Resumen
Introducción: Los bosques tropicales estacionalmente secos están sujetos a procesos de degradación crónica que ponen en riesgo su diversidad. La ganadería intensiva dentro de los remanentes de bosque se plantea como una de las principales causas de estos procesos de degradación. Sin embargo, el ganado también podría estar cumpliendo el rol de dispersor de semillas para algunas especies. Objetivo: Evaluar el rol de las cabras en la dispersión de semillas de especies leñosas y las posibles consecuencias de su comportamiento alimenticio sobre la estructura de la vegetación. Métodos: Entre diciembre 2016 y junio 2017 se recolectaron fecas de corrales (N = 38) y parcelas de vegetación (N = 42) de tres localidades de bosque seco en el Suroccidente de Ecuador. Todas las semillas encontradas en las fecas (N = 13 326) se registraron e identificaron taxonómicamente. Para evaluar el efecto de la ingestión de semillas sobre la germinación, se estableció un experimento de siembra de semillas extraídas de fecas procedentes de corrales y semillas recolectadas directamente de la planta. Resultados: Las cabras dispersaron 10 especies leñosas, de las cuales al menos el 50 % son leguminosas. Las semillas de Acacia macracantha representaron más del 70 % de semillas presentes en fecas de cabra. El paso de semillas por el tracto digestivo de las cabras mejoró significativamente el porcentaje y velocidad de germinación en Albizia multiflora, Piscidia carthagenensis y Ziziphus thyrsiflora, mientras que en Choroleucon mangense y Prosopis juliflora no se obtuvo germinación. No encontramos una correlación entre la riqueza de árboles establecidos y el número de especies encontradas en las fecas (χ2 = -0.23, P = 0.53). La composición de especies de semillas dispersadas en las fecas no mostró una dependencia de la localidad, a pesar de que la composición de la vegetación establecida cambia entre localidades. La abundancia de semillas en las fecas no mostró relación con la abundancia de árboles en la vegetación establecida. Conclusiones: Las cabras pueden suplir en cierta medida el rol de otros ungulados localmente extintos, mejorando la germinación de especies de leguminosas con testa dura. Sin embargo, su comportamiento alimenticio y la alta dominancia en la dispersión de ciertas especies puede tener importantes efectos en la estructura de la comunidad.
Citas
Aguirre, Z., Kvist, L., & Sánchez, T. (2006). Bosques secos en Ecuador y su diversidad. Botánica Económica de Los Andes Centrales, 8, 162-187.
Albert, A., Auffret, A.G., Cosyns, E., Cousins, S.A.O., D’hondt, B., Eichberg, C., … Baltzinger, C. (2015). Seed dispersal by ungulates as an ecological filter: A trait-based meta-analysis. Oikos, 124(9), 1109-1120. DOI: 10.1111/oik.02512
Baraza, E., & Valiente-Banuet, A. (2008). Seed dispersal by domestic goats in a semiarid thornscrub of Mexico. Journal of Arid Environments, 72(10), 1973-1976. DOI: 10.1016/j.jaridenv.2008.04.004
Bartuszevige, A.M., & Endress, B.A. (2008). Do ungulates facilitate native and exotic plant spread? Seed dispersal by cattle, elk and deer in northeastern Oregon. Journal of Arid Environments, 72, 904-913. DOI: 10.1016/j.jaridenv.2007.11.007
Bello, C., Galetti, M., Pizo, M.A., Magnago, L.F.S., Rocha, M.F., Lima, R.A.F., … Jordano, P. (2015). Defaunation affects carbon storage in tropical forests. Science Advances, 1, e1501105 18.
Best, B.J., & Kessler, M. (1995). Biodiversity and Conservation in Tumbesian Ecuador and Peru. Cambridge, UK: BirdLife International.
