Medio con infusión foliar de soja y producción de metabolitos fitotóxicos en Macrophomina phaseolina
DOI:
https://doi.org/10.15517/x1y07135Palabras clave:
hongo fitopatógeno, metabolitos secundarios, moléculas bioactivas, podredumbre carbonosaResumen
Introducción. El hongo de la pudrición carbonosa Macrophomina phaseolina es un fitopatógeno necrotrófico ubicuo que infecta a la soja y a otras especies de plantas. Aunque este hongo causa pérdidas significativas en los cultivos, se han logrado pocos avances en la comprensión de los factores que influyen en la secreción de moléculas fitotóxicas. Objetivo. Evaluar el efecto de la infusión de hojas de soja en el medio de cultivo sobre la secreción diferencial de moléculas fitotóxicas de M. phaseolina. Materiales y métodos. El estudio se realizó entre 2016 y 2023 en el Departamento de Química Biológica de la Universidad Nacional de Asunción, Paraguay. Dos aislados del hongo se cultivaron in vitro utilizando medios de caldo papa dextrosa y el medio Czapek-Dox, con o sin suplementación de infusión de hojas de soja. Se evaluó la actividad fitotóxica de las moléculas secretadas utilizando discos de hojas de soja. El extracto orgánico crudo de los cultivos se separó por medio de técnicas cromatográficas, y los metabolitos purificados se caracterizaron mediante UHPLC-PDA/MS, HRMS (APGC), HRMSESI, 1HNMR y 13CNMR. Resultados. Las moléculas secretadas por el hongo M. phaseolina FCQ11 cultivado en medio PDB enriquecido con infusión indujeron el mayor porcentaje de necrosis. Bajo estas condiciones, se aislaron e identificaron tres metabolitos secretados de forma diferencial: (R)-meleína, (3R,4R)-hidroximeleína y (-)-botriodiplodina. Conclusiones. La presencia de la infusión de hojas de soja en el medio de crecimiento de M. phaseolina estimula la producción de metabolitos fitotóxicos, alterando el perfil de los metabolitos secretados.
Descargas
Referencias
Abbas, H. K., Bellaloui, N., Accinelli, C., Smith, J. R., & Thomas Shier, W. (2019). Toxin production in soybean (Glycine max L.) plants with charcoal rot disease and by Macrophomina phaseolina, the fungus that causes the disease. Toxins, 11(11), Article 645. https://doi.org/10.3390/toxins11110645
Abou-Mansour, E., Débieux, J.-L., Ramírez-Suero, M., Bénard-Gellon, M., Magnin-Robert, M., Spagnolo, A., Chong, J., Farine, S., Bertsch, C., L’Haridon, F., Serrano, M., Fontaine, F., Rego, C., & Larignon, P. (2015). Phytotoxic metabolites from Neofusicoccum parvum, a pathogen of Botryosphaeria dieback of grapevine. Phytochemistry, 115, 207-215. https://doi.org/10.1016/j.phytochem.2015.01.012
Bhattacharya, G., Dhar, T. K., Bhattacharya, K., & Siddiqui, K. A. I. (1987). Mutagenic action of phaseolinone, a mycotoxin isolated from Macrophomina phaseolina. Australian Journal of Biological Sciences, 40(4), 349-354. https://doi.org/10.1071/BI9870349
Braca, A., Bader, A., & De Tommasi, N. (2012). Plant and fungi 3,4-Dihydroisocoumarins: structures, biological activity, and taxonomic relationships. In R. Atta-ur (Ed.), Studies in natural products chemistry (pp. 191-215). Elsevier. https://doi.org/10.1016/B978-0-444-59514-0.00007-9
Cabras, A., Mannoni, M. A., Serra, S., Andolfi, A., Fiore, M., & Evidente, A. (2006). Occurrence, isolation and biological activity of phytotoxic metabolites produced in vitro by Sphaeropsis sapinea, pathogenic fungus of Pinus radiata. European Journal of Plant Pathology, 115(2), 187-193. https://doi.org/10.1007/s10658-006-9006-7
Chilakala, A. R., Mali, K. V., Irulappan, V., Patil, B. S., Pandey, P., Rangappa, K., Ramegowda, V., Kumar, M. N., Puli, C. O. R., Mohan-Raju, B., & Senthil-Kumar, M. (2022). Combined drought and heat stress influences the root water relation and determine the dry root rot disease development under field conditions: a study using contrasting chickpea genotypes. Frontiers in Plant Science, 13, Article 890551. https://doi.org/10.3389/fpls.2022.890551
