler, S. (2001). Phylogeny of Steinernema travassos, 1927 (Cephalobina: Steinernematidae) inferred from ribosomal DNA sequences and morphological characters. Journal of Parasitology, 87, 877-89.
Tamura, K., Dudley, J., & Kumar, S. (2007). MEGA6: Molecular Evolutionary Genetics Analysis (MEGA) software version 6.0. Molecular Biology and Evolution, 24, 1596-1599.
Trimble, S. T., & Sagers, C. L. (2004). Differential host use in two highly specialized ant-plant associations: evidence from stable isotopes. Oecologia, 138, 74-82.
Valverde, J. P., & Hanson, P. (2011). Parenchyma: a neglected plant tissue in the Cecropia/ant mutualism. Symbiosis, 55, 47-51.
Weng, J., Nishida, K., Hanson, P., & LaPierre, L. (2007). Biology of Lissoderes Champion (Coleoptera, Curculionidae) in Cecropia saplings inhabited by Azteca ants. Journal of Natural History, 41(25-28), 1679-1695.
Webster, R., Allison, V. F., Ubelaker, J. E., & Riddle, J. M. (1971) Glycerine preparation of nematode material for scanning electron microscopy. Texas Reports on Biology, 29, 433-434.
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