Bodmer, R., & Ward, D. (2006). Frugivory in large mammalian herbivores. In K. Danell, P. Duncan, R. Bergstrom, & J. Pasto (Eds.), Large Herbivore Ecology, Ecosystem Dynamics and Conservation (pp. 232-260). Cambridge, UK: Cambridge University Press. DOI: 10.1017/cbo9780511617461.010
Boissier, O., Henry, P., & Forget, P. (2020). Modifications of the rain forest frugivore community are associated with reduced seed removal at the community level. Ecological Applications, 30(4), e02086. DOI: 10.1002/eap.2086
Breceda, A., Ortiz, V., & Scrosati, R. (2005). Mauto (Lysiloma divaricatum, Fabaceae) allometry as an indicator of cattle grazing pressure in a tropical dry forest in Northwestern Mexico. Rangeland Ecology and Management, 58, 85-88. DOI: 10.2111/1551-5028(2005)58<85:MLDFAA>2.0.CO;2
Campos-Arceiz, A., & Blake, S. (2011). Megagardeners of the forest - the role of elephants in seed dispersal. Acta Oecologica, 37(6), 542-553. DOI: 10.1016/j.actao.2011.01.014
Chazdon, R.L., Harvey, C.A., Komar, O., Griffith, D.M., Ferguson, B.G., Martínez-Ramos, M., … Philpott, S.M. (2009). Beyond Reserves: A Research Agenda for Conserving Biodiversity in Human-modified Tropical Landscapes. Biotropica, 41(2), 142-153.
Cosyns, E., Bossuyt, B., Hoffmann, M., Vervaet, H., & Lens, L. (2006). Seedling establishment after endozoochory in disturbed and undisturbed grasslands. Basic and Applied Ecology, 7, 360-369. DOI: 10.1016/j.baae.2004.09.012
Cueva-Ortiz, J., Espinosa, C.I., Aguirre-Mendoza, Z., Gusmán-Montalván, E., Weber, M., & Hildebrandt, P. (2020). Natural regeneration in the Tumbesian dry forest: identification of the drivers affecting abundance and diversity. Scientific Reports, 10, 1-13. DOI: 10.1038/s41598-020-66743-x
Cueva-Ortiz, J., Espinosa, C.I., Quiroz Dahik, C., Aguirre Mendoza, Z., Cueva Ortiz, E., Gusman, E., … Hildebrandt, P. (2019). Influence of anthropogenic factors on the diversity and structure of a dry forest in the central part of the Tumbesian region (Ecuador-Perú). Forests, 10(31), 1-22. DOI: 10.3390/f10010031
Delibes, M., Castañeda, I., & Fedriani, J.M. (2019). Spitting seeds from the cud: A review of an endozoochory exclusive to ruminants. Frontiers in Ecology and Evolution, 7, 265. DOI: 10.3389/fevo.2019.00265
Dirzo, R., Young, H.S., Galetti, M., Ceballos, G., Isaac, N.J.B., & Collen, B. (2014). Defaunation in the Anthropocene. Science, 345(6195), 401-406. DOI: 10.1126/science.1251817
Escribano, G., Cervera, L., Ordoñez, L., Jara-Guerrero, A., Amador, L., Paladines, B., … Espinosa, C.I. (2017). Biodiversity patterns and ecological processes in Neotropical dry forest: the need to connect research and management for long-term conservation. Neotropical Biodiversity, 3(1), 107-116. DOI: 10.1080/23766808.2017.1298495
Espinosa, C.I., Camarero, J.J., & Gusmán, A.A. (2018). Site-dependent growth responses to climate in two major tree species from tropical dry forests of southwest Ecuador. Dendrochronologia, 52, 11-19. DOI: 10.1016/j.dendro.2018.09.004
Espinosa, C.I., de la Cruz, M., Luzuriaga, A.L., Escudero, A., Alto, S.C., Champagnat, M., … Escudero, A. (2012). Bosques tropicales secos de la región Pacífico Ecuatorial: diversidad, estructura, funcionamiento e implicaciones para la conservación. Ecosistemas, 21(1-2), 167-179.