Chooi, Y. H., Krill, C., Barrow, R. A., Chen, S., Trengove, R., Oliver, R. P., & Solomon, P. S. (2015). An In planta-expressed polyketide synthase produces (R)-mellein in the wheat pathogen Parastagonospora nodorum. Applied and Environmental Microbiology, 81(1), 177-186. https://doi.org/10.1128/AEM.02745-14
Deshmukh, R., & Tiwari, S. (2021). Molecular interaction of charcoal rot pathogenesis in soybean: a complex interaction. Plant Cell Reports, 40, 1799-1812. https://doi.org/10.1007/s00299-021-02747-9
Dhar, T. K., Siddiqui, K. A. I., & Ali, E. (1982). Structure of phaseolinone, a novel phytotoxin from Macrophomina phaseolina. Tetrahedron Letters, 23(51), 5459-5462. https://doi.org/10.1016/0040-4039(82)80157-3
Djoukeng, J. D., Polli, S., Larignon, P., & Abou-Mansour, E. (2009). Identification of phytotoxins from Botryosphaeria obtusa, a pathogen of black dead arm disease of grapevine. European Journal of Plant Pathology, 124, 303-308. https://doi.org/10.1007/s10658-008-9419-6
Félix, C., Salvatore, M. M., DellaGreca, M., Ferreira, V., Duarte, A. S., Salvatore, F., Naviglio, D., Gallo, M., Alves, A., Esteves, A. C., & Andolfi, A. (2019). Secondary metabolites produced by grapevine strains of Lasiodiplodia theobromae grown at two different temperatures. Mycologia, 111(3), 466-476. https://doi.org/10.1080/00275514.2019.1600342
Flores-Giubi, M. E., Brito-Argáez, L., García-Sosa, K., Escalante-Erosa, F., Islas-Flores, I., & Peña-Rodríguez, L. M. (2013). Optimization of culturing conditions of a strain of Phytophthora capsici pathogenic to habanero pepper (Capsicum chinense). Journal of Phytopathology, 161(11-12), 807-813. https://doi.org/10.1111/jph.12138
Fuska, J., Nemec, P., Fuskova, A., & Kuhr, I. (1974). Antitumor antibiotics produced by Penicillium stipitatum thom. The Journal of Antibiotics, 27(2), 123-127. https://doi.org/10.7164/antibiotics.27.123
Fuska, J., Proksa, B., & Uhrín, D. (1988). The antibiotic PSX-1 Produced by Pennicilium stipitatum is identical with botryodiplodin. Folia Microbiologica, 33(3), 238-240. https://doi.org/10.1007/BF02925912
Islam, M. S., Haque, M. S., Islam, M. M., Emdad, E. M., Halim, A., Hossen, Q. M. M., Hossain, M. Z., Ahmed, B., Rahim, S., Rahman, M. S., Alam, M. M., Hou, S., Wan, X., Saito, J. A., & Alam, M. (2012). Tools to kill: Genome of one of the most destructive plant pathogenic fungi Macrophomina phaseolina. BMC Genomics, 13(1), Article 493. https://doi.org/10.1186/1471-2164-13-493
Kaur, S., Dhillon, G. S., Brar, S. K., Vallad, G. E., Chand, R., & Chauhan, V. B. (2012). Emerging phytopathogen Macrophomina phaseolina: biology, economic importance and current diagnostic trends. Critical Reviews in Microbiology, 38(2), 136-151. https://doi.org/10.3109/1040841X.2011.640977
Khambhati, V. H., Abbas, H. K., Sulyok, M., Tomaso-Peterson, M., Chen, J., & Shier, W. T. (2023). Mellein: Production in culture by Macrophomina phaseolina isolates from soybean plants exhibiting symptoms of charcoal rot and its role in pathology. Frontiers in Plant Science, 14, Article 1105590. https://doi.org/10.3389/fpls.2023.1105590
Khasin, M., Bernhardson, L. F., O’Neill, P. M., Palmer, N. A., Scully, E. D., Sattler, S. E., & Funnell-Harris, D. L. (2021). Pathogen and drought stress affect cell wall and phytohormone signaling to shape host responses in a sorghum COMT bmr12 mutant. BMC Plant Biology, 21, Article 391. https://doi.org/10.1186/s12870-021-03149-5
