Resumen
Toxoplasma gondii es un protozoario parásito reconocido como el agente causal de la toxoplasmosis, enfermedad zoonótica que afecta a humanos y animales domésticos o silvestres. En México, representa un problema de salud pública y veterinaria, sobre todo en regiones con climas tropicales y subtropicales. Los murciélagos han sido identificados como hospederos accidentales en el ciclo de transmisión; no obstante, en México no existe información previa; por lo tanto, el objetivo del presente estudio es reportar la infección con T. gondii en murciélagos capturados en sitios de los estados de Campeche y Yucatán, México. Se capturaron murciélagos en dos sitios de Yucatán y uno de Campeche, ubicados en la Península de Yucatán. Se recolectaron riñones, bazo e hígado y se emplearon en la extracción de ADN total. La infección con T. gondii se detectó a través de la amplificación de un fragmento del gen B1, utilizando PCR anidada. Los productos positivos fueron purificados y enviados a secuenciación para su posterior análisis de alineamiento; adicionalmente, se construyó un árbol filogenético. Se analizaron un total de 69 murciélagos pertenecientes a ocho especies distintas: 41 (59.4 %, 41/69) Artibeus jamaicensis; seis (8.7 %, 6/69) Pteronotus parnellii; seis (8.7 %, 6/69) Noctilio leporinus; seis (8.7 %, 6/69) Chiroderma villosum; cuatro (5.8 %, 4/69) Glossophaga soricina; dos (2.9 %, 2/69) Carollia sowelli; dos (2.89 %, 2/69) Artibeus lituratus y dos (2.9%, 2/69) Rhogeessa aeneus. La PCR anidada identificó ocho (11.6 %, 8/69) murciélagos positivos a la infección: seis (75 %, 6/8) A. jamaicensis, capturados en X’matkuil y Panabá, un (12.5 %, 1/8) G. soricina y un (12.5 %, 1/8) C. villosum, ambos capturados en Panabá. El análisis de alineamiento arrojó 99-100 % para cobertura y 97-99 % para identidad respecto a secuencias de T. gondii. Nuestros resultados aportan al entendimiento del ciclo de transmisión de T. gondii en la región; sin embargo, son necesarias investigaciones futuras para determinar los genotipos circulantes, ya que estudios anteriores han demostrado que estos animales pueden estar infectados con genotipos identificados en otros animales domésticos o silvestres e incluso en humanos.
Citas
Aakool, A. A. K., & Abidali, S. J. (2016). Molecular detection of Toxoplasma gondii in native freshwater fish Cyprinuscarpio in Wasit Province Iraq. International Journal of Scientific Engineering and Research, 4(7), 7-10.
American Veterinary Medical Association (AVMA). (2013). AVMA Guidelines for the euthanasia of animals: 2013 edition. Recuperado de https://www.avma.org/KB/Policies/Documents/euthanasia.pdf
Biazus, A. H., Dezen, D., de Barros, L. D., Garcia, J. L., Pires-Portella, L., Flores-Vogel, F., … Schafer-da Silva, A. (2016). Antibodies against Toxoplasma gondii in bats (Desmodus rotundus) captured near caves in cities from western region of Santa Catarina State, Brazil. Comparative Clinical Pathology, 25(2), 505-507.
Burgin, C. J., Colella, J. P., Kahn, P. L., & Upham, N. S. (2018). How many species of mammals are there? Journal of Mammalogy, 99(1), 1-14.
Cabral, A. D., Gama, A. R., Sodré, M. M., Savani, E. S., Galvão-Dias, M. A., Jordão, L. R., … Pena, H. F. (2013). First isolation and genotyping of Toxoplasma gondii from bats (Mammalia: Chiroptera). Veterinary Parasitology, 193(1-3), 100-104.
Calisher, C., Childs, J. E., Field, H. E., Holmes, K. V., & Schountz, T. (2006). Bats: important reservoir hosts of emerging viruses. Clinical Microbiology Reviews, 19(3), 531-545.
Cañón-Franco, W. A., de Araújo, F. A. P., & Gennari, S. M. (2013). Toxoplasma gondii in small neotropical wild felids. Brazilian Journal of Veterinary Research and Animal Science, 50(1), 50-67.
Ceballos, G., & Arroyo-Cabrales, J. (2012). Lista actualizada de los mamíferos de México 2012. Revista Mexicana de Mastozoología Nueva Época, 2(1), 27-80.