Espinosa, C.I., Luzuriaga, A.L., de la Cruz, M., Montero, M., & Escudero, A. (2013). Co-occurring grazing and climate stressors have different effects on the total seed bank when compared to the persistent seed bank. Journal of Vegetation Science, 24(6), 1098-1107. DOI: 10.1111/jvs.12043
Esquivel, M.J., Harvey, C.A., Finegan, B., Casanoves, F., & Skarpe, C. (2008). Effects of pasture management on the natural regeneration of neotropical trees. Journal of Applied Ecology, 45, 371-380. DOI: 10.1111/j.1365-2664.2007.01411.x
Galetti, M., & Dirzo, R. (2013). Ecological and evolutionary consequences of living in a defaunated world. Biological Conservation, 163, 1-6. DOI: 10.1016/j.biocon.2013.04.020
Gardener, C.J., McIvor, J.G., & Jansen, A. (1993). Passage of Legume and Grass Seeds Through the Digestive Tract of Cattle and Their Survival in Faeces. The Journal of Applied Ecology, 30(1), 63-74. DOI: 10.2307/2404271
Gardner, C.J., Bicknell, J.E., Baldwin-Cantello, W., Struebig, M.J., & Davies, Z.G. (2019). Quantifying the impacts of defaunation on natural forest regeneration in a global meta-analysis. Nature Communications, 10(1), 1-7. DOI: 10.1038/s41467-019-12539-1
Guimaraes, P.R., Galetti, M., & Jordano, P. (2008). Seed dispersal anachronisms: Rethinking the fruits extinct megafauna ate. PloS One, 3(3), e1745. DOI: 10.1371/journal.pone.0001745
Hernández de Bernal, N., Tizado, C., Him de Freites, Y., Díaz, J.G., Torrealba, E., & Rodríguez, Z. (2011). Evaluación de tratamientos pregerminativos para estimular la emergencia en cuatro especies forrajeras arbóreas Evaluation of pre-germinative treatments to stimulate emergence in four forage trees Introducción. LUZ Respositorio Académico, 28, 536-546.
Hooke, R.L.B., Martín-Duque, J.F., & Pedraza, J. (2012). Land transformation by humans: A review. GSA Today, 22(12), 4-10. DOI:10.1130/GSAT151A.1
Janzen, D.H., & Martin, P.S. (1982). Neotropical anachronisms: The fruits the gomphotheres ate. Science, 215, 19-27. DOI: 10.1126/science.215.4528.19
Jara-Guerrero, A., Escribano-Avila, G., Espinosa, C.I., De la Cruz, M., & Méndez, M. (2018). White-tailed deer as the last megafauna dispersing seeds in Neotropical dry forests: the role of fruit and seed traits. Biotropica, 50(1), 169-177. DOI: 10.1111/btp.12507
Jara-Guerrero, A., Maldonado, D., Espinosa, C.I., & Duncan, D.H. (2019). Beyond the blame game: a restoration pathway reconciles ecologists’ and local leaders’ divergent models of seasonally dry tropical forest degradation. Ecology and Society, 24(4), 1-23. DOI: 10.5751/ES-11142-240422
Jordano, P. (2000). Fruits and frugivory. In M. Fenner (Ed.), Seeds: the ecology of regeneration in plant communities (pp. 125-166). Wallingford, UK: CABI Publications.
Kneuper, C.L., Scott, C.B., & Pinchak, W.E. (2003). Consumption and dispersion of mesquite seeds by ruminants. Journal of Range Managament, 56, 255-259.