Li, Y., Gai, Z., Wang, C., Li, P., & Li, B. (2021). Identification of mellein as a pathogenic substance of Botryosphaeria dothidea by UPLC-MS/MS analysis and phytotoxic bioassay. Journal of Agricultural and Food Chemistry, 69(30), 8471-8481. https://doi.org/10.1021/acs.jafc.1c03249
Mahato, S. B., Siddiqui, K. A. I., Bhattacharya, G., Ghosal, T., Miyahara, K., Sholichin, M., & Kawasaki, T. (1987). Structure and stereochemistry of phaseolinic acid: a new acid from Macrophomina phaseolina. Journal of Natural Products, 50(2), 245-247. https://doi.org/10.1021/np50050a024
Marcenaro, D., & Valkonen, J. P. T. (2016). Seedborne pathogenic fungi in common bean (Phaseolus vulgaris cv. INTA rojo) in Nicaragua. PLoS ONE, 11(12), Article e0168662. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0168662
Masi, M., Sautua, F., Zatout, R., Castaldi, S., Arrico, L., Isticato, R., Pescitelli, G., Carmona, M. A., & Evidente, A. (2021). Phaseocyclopentenones A and B, phytotoxic penta- and tetrasubstituted cyclopentenones produced by Macrophomina phaseolina, the causal agent of charcoal rot of soybean in argentina. Journal of Natural Products, 84(2), 459-465. https://doi.org/10.1021/acs.jnatprod.0c01287
Mishra, P. K., & Kumari, M. (2021). Morpho-cultural and pathogenic variability in Macrophomina phaseolina isolates from soybean. The Pharma Innovation Journal, 10(3), 777-785.
Moreau, S., Biguet, J., Lablache-Combier, A., Foulon, C., & Delfosse, M. (1982). Botryodiplodin, a mycotoxin synthesized by a strain of P. roqueforti. Journal of Organic Chemistry, 47(12), 2358-2359. https://doi.org/10.1021/jo00133a024
Nielsen, K. F., Sumarah, M. W., Frisvad, J. C., & Miller, J. D. (2006). Production of metabolites from the Penicillium roqueforti complex. Journal of Agricultural and Food Chemistry, 54(14), Article 5216. https://doi.org/10.1021/jf0680081
Nishikawa, H. (1933). Biochemistry of filamentous fungi. II: A metabolic product of Aspergillus melleus Yukawa. Part I. Bulletin of the Agricultural Chemical Society of Japan, 9(7-9), 107-109. https://doi.org/10.1080/03758397.1933.10857042
Nouri, M. T., Lawrence, D. P., Kallsen, C. E., & Trouillas, F. P. (2020). Macrophomina crown and root rot of pistachio in California. Plants, 9(2), Article 134. https://doi.org/10.3390/plants9020134
Pan, R., Bai, X., Chen, J., Zhang, H., & Wang, H. (2019). Exploring structural diversity of microbe secondary metabolites using OSMAC strategy: a literature review. Frontiers in Microbiology, 10, Article 294. https://doi.org/10.3389/fmicb.2019.00294
Pineda-Fretez, A., Orrego, A., Iehisa, J. C. M., Flores-Giubi, M. E., Barúa, J. E., Sánchez-Lucas, R., Jorrín-Novo, J., & Romero-Rodríguez, M. C. (2023). Secretome analysis of the phytopathogen Macrophomina phaseolina cultivated in liquid medium supplemented with and without soybean leaf infusion. Fungal Biology, 127(5), 1043-1052. https://doi.org/10.1016/J.FUNBIO.2023.04.001
Ramezani, M., Shier, W. T., Abbas, H. K., Tonos, J. L., Baird, R. E., & Sciumbato, G. L. (2007). Soybean charcoal rot disease fungus Macrophomina phaseolina in Mississippi produces the phytotoxin (-)-botryodiplodin but no detectable phaseolinone. Journal of Natural Products, 70(1), 128-129. https://doi.org/10.1021/np060480t
Ramírez-Suero, M., Bénard-Gellon, M., Chong, J., Laloue, H., Stempien, E., Abou-Mansour, E., Fontaine, F., Larignon, P., Mazet-Kieffer, F., Farine, S., & Bertsch, C. (2014). Extracellular compounds produced by fungi associated with Botryosphaeria dieback induce differential defence gene expression patterns and necrosis in Vitis vinifera cv. Chardonnay cells. Protoplasma, 251(6), 1417-1426. https://doi.org/10.1007/s00709-014-0643-y