Chinchilla, M., & Ruiz, A. (1976). Cockroaches as possible transport hosts of Toxoplasma gondii in Costa Rica. Journal of Parasitology, 62(1), 140-142.
de Jesus, R. F., Rodrigues, G. M., Silva, E. M., Carneiro, A. J., Franke, C. R., de Magalhães-Cunha, R., & Gondim, L. F. (2017). Toxoplasmatinae parasites in bats from Bahia State, Brazil. Journal of Wildlife Diseases, 53(1), 144-147.
Dodd, N. S., Lord, J. S., Jehle, R., Parker, S., Parker, F., Brooks, D. R., & Hide, G. (2014). Toxoplasma gondii: prevalence in species and genotypes of British bats (Pipistrellus pipistrellus and P. pygmaeus). Experimental Parasitology, 139, 6-11.
Dubey, J. P, & Jones, J. L. (2008). Toxoplasma gondii infection in humans and animals in the United States. International Journal for Parasitology, 38(11), 1257-1278.
Elmore, S. A., Jones, J. L., Conrad, P. A., Patton, S., Lindsay, D. S, & Dubey, J. P. (2010). Toxoplasma gondii: epidemiology, feline clinical aspects, and prevention. Trends in Parasitology, 26(4), 190-196.
Felsenstein, J. (1985). Confidence limits on phylogenies: an approach using the bootstrap. Evolution, 39(4), 783-791.
Fournier, G. F. D. R., Lopes, M. G., Marcili, A., Ramirez, D. G., Acosta, I. C. L., Ferreira, J. I. G. D., … Gennari, S. M. (2014). Toxoplasma gondii in domestic and wild animals from forest fragments of the municipality of Natal, northeastern Brazil. Revista Brasileira de Parasitologia Veterinária, 23(4), 501-508.
Galván-Ramírez, M. de L., Troyo, R., Román, S., Calvillo-Sánchez, C., & Bernal-Redondo, R. (2012). A systematic review and meta-analysis of Toxoplasma gondii infection among the Mexican population. Parasites & Vectors, 5, 271.
Graczyk, T. K., Knight, R., & Tamang, L. (2005). Mechanical transmission of human protozoan parasites by insects. Clinical Microbiology Reviews, 18(1), 128-132.
Gutiérrez-Báez, C., Zamora-Crescencio, P., & Puc-Garrido, E. (2013). Estructura y composición florística de la selva mediana subperennifolia de Hampolol, Campeche, México. Foresta Veracruzana, 15(1), 1-8.
Hernández-Cortazar, I., Acosta-Viana, K. Y., Ortega-Pacheco, A., Guzmán-Marín, E. del S., Aguilar-Caballero, A. J., & Jiménez-Coello, M. (2015). Toxoplasmosis in Mexico: epidemiological situation in humans and animals. Revista do Instituto de Medicina Tropical de São Paulo, 57(2), 93-103.
Hide, G., Morley, E. K., Hughes, J. M., Gerwash, O., Elmahaishi, M. S., Elmahaishi, K. H., … Smith, J. E. (2009). Evidence for high levels of vertical transmission in Toxoplasma gondii. Parasitology, 136(14), 1877-1885.
Instituto Nacional para el Federalismo y el Desarrollo Municipal (INAFED) (2018). Enciclopedia de los municipios y delegaciones de México. Estado de Yucatán. Recuperado de http://www.inafed.gob.mx
Jiang, H. H., Qin, S. Y., Wang, W., He, B., Hu, T. S., Wu, J. M., … Zhu, X. Q. (2014). Prevalence and genetic characterization of Toxoplasma gondii infection in bats in southern China. Veterinary Parasitology, 203(3-4), 318-321.
Kaplan, J. E., Benson, C., Holmes, K. H., Brooks, J. T., Pau, A., Masur, H., … HIV Medicine Association of the Infectious Diseases Society of America. (2009). Guidelines for prevention and treatment of opportunistic infections in HIV-infected adults and adolescents: recommendations from CDC, the National Institutes of Health, and the HIV Medicine Association of the Infectious Diseases Society of America. MMWR Recommendations and Reports, 58(RR-4), 1-207.
Kimura, M. (1980). A simple method for estimating evolutionary rates of base substitutions through comparative studies of nucleotide sequences. Journal of Molecular Evolution, 16(2), 111-20.