Kuiters, A.T., & Huiskes, H.P.J. (2010). Potential of endozoochorous seed dispersal by sheep in calcareous grasslands: correlations with seed traits. Applied Vegetation Science, 13, 163-172. DOI: 10.1111/j.1654-109X.2009.01058.x
Laurance, W.F., Sayer, J., & Cassman, K.G. (2014). Agricultural expansion and its impacts on tropical nature. Trends in Ecology & Evolution, 29(2), 107-116. DOI: 10.1016/j.tree.2013.12.001
Lindsey, E.L., & Lopez, E.X. (2015). Tanque Loma, a new late-Pleistocene megafaunal tar seep locality from southwest Ecuador. Journal of South American Earth Sciences, 57, 61-82. DOI: 10.1016/j.jsames.2014.11.003
Maldonado-Arciniegas, F., Ruales, C., Caviedes, M., Ramírez, D., & León-Reyes, A. (2018). An evaluation of physical and mechanical scarification methods on seed germination of Vachellia macracantha (Humb. & Bonpl. ex Willd.) Seigler & Ebinger. Acta Agronómica, 67(1), 120-125. DOI: 10.15446/acag.v67n1.60696
Malo, J.E., Jiménez, B., & Suarez, F. (2000). Herbivore dunging and endozoochorous seed deposition in a Mediterranean dehesa. Journal of Range Management, 53(3), 322-328. DOI: 10.2307/4003440
Mancilla-Leytón, J.M.M., Fernandez-Alés, R., & Vicente, Á.M. (2015). Efectividad cualitativa del ganado caprino en la dispersión de especies de frutos secos y carnosos. Ecosistemas, 24(3), 22-27.
Manzano, P., Malo, J.E., & Peco, B. (2005). Sheep gut passage and survival of Mediterranean shrub seeds. Seed Science Research, 15(1), 21-28. DOI: 10.1079/SSR2004192
Metha, V.K., Sullivan, P.J., Walter, T.M., Krishnaswamy, J., & DeGloria, S.D. (2008). Impacts of disturbance on soil properties in a dry tropical forest in Southern India. Ecohydrology, 1, 161-175. DOI: 10.1002/eco
Miceli-Méndez, C.L., Ferguson, B., & Ramírez-Marcial, N. (2008). Seed dispersal by cattle: natural history and applications to neotropical forest restoration and agroforestry. In R.W. Myster (Ed.), Post-agricultural succession in the Neotropics (pp. 165-191). New York, USA: Springer. DOI: 10.1007/978-0-387-33642-8
Miles, L., Newton, A.C., DeFries, R.S., Ravilious, C., May, I., Blyth, S., … Gordon, J.E. (2006). A global overview of the conservation status of tropical dry forests. Journal of Biogeography, 33(3), 491-505. DOI: 10.1111/j.1365-2699.2005.01424.x
Miller, M.F. (1995). Acacia seed survival, seed germination and seedling growth following pod consumption by large herbivores and seed chewing by rodents. African Journal of Ecology, 33, 194-210. DOI: 10.1111/j.1365-2028.1995.tb00797.x
Miller, M.F., & Coe, M. (1993). Is it advantageous for Acacia seeds to be eaten by ungulates? Oikos, 66(2), 364-368.
Mittermeier, R., Robles, G.P., Hoffmann, M., Pilgrim, J., Brooks, T., Mittermeier, C., … Da Fonseca, G. (2004). Hotspots revisited: Earth’s biologically richest and most endangered ecoregions. México City, México: CEMEX.
O’Farrill, G., Galetti, M., & Campos-Arceiz, A. (2013). Frugivory and seed dispersal by tapirs: An insight on their ecological role. Integrative Zoology, 8(1), 4-17. DOI: 10.1111/j.1749-4877.2012.00316.x
Oksanen, J., Blanchet, F.G., Friendly, M., Kindt, R., Legendre, P., Mcglinn, D., … Maintainer, H.W. (2019). Package ‘vegan’ Community Ecology Package. Community Ecology Package. Retrieved from https://cran.r-project.org/web/packages/vegan/vegan.pdf
Ordóñez-Delgado, L., Tomás, G., Armijos-Ojeda, D., Jara-Guerrero, A., Cisneros, R., & Espinosa, C.I. (2016). New contributions to the knowledge of birds in Tumbesian region; conservation implications of the Dry Forest Biosphere Reserve, Zapotillo, Ecuador. Ecosistemas, 25(2), 13-23. DOI: 10.7818/ECOS.2016.25-2.03
Osorno-Sánchez, T. (2005). Efectos de la herbivoría del ganado caprino en tres asociaciones vegetales del valle de Tehuacán, Puebla (Tesis Doctorado). Universidad Nacional Autónoma de México, México.