Renauld, F., Moreau, S., Lablache-Combier, A., & Tiffon, B. (1985). Botryodiplodin: a mycotoxin from Penicillium roqueforti: reaction with amino-pyrimidines, amino-purines and 2’-deoxynucleosides. Tetrahedron, 41(5), 955-962. https://doi.org/10.1016/S0040-4020(01)96415-4
Reveglia, P., Masi, M., & Evidente, A. (2020). Melleins — Intriguing Natural Compounds. Biomolecules, 10(5), Article 772. https://doi.org/10.3390/biom10050772
Saeed, A. (2016). Isocoumarins, miraculous natural products blessed with diverse pharmacological activities. European Journal of Medicinal Chemistry, 116, 290-317. https://doi.org/10.1016/j.ejmech.2016.03.025
Saleh, A. A., Ahmed, H. U., Todd, T. C., Travers, S. E., Zeller, K. A., Leslie, J. F., & Garrett, K. A. (2010). Relatedness of Macrophomina phaseolina isolates from tallgrass prairie, maize, soybean and sorghum. Molecular Ecology, 19(1), 79-91. https://doi.org/10.1111/j.1365-294X.2009.04433.x
Salvatore, M. M., Félix, C., Lima, F., Ferreira, V., Naviglio, D., Salvatore, F., Duarte, A. S., Alves, A., Andolfi, A., & Esteves, A. C. (2020). Secondary metabolites produced by Macrophomina phaseolina isolated from Eucalyptus globulus. Agriculture, 10(3), Article 72. https://doi.org/10.3390/agriculture10030072
Schneider, C. A., Rasband, W. S., & Eliceiri, K. W. (2012). NIH Image to ImageJ: 25 years of image analysis. Nature Methods, 9, 671-675. https://doi.org/10.1038/nmeth.2089
Slavov, S. (2005). Phytotoxins and in vitro screening for improved disease resistant plants. Biotechnology & Biotechnological Equipment, 19(Suppl. 3), 48-55. https://doi.org/10.1080/13102818.2005.10817285
Trigos, A., Reyna, S., & Matamoros, B. (1995). Macrophominol, a diketopiperazine from cultures of Macrophomina phaseolina. Phytochemistry, 40(6), 1697-1698. https://doi.org/10.1016/0031-9422(95)00626-I
Trotel-Aziz, P., Abou-Mansour, E., Courteaux, B., Rabenoelina, F., Clément, C., Fontaine, F., & Aziz, A. (2019). Bacillus subtilis PTA-271 counteracts Botryosphaeria dieback in grapevine, triggering immune responses and detoxification of fungal phytotoxins. Frontiers in Plant Science, 10, Article 25. https://doi.org/10.3389/fpls.2019.00025
Descargas
Archivos adicionales
Publicado
Licencia
Derechos de autor 2025 Jazmín Vaceque-Acosta, Javier E. Barúa, Dani Daniel Ruiz-Diaz-Mendoza, M. Cristina Romero-Rodríguez, Antonio Macías-Sánchez, María Eugenia Flores-Giubi (Autor/a)
Esta obra está bajo una licencia internacional Creative Commons Atribución-NoComercial-SinDerivadas 4.0.
1. Política propuesta para revistas de acceso abierto
Los autores/as que publiquen en esta revista aceptan las siguientes condiciones:
- Los autores/as conservan los derechos morales de autor y ceden a la revista el derecho de la primera publicación, con el trabajo registrado con la licencia de atribución, no comercial y sin obra derivada de Creative Commons, que permite a terceros utilizar lo publicado siempre que mencionen la autoría del trabajo y a la primera publicación en esta revista, no se puede hacer uso de la obra con propósitos comerciales y no se puede utilizar las publicaciones para remezclar, transformar o crear otra obra.
- Los autores/as pueden realizar otros acuerdos contractuales independientes y adicionales para la distribución no exclusiva de la versión del artículo publicado en esta revista (p. ej., incluirlo en un repositorio institucional o publicarlo en un libro) siempre que indiquen claramente que el trabajo se publicó por primera vez en esta revista.
- Se permite y recomienda a los autores/as a publicar su trabajo en Internet (por ejemplo en páginas institucionales o personales) antes y durante el proceso de revisión y publicación, ya que puede conducir a intercambios productivos y a una mayor y más rápida difusión del trabajo publicado (vea The Effect of Open Access).
Cómo citar