Kumar, S., Stecher, G., & Tamura, K. (2016). MEGA7: Molecular evolutionary genetics analysis version 7.0 for bigger datasets. Molecular Biology and Evolution, 33(7), 1870-1874.
MacSwiney, G. M. C., Vilchis, P., Clarke, F. M., & Racey, P. A. (2007). The importance of cenotes in conserving bat assemblages in the Yucatan, Mexico. Biological Conservation, 136(4), 499-509.
Medellín, R., Arita, H., & Sánchez, O. (2008). Identificación de los murciélagos de México. Clave de campo (2a edición). México. D.F., México: Instituto de Ecología, Universidad Autónoma de Yucatán, Asociación Mexicana de Mastozoología.
Qin, S. Y., Cong, W., Liu, Y., Li, N., Wang, Z. D., Zhang, F. K., … Liu, Q. (2014). Molecular detection and genotypic characterization of Toxoplasma gondii infection in bats in four provinces of China. Parasites & Vectors, 7, 558.
Reid, F. (2009). A field guide to the mammals of America Central and Southeast México (2n edition). New York, Unites States: Oxford University Press.
Saitou, N., & Nei, M. (1987). The neighbor-joining method: a new method for reconstructing phylogenetic trees. Molecular Biology and Evolution, 4(4), 406-25.
Sangster, C. R., Gordon, A. N., & Hayes, D. (2012). Systemic toxoplasmosis in captive flying-foxes. Australian Veterinary Journal, 90(4), 140-142.
Sodré, M. M., da Gama, A. R., & de Almeida, M. F. (2010). Updated list of bat species positive for rabies in Brazil. Revista do Instituto de Medicina Tropical de São Paulo, 52(2),75-81.
Sroka, J., Szymanska, J., & Wojcik-Fatla, A. (2009). The occurrence of Toxoplasma gondii and Borrelia burgdorferi sensu lato in Ixodes ricinus ticks from east Poland with the use of pcr. Annals of Agricultural and Environmental Medicine, 16(2), 313-319.
Sun, H., Wang, Y., Zhang, Y., Ge, W., Zhang, F., He, B., … Llu, Q. (2013). Prevalence and genetic characterization of Toxoplasma gondii in bats in Myanmar. Applied and Environmental Microbiology, 79(11), 3526-3528.
Thomasson, D., Wright, E. A., Hughes, J. M., Dodd, N. S., Cox, A. P., Boyce, K., … Hide, G. (2011). Prevalence and co-infection of Toxoplasma gondii and Neospora caninum in Apodemus sylvaticus in an area relatively free of cats. Parasitology, 138(9), 1117-1123.
Torres-Castro, M., Noh-Pech, H., Puerto-Hernández, R., Reyes-Hernández, B., Panti-May, A., Hernández-Betancourt, S., … Puerto, F. I. (2016a). First molecular evidence of Toxoplasma gondii in opossums (Didelphis virginiana) from Yucatan, Mexico. Open Veterinary Journal, 6(1), 57-61.
Torres-Castro, M. A., Medina-Espinosa, D. N., Panti-May, J. A., Hernández-Betancourt, S. F., Noh-Pech, H. R., Yeh-Gorocica, A. B., … Puerto, F. I. (2016b). First molecular evidence of Toxoplasma gondii in synanthropic rodents (Mus musculus and Rattus rattus) captured in Yucatan, Mexico. Revue de Médecine Vétérinaire, 167(9-10), 250-255.
Torres-Castro, M. A., Medina-Pinto, R. A., Noh-Pech, H. R., Puerto, F. I., & Rodríguez-Vivas, R. I. (2019). Molecular identification of Toxoplasma gondii in roadkill wild animals in Yucatan, Mexico. Veterinaria México OA, 6(1).
Ucan-Euan, F., Hernández-Betancourt, S., Arjona-Torres, M., Panti-May, A., & Torres-Castro, M. (2019). Estudio histopatológico en tejido cardiaco de roedores infectados con Trypanosoma cruzi, capturados en barrios suburbanos, Mérida, México. Biomédica, 39(Sp. 2), Publicación anticipada.
Yuan, Z. G., Luo, S. J., Dubey, J. P., Zhou, D. H., Zhu, Y. P., … Zhu, X. Q. (2013). Serological evidence of Toxoplasma gondii infection in five species of bats in China. Vector Borne and Zoonotic Diseases, 13(6), 422-424.
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