Peres, C.A., Emilio, T., Schietti, J., Desmoulière, S.J.M., & Levi, T. (2016). Dispersal limitation induces long-term biomass collapse in overhunted Amazonian forests. PNAS, 113(4), 892-897. DOI: 10.1073/pnas.1516525113
Picard, M., Papaïx, J., Gosselin, F., Picot, D., Bideau, E., & Baltzinger, C. (2015). Temporal dynamics of seed excretion by wild ungulates: Implications for plant dispersal. Ecology and Evolution, 5(13), 2621-2632. DOI: 10.1002/ece3.1512
Pignataro, G.A., Levy-Tacher, S.I., Aguirre-Rivera, J.R., Nahed-Toral, J., González-Espinosa, M., González-Arzac, A., & Biganzoli, F. (2017). Natural regeneration of tree species in pastures on peasant land in Chiapas, Mexico. Agriculture, Ecosystems and Environment, 249, 137-143. DOI: 10.1016/j.agee.2017.08.020
Pires, M.M., Guimaraes, P.R., Galetti, M., & Jordano, P. (2018). Pleistocene megafaunal extinctions and the functional loss of long-distance seed-dispersal services. Ecography, 41(1), 153-163. DOI: 10.1111/ecog.03163
Quisehuatl-Medina, A., Averett, J.P., Endress, B.A., & Lopez-Toledo, L. (2020). Removal of cattle accelerates tropical dry forest succession in Northwestern Mexico. Biotropica, 52, 457-469. DOI: 10.1111/btp.12748
R Core Team. (2019). R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. Retrieved from http//www.R-project.org/
Ribeiro, E.M.S., Arroyo-Rodríguez, V., Santos, B.A., Tabarelli, M., & Leal, I.R. (2015). Chronic anthropogenic disturbance drives the biological impoverishment of the Brazilian Caatinga vegetation. Journal of Applied Ecology, 52(3), 611-620. DOI: 10.1111/1365-2664.12420
Rodriguez, M. (2006). Influencia del ganado caprino en el sotobosque de la comunidad cabeza de toro-cantón Zapotillo (Loja-Ecuador) (Tesis de Bachillerato). Universidad del Azuay, Ecuador.
Rohner, C., & Ward, D. (1999). Large mammalian herbivores and the conservation of arid Acacia stands in the Middle East. Conservation Biology, 13(5), 1162-1171.
Schupp, E.W., Jordano, P., & Gómez, J.M. (2010). Seed dispersal effectiveness revisted: a conceptual review. New Phytologist, 188(2), 333-353.
Therneau, T. (2020). A Package for Survival Analysis in R. Retrieved from https://CRAN.R-project.org/package=survival
Tirira, D. (2017). Guía de campo de los mamíferos del Ecuador. Quito, Ecuador: Murciélago Blanco.
Tjelele, J., Ward, D., & Dziba, L. (2015). The effects of seed ingestion by livestock, dung fertilization, trampling, grass competition and fire on seedling establishment of two woody plant species. PLoS ONE, 10(2), e0117788. DOI: 10.1371/journal.pone.0117788
Vitousek, P.M., Mooney, H.A., Lubchenco, J., & Melillo, J.M. (1997). Human domination of Earth’s ecosystems. Science, 277, 494-499.